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54  z  março DE 2015
Especializações nas raízes permitem que plantas
vivam no ambiente infértil dos campos rupestres
botânica y
Estratégias
subterrâneas
Texto  Maria Guimarães
Fotos  Rafael Oliveira
pESQUISA FAPESP 229  z  55
mapa pedrohamdan
Menos de 1% do
território brasileiro:
vegetação nasce
na rocha em serras
de Minas Gerais,
Bahia e Goiás
Paisagem típica
de campo rupestre
na serra da
Canastra
Serra do
Cabral
56  z  março DE 2015
3
Q
uando partiram para examinar com
olhar botânico a vegetação da serra do
Cabral, em Minas Gerais, o biólogo Ra-
fael Oliveira, da Universidade Estadual
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te em que as plantas crescem sobre rochas ou em
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dente que elas encontrem maneiras de sobreviver.
Conseguem graças a um arsenal de truques que os
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variedade também surpreende: um levantamento
ainda não publicado, liderado pelo biólogo Fernando
Silveira, da Universidade Federal de Minas Gerais,
estima que há cerca de 11 mil espécies (um terço da
biodiversidade vegetal brasileira) numa área que
não chega a 1% do território nacional, salpicada
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“Ainda estamos longe de entender os mecanismos
evolutivos que geram e mantêm essa diversidade”,
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À primeira vista, a equipe da Unicamp reparou
que apenas quatro espécies eram comuns nas áreas
de areia, solo quase desprovido de água e nutrientes,
e que uma delas aparecia sempre perto de
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delicada Philcoxia minensis mantém suas
minúsculas folhas grudentas enterradas
na areia, onde captura e digere vermes
subterrâneos, conforme mostra artigo
publicado em 2012 na PNAS, resultado
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logo Caio Pereira (ver Pesquisa FAPESP
nº 194). É a primeira vez que se identifica
a capacidade de consumir animais numa
espécie da família das plantagináceas,
ampliando o alcance conhecido dessa
estratégia. Mas a paisagem guardava ou-
tras novidades. Ao desenterrar cactos da
espécie Discocactus placentiformis, uma
esfera espinhuda que deixa apenas a par-
te de cima exposta, eles viram curiosas
raízes revestidas da fina areia. “Mesmo
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Investigar que substância essas raízes
estão liberando, e que função ela cum-
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ponível. “No solo nunca sabemos quanto
1 Neblina: fonte
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3 Sempre-viva:
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polyanthus
4 Drosera prestes
a almoçar uma
mosca
1
pESQUISA FAPESP 229  z  57
2
fica disponível para a planta, porque as
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não se revelou um problema, mas a quan-
tidade de nutrientes era um fator mais
crítico do que eles imaginavam. Numa
tentativa anterior de cultivar plantas de
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veira diluiu pela metade o fertilizante
comercial, levando em conta a pobreza
de nutrientes do ambiente natural em
que vivem. Todas morreram intoxicadas
pelo excesso. “Só conseguimos quando
o composto de nutrientes estava com
um décimo da concentração original.”
Com o artifício de manter as raízes
desenterradas, foi possível enxergar a
formação dos aglomerados de pelos ra-
diculares que secretam substâncias co-
nhecidas como carboxilatos e mantêm a
areia grudada neles. Esses carboxilatos
quebram os compostos de fósforo, alu-
mínio e ferro presentes na areia, nesse
formato indisponíveis para as plantas.
Assim elas conseguem absorver o fósfo-
ro, essencial para diversas funções vitais
(como fazer fotossíntese e construir o
material genético) e escasso nesse solo
formado a partir de quartzo. “Essa se-
creção é uma inovação impressionante”,
explica Oliveira. “Ela manipula o solo
quimicamente, outras plantas não con-
seguiriam sobreviver nessas condições.”
Com isso, as raízes conseguem mobi-
lizar não apenas o fósforo, mas também
outros micronutrientes importantes para
o desenvolvimento e o crescimento. Es-
sas substâncias são tão raras nesses solos
que chega a ser difícil detectá-las pelos
métodos habituais. O manganês, porém,
mostrou-se mais comum nas folhas de
espécies com especializações nas raízes, a
ponto de ser um possível indicador desse
tipodeestratégia,conformeartigodefeve-
reiro deste ano na Trends in Plant Science.
O
experimento com os cactos, cujos
resultados foram publicados em
outubro de 2014 na revista Oeco-
logia, também mostrou que quando há
mais fósforo no solo as raízes respon-
dem fabricando menos carboxilatos. “As
plantas têm uma série de estratégias nu-
ma escala bem pequena, com soluções
adaptativas mais diversas do que imagi-
namos”, diz o pesquisador da Unicamp.
A descoberta de que os Discocactus
usam esse artifício para obter nutrien-
tes também foi surpreendente porque os
cactos são uma família conhecida por fa-
zer associações com fungos em suas raí-
zes, as chamadas micorrizas, que trans-
ferem fósforo para a planta e ganham
carbono dela. “O editor do artigo achou
que fosse impossível, já que é uma famí-
lia micorrízica”, lembra Oliveira. Para
ele, trata-se de um indício de como o ar-
senal diverso das plantas é ignorado em
grande escala, sobretudo nas condições
extremas dos campos rupestres, cuja fa-
ma ainda não se espalhou pelo mundo.
A investigação dessa região permitiu a
Oliveira pôr à prova um modelo teórico
desenvolvido pelo biólogo holandês Hans
Lambers, radicado na Universidade da
2
4
58  z  março DE 2015
Austrália Ocidental. Em artigo publicado
em 2008 na revista Trends in Ecology and
Evolution, ele mostrou que nos solos an-
tigos, pobres em nitrogênio e fósforo, as
micorrizas não são a estratégia mais co-
mum. Nesses ambientes o fósforo é uma
limitação mais forte que o nitrogênio, ao
contrário do que acontece em solos mais
jovens. Em seu lugar, surgiriam as mo-
dificações de raízes como aglomerados
de pelos e secreção de carboxilatos. A
sugestão se baseou em estudos feitos em
duas regiões com características muito
semelhantes às dos campos rupestres: os
fynbos, na África do Sul, e o kwongan, no
sudoeste da Austrália. Fascinado com o
artigo, Oliveira, que estava no início de
um projeto para avaliar as estratégias de
obtenção de água pelas plantas dos cam-
pos rupestres, aproveitou para incluir os
nutrientes nos estudos.
Com isso conseguiu fazer o primeiro
teste da teoria de Lambers – que nesse
processo se apaixonou pelos campos ru-
pestres e iniciou uma parceria de pesqui-
sa com o grupo da Unicamp, onde dará
cursos em visitas de um mês ao longo
dos próximos três anos. Uma análise do
solo da serra do Cabral e de 50 das es-
pécies de plantas mais importantes por
ali indica que o campo rupestre é de fato
1 A estudar:
tufos nas raízes
de Syngonanthus
niveus
2 Raízes de
Actinocephalus
cabralensis
revestidas de
areia
3 Discocactus
placentiformis:
das poucas
espécies que
vivem na areia
4 Orquídea:
exemplo da
diversidade
deslumbrante
de flores
1
2
pESQUISA FAPESP 229  z  59
Projeto
Mudanças climáticas em montanhas brasileiras: respos-
tas funcionais de plantas nativas de campos rupestres e
campos de altitude a secas extremas; Modalidade Auxílio
à Pesquisa – Regular; Pesquisador responsável Rafael Silva
Oliveira (Unicamp); Investimento R$ 569.639,14 (FAPESP).
Artigos científicos
ABRAHÃO, A. et al. Convergence of a specialized root
trait in plants from nutrient-impoverished soils: phos-
phorus-acquisition strategy in a nonmycorrhizal cactus.
Oecologia. v. 176, n. 2, p. 345-55. out. 2014.
LAMBERS, H. et al. Leaf manganese accumulation and
phosphorus-aquisition efficiency. Trends in Plant Science.
v. 20, n. 2, p. 83-90. fev. 2015.
MULER, A. L. et al. Does cluster-root activity benefit nutri-
ent uptake and growth of co-existing species? Oecologia.
v. 174, n. 1, p. 23-31. jan. 2014.
OLIVEIRA, R. S. et al. Mineral nutrition of campos rupestres
plant species on contrasting nutrient-impoverished soil
types. New Phytologist. v. 205, n. 3, p. 1183-94. fev. 2015.
PEREIRA, C. G. et al. Underground leaves of Philcoxia
trap and digest nematodes. PNAS. v. 109, n. 4, p. 1154-
8. 24 jan. 2012.
semelhante aos fynbos e ao kwongan no
que diz respeito à escassez de nutrien-
tes, sobretudo do fósforo. Também na
obtenção de nutrientes mais por meio
de especializações das raízes do que de
associação com micorrizas, conforme
mostra artigo que resultou do mestrado
de Hugo Galvão e foi publicado na New
Phytologist de fevereiro deste ano.
Uma das observações feitas pela es-
tagiária Ana Luíza Muler em viagens à
serra mineira também rendeu um teste
independente. Num período que passou
na Austrália, ela estudou duas plantas
que costumam viver próximas uma da
outra, como é o caso de uma espécie da
família das iridáceas que costuma estar
associada a uma sempre-viva na serra
do Cabral. No caso australiano era uma
Banksia attenuata, cujas raízes formam
aglomerados que liberam carboxilatos e
extraemofósforodosolo,eumaScholtzia
involucrata, que não tem a especialização.
Num experimento relatado em artigo de
2014 na Oecologia, ela mostrou que esta
segunda planta cresce melhor na pre-
sença da outra espécie, sugerindo que
ela aproveita os nutrientes que se tor-
nam disponíveis pela alteração quími-
ca do solo. Resta estudar o quanto isso
acontece e como essas plantas distintas
convivem entre si.
Os paralelos entre os continentes é
um resquício de um passado muito dis-
tante em que eles estiveram próximos,
no supercontinente Gondwana. As fa-
mílias vegetais que protagonizam essas
descobertas são, em grande parte, re-
presentantes de famílias que já existiam
nesse período remoto: as proteáceas,
cujas raízes especializadas conhecidas
nos outros continentes levaram o grupo
de Oliveira a procurar semelhanças por
aqui, e as veloziáceas (canelas-de-ema)
e eriocauláceas (sempre-vivas), ambas
com uma diversificação maior no Brasil
do que nos outros países. Os segredos
que elas escondem na areia prometem
mostrar que os mecanismos conhecidos
em florestas tropicais não são a regra,
além de pôr os campos rupestres na li-
nha de frente dessa nova compreensão
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Estratégias subterrâneas permitem plantas sobreviver em campos rupestres

  • 1. 54  z  março DE 2015 Especializações nas raízes permitem que plantas vivam no ambiente infértil dos campos rupestres botânica y Estratégias subterrâneas Texto  Maria Guimarães Fotos  Rafael Oliveira
  • 2. pESQUISA FAPESP 229  z  55 mapa pedrohamdan Menos de 1% do território brasileiro: vegetação nasce na rocha em serras de Minas Gerais, Bahia e Goiás Paisagem típica de campo rupestre na serra da Canastra Serra do Cabral
  • 3. 56  z  março DE 2015 3 Q uando partiram para examinar com olhar botânico a vegetação da serra do Cabral, em Minas Gerais, o biólogo Ra- fael Oliveira, da Universidade Estadual de Campinas (Unicamp), e seus alunos estavam preparados para surpresas. Nesse ambien- te em que as plantas crescem sobre rochas ou em meio a uma areia tão branca que parece sal, e por isso conhecido como campo rupestre, é surpreen- dente que elas encontrem maneiras de sobreviver. Conseguem graças a um arsenal de truques que os pesquisadores mal começaram a desvendar. E a variedade também surpreende: um levantamento ainda não publicado, liderado pelo biólogo Fernando Silveira, da Universidade Federal de Minas Gerais, estima que há cerca de 11 mil espécies (um terço da biodiversidade vegetal brasileira) numa área que não chega a 1% do território nacional, salpicada principalmente ao longo da serra do Espinhaço. “Ainda estamos longe de entender os mecanismos evolutivos que geram e mantêm essa diversidade”, afirma Oliveira, que participou do levantamento. À primeira vista, a equipe da Unicamp reparou que apenas quatro espécies eram comuns nas áreas de areia, solo quase desprovido de água e nutrientes, e que uma delas aparecia sempre perto de uma planta diferente, entre outros acha- dos. “Tinha que haver algo especial para possibilitar essa existência”, relembra Oliveira. Uma dessas soluções, comum nos campos rupestres, é ser carnívora. A delicada Philcoxia minensis mantém suas minúsculas folhas grudentas enterradas na areia, onde captura e digere vermes subterrâneos, conforme mostra artigo publicado em 2012 na PNAS, resultado do trabalho de iniciação científica do bió- logo Caio Pereira (ver Pesquisa FAPESP nº 194). É a primeira vez que se identifica a capacidade de consumir animais numa espécie da família das plantagináceas, ampliando o alcance conhecido dessa estratégia. Mas a paisagem guardava ou- tras novidades. Ao desenterrar cactos da espécie Discocactus placentiformis, uma esfera espinhuda que deixa apenas a par- te de cima exposta, eles viram curiosas raízes revestidas da fina areia. “Mesmo quando lavamos, a areia não sai”, conta Oliveira. Investigar que substância essas raízes estão liberando, e que função ela cum- pre, foi o trabalho de mestrado de Anna Abrahão e exigiu uma solução pouco or- todoxa: cultivo hidropônico na casa de vegetação do Laboratório de Ecologia Funcional de Plantas, coordenado por Oliveira. A ideia de manter submersas em água as raízes de plantas que normalmen- te mal se regam foi vista com descrédito por colegas, mas era a única maneira de controlar a quantidade de nutrientes dis- ponível. “No solo nunca sabemos quanto 1 Neblina: fonte de umidade 2 Pico das Almas, na Bahia 3 Sempre-viva: Actinocephalus polyanthus 4 Drosera prestes a almoçar uma mosca 1
  • 4. pESQUISA FAPESP 229  z  57 2 fica disponível para a planta, porque as substâncias formam compostos difíceis de quebrar”, explica o biólogo. Mais uma surpresa: a água em excesso não se revelou um problema, mas a quan- tidade de nutrientes era um fator mais crítico do que eles imaginavam. Numa tentativa anterior de cultivar plantas de campos rupestres em laboratório, Oli- veira diluiu pela metade o fertilizante comercial, levando em conta a pobreza de nutrientes do ambiente natural em que vivem. Todas morreram intoxicadas pelo excesso. “Só conseguimos quando o composto de nutrientes estava com um décimo da concentração original.” Com o artifício de manter as raízes desenterradas, foi possível enxergar a formação dos aglomerados de pelos ra- diculares que secretam substâncias co- nhecidas como carboxilatos e mantêm a areia grudada neles. Esses carboxilatos quebram os compostos de fósforo, alu- mínio e ferro presentes na areia, nesse formato indisponíveis para as plantas. Assim elas conseguem absorver o fósfo- ro, essencial para diversas funções vitais (como fazer fotossíntese e construir o material genético) e escasso nesse solo formado a partir de quartzo. “Essa se- creção é uma inovação impressionante”, explica Oliveira. “Ela manipula o solo quimicamente, outras plantas não con- seguiriam sobreviver nessas condições.” Com isso, as raízes conseguem mobi- lizar não apenas o fósforo, mas também outros micronutrientes importantes para o desenvolvimento e o crescimento. Es- sas substâncias são tão raras nesses solos que chega a ser difícil detectá-las pelos métodos habituais. O manganês, porém, mostrou-se mais comum nas folhas de espécies com especializações nas raízes, a ponto de ser um possível indicador desse tipodeestratégia,conformeartigodefeve- reiro deste ano na Trends in Plant Science. O experimento com os cactos, cujos resultados foram publicados em outubro de 2014 na revista Oeco- logia, também mostrou que quando há mais fósforo no solo as raízes respon- dem fabricando menos carboxilatos. “As plantas têm uma série de estratégias nu- ma escala bem pequena, com soluções adaptativas mais diversas do que imagi- namos”, diz o pesquisador da Unicamp. A descoberta de que os Discocactus usam esse artifício para obter nutrien- tes também foi surpreendente porque os cactos são uma família conhecida por fa- zer associações com fungos em suas raí- zes, as chamadas micorrizas, que trans- ferem fósforo para a planta e ganham carbono dela. “O editor do artigo achou que fosse impossível, já que é uma famí- lia micorrízica”, lembra Oliveira. Para ele, trata-se de um indício de como o ar- senal diverso das plantas é ignorado em grande escala, sobretudo nas condições extremas dos campos rupestres, cuja fa- ma ainda não se espalhou pelo mundo. A investigação dessa região permitiu a Oliveira pôr à prova um modelo teórico desenvolvido pelo biólogo holandês Hans Lambers, radicado na Universidade da 2 4
  • 5. 58  z  março DE 2015 Austrália Ocidental. Em artigo publicado em 2008 na revista Trends in Ecology and Evolution, ele mostrou que nos solos an- tigos, pobres em nitrogênio e fósforo, as micorrizas não são a estratégia mais co- mum. Nesses ambientes o fósforo é uma limitação mais forte que o nitrogênio, ao contrário do que acontece em solos mais jovens. Em seu lugar, surgiriam as mo- dificações de raízes como aglomerados de pelos e secreção de carboxilatos. A sugestão se baseou em estudos feitos em duas regiões com características muito semelhantes às dos campos rupestres: os fynbos, na África do Sul, e o kwongan, no sudoeste da Austrália. Fascinado com o artigo, Oliveira, que estava no início de um projeto para avaliar as estratégias de obtenção de água pelas plantas dos cam- pos rupestres, aproveitou para incluir os nutrientes nos estudos. Com isso conseguiu fazer o primeiro teste da teoria de Lambers – que nesse processo se apaixonou pelos campos ru- pestres e iniciou uma parceria de pesqui- sa com o grupo da Unicamp, onde dará cursos em visitas de um mês ao longo dos próximos três anos. Uma análise do solo da serra do Cabral e de 50 das es- pécies de plantas mais importantes por ali indica que o campo rupestre é de fato 1 A estudar: tufos nas raízes de Syngonanthus niveus 2 Raízes de Actinocephalus cabralensis revestidas de areia 3 Discocactus placentiformis: das poucas espécies que vivem na areia 4 Orquídea: exemplo da diversidade deslumbrante de flores 1 2
  • 6. pESQUISA FAPESP 229  z  59 Projeto Mudanças climáticas em montanhas brasileiras: respos- tas funcionais de plantas nativas de campos rupestres e campos de altitude a secas extremas; Modalidade Auxílio à Pesquisa – Regular; Pesquisador responsável Rafael Silva Oliveira (Unicamp); Investimento R$ 569.639,14 (FAPESP). Artigos científicos ABRAHÃO, A. et al. Convergence of a specialized root trait in plants from nutrient-impoverished soils: phos- phorus-acquisition strategy in a nonmycorrhizal cactus. Oecologia. v. 176, n. 2, p. 345-55. out. 2014. LAMBERS, H. et al. Leaf manganese accumulation and phosphorus-aquisition efficiency. Trends in Plant Science. v. 20, n. 2, p. 83-90. fev. 2015. MULER, A. L. et al. Does cluster-root activity benefit nutri- ent uptake and growth of co-existing species? Oecologia. v. 174, n. 1, p. 23-31. jan. 2014. OLIVEIRA, R. S. et al. Mineral nutrition of campos rupestres plant species on contrasting nutrient-impoverished soil types. New Phytologist. v. 205, n. 3, p. 1183-94. fev. 2015. PEREIRA, C. G. et al. Underground leaves of Philcoxia trap and digest nematodes. PNAS. v. 109, n. 4, p. 1154- 8. 24 jan. 2012. semelhante aos fynbos e ao kwongan no que diz respeito à escassez de nutrien- tes, sobretudo do fósforo. Também na obtenção de nutrientes mais por meio de especializações das raízes do que de associação com micorrizas, conforme mostra artigo que resultou do mestrado de Hugo Galvão e foi publicado na New Phytologist de fevereiro deste ano. Uma das observações feitas pela es- tagiária Ana Luíza Muler em viagens à serra mineira também rendeu um teste independente. Num período que passou na Austrália, ela estudou duas plantas que costumam viver próximas uma da outra, como é o caso de uma espécie da família das iridáceas que costuma estar associada a uma sempre-viva na serra do Cabral. No caso australiano era uma Banksia attenuata, cujas raízes formam aglomerados que liberam carboxilatos e extraemofósforodosolo,eumaScholtzia involucrata, que não tem a especialização. Num experimento relatado em artigo de 2014 na Oecologia, ela mostrou que esta segunda planta cresce melhor na pre- sença da outra espécie, sugerindo que ela aproveita os nutrientes que se tor- nam disponíveis pela alteração quími- ca do solo. Resta estudar o quanto isso acontece e como essas plantas distintas convivem entre si. Os paralelos entre os continentes é um resquício de um passado muito dis- tante em que eles estiveram próximos, no supercontinente Gondwana. As fa- mílias vegetais que protagonizam essas descobertas são, em grande parte, re- presentantes de famílias que já existiam nesse período remoto: as proteáceas, cujas raízes especializadas conhecidas nos outros continentes levaram o grupo de Oliveira a procurar semelhanças por aqui, e as veloziáceas (canelas-de-ema) e eriocauláceas (sempre-vivas), ambas com uma diversificação maior no Brasil do que nos outros países. Os segredos que elas escondem na areia prometem mostrar que os mecanismos conhecidos em florestas tropicais não são a regra, além de pôr os campos rupestres na li- nha de frente dessa nova compreensão de como plantas podem lidar com situa- ções extremas. n 3 4