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VISITA DE ABELHAS A NARINAS DE AVES DE RAPINA
                       (ACCIPITRIDAE E STRIGIDAE): MUTUALISMO FACULTATIVO?



    Débora N C Lobato, Yasmine Antonini, Rogério Parentoni Martins e Roberto Azeredo


INTRODUÇÃO                                                cativeiro, em Belo Horizonte, observou-se que
                                                          ele já era capaz de manter naves do bico fechadas,
Muitas espécies de organismo na natureza                  um indicativo de que o mesmo respirava
participam direta ou indiretamente em                     normalmente. Verificou-se também que abelhas
interações mutualísticas (Townsend et al. 2006).          entravam e saiam de suas narinas e removiam
Quando uma interação mutualística se estabelece           secreções ali acumuladas. A obstrução nasal
ambas as espécies se beneficiam da interação.             pode ter comprometido temporariamente a
                                                          saúde dessa ave, pois ele não foi capaz de se
Todas as espécies de abelhas sem ferrão são
                                                          reproduzir no cativeiro em que vivia na
sociais e têm colônias permanentes. Embora elas
                                                          Alemanha. No entanto, alguns meses após seu
se alimentem basicamente de pólen e néctar,
                                                          retorno ao Brasil, ela conseguiu se reproduzir
algumas espécies podem se alimentar de carne
                                                          com sucesso.
em decomposição, fezes e outros tipos de matéria
orgânica. Freqüentemente elas coletam suor do             Este trabalho tem como objetivo relatar,
homem e de animais (Nogueira-Neto 1997).                  observações sobre o comportamento de limpeza
Abelhas sem ferrão podem se beneficiar da                 das narinas que abelhas sem ferrão realizam em
interação com outros tipos de invertebrados               H. harpyja em cativeiro e de outras espécies de
como é , por exemplo, o caso de várias espécies           aves de rapina das famílias Accipitridae e
de ácaros que auxiliam na limpeza das colméias.           Stringidae em cativeiro e no campo.
No entanto, não há registros sobre interações
mutualísticas entre abelhas sem ferrão e                  MATERIAL E MÉTODOS
vertebrados.
                                                          As observações sobre H. harpyja foram realizadas
Os gaviões, águias e corujas, conhecidos                  em um criadouro de aves na região metropolitana
popularmente como aves de rapina, atacam suas             de Belo Horizonte, e por meio de observações
presas diretamente a partir de poleiros ou as             ad libidum de animais adultos que vivem no
perseguem em pleno vôo. Essa capacidade e                 Zoológico de Belo Horizonte (FZB-BH) e de
agilidade são facilitadas pela visão binocular de         Manaus (CIGS). As observações sobre o
profundidade (Brown e Amadon 1989). No Brasil             comportamento de limpeza das narinas em H.
há 45 espécies de Falconiformes sendo que a de            harpija foram realizadas, com o auxílio de um
maior porte, o gavião-real, ou uiraçu Harpia              binóculo em setembro de 2004, em três
harpyja (Linnaeus, 1758), está incluído na                indivíduos (um macho, uma fêmea e um filhote)
categoria vulnerável na lista da IUCN. O sucesso          entre 9:00 e 14:00 h (período de maior atividade
da reprodução dos Falconiformes em cativeiro              das abelhas sem ferrão). A cada hora observou-
depende de diversos fatores, entre eles                   se dez minutos a fim de se quantificar o número
temperatura e alimentação adequadas,                      de abelhas presentes nas narinas dos indivíduos.
fornecimento de material para nidificação                 Análise de Variância (ANOVA) foi utilizada para
(Galetti e Carvalho 2000, Albuquerque 1995) e             testar se houve diferenças significativas no
provavelmente de interações mutualísticas.                número de abelhas presente em cada indivíduo
Antonini et al. 2004 observaram que um adulto             ao longo do dia.
de Harpia harpija, proveniente de um cativeiro
da Alemanha (região onde não ocorrem abelhas              RESULTADOS E DISCUSSÃO
sem ferrão), apresentava dificuldades em
respirar pelas narinas. Este indivíduo permanecia         Operárias de apenas uma espécie de abelha sem
constantemente com as aves do bico abertas,               ferrão, Paratrigona lineata (Apidae: Meliponina)
provavelmente devido à obstrução de suas                  (Lepeletier, 1836), foram observadas entrando
narinas. Cerca de um mês após a sua chegada ao            completamente nas narinas das aves no interior

 Anais do VIII Congresso de Ecologia do Brasil, 23 a 28 de Setembro de 2007, Caxambu - MG                  1
das quais removiam secreções seca e líquida                somente poderão ser elucidadas após estudos de
(Figura 1). O número de abelhas observadas                 longo prazo em várias espécies de aves de
entrando nas narinas da fêmea (n = 47) foi maior           diferentes áreas da região Neotropical, única
do que o observado no macho (n = 31) e no filhote          região biogeográfica onde as abelhas sem ferrão
(n = 22). No entanto, houve diferença significativa        ocorrem.
apenas entre o número de abelhas que visitaram
as narinas da fêmea e do filhote (F= 2,25, P <             CONCLUSÃO
0,05). O filhote é mais inquieto que o macho que
por sua vez é mais inquieto que a fêmea, o que             Considerando o grau de ameaça a que várias
pode influenciar as diferenças encontradas nas             espécies de aves de rapina estão sujeitas e que o
taxas de visitas. A medida que a temperatura               conhecimento sobre os possíveis benefícios que
aumenta (ao longo do dia) há um aumento do                 a interação com as abelhas sem ferrão pode trazer
número de abelhas, embora isso não tenha sido              para as aves é praticamente inexistente, torna-
quantificado. Nos outros dois animais observados           se urgente analisar essas interações em detalhes.
em cativeiro (FZB-BH e CIGS) além de P. lineatta           Dessa forma é preciso incluir outras espécies de
observou-se também a presença de Plebeia sp                Falconiformes, principalmente as que se
visitando as narinas de H. harpija .                       encontram ameaçadas de extinção, pois
                                                           aparentemente essa interação pode afetar sua
A presença de P. lineatta também foi observada
                                                           sobrevivência e sucesso reprodutivo. Os
nas narinas da coruja-orelhuda Rhinoptynx
                                                           resultados permitirão subsidiar a elaboração de
clamator (Strigidae) (Vieillot, 1808), no uiraçu-
                                                           estratégias de manejo para a conservação das
falso Morphnus guianensis (Daudin, 1800) e no
                                                           espécies, principalmente em relação aos
gavião-pato Spizastur melanoleucus (Vieillot,
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1816). O comportamento de visitas das abelhas
                                                           ferrão não ocorrem naturalmente.
foi semelhante ao observado em H. harpyja .
Em Elanus leucurus (Vieillot, 1818), Rupornis              REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
magnirostris (Gmelin, 1788), Buteo albicaudatus
(Vieillot, 1816), Heterospizias meridionalis               Albuquerque, J.L.B. (1995) Observations of rare
(Latham, 1790) e Spizaetus ornatus (Daudin,                  raptors in southern atlantic rain-forest of
1800) observou-se a presença de abelhas sem                  Brazil. J. F. Orni. 66: 363-369.
ferrão entrando nas narinas das aves, mas não
                                                           Townsend, C. R.; Begon, M.; e Harper, J. L.
foi possível identificá-las. Em Bubo virginianus
                                                             (2006) Fundamentos em ecologia. Porto Alegre:
(corujão) foi observada a presença de Melipona
                                                             Editora Artmed.
rufiventris na narina de um individuo jovem.
                                                           Brown, L. e Amadon, D. (1989) Eagles, hawks e
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                                                             falcons of the world. New Jersey: Editora The
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H. harpyja em cativeiro e nesses animais foi
observada a presença de Scaptotrigona sp.                  Galetti M, e Carvalho. (2000) Sloths in the diet
visitando o bico e as narinas da águia. As abelhas           of a Harpy Eagle nestling in eastern. Amazon
visitam também o ânus da ave, removendo                      Wilson Bulletin 112 ( Parte 4): 535-536.
excrementos ali retidos (Gilton Mendes, com.               Iucn (2004) Red list of threatened species. União
pessoal).                                                    Internacional para a Conservação da Natureza.
A secreção coletada nas narinas dos                          Disponível em: http://www.iucnredlist.org/.
Falconiformes pode ser uma fonte de proteína e               Acesso em 20 de junho de 2006.
sais minerais para as abelhas. Porém, a                    Nogueira-Neto, P. (1997) Vida e criação das
importância dessa interação para as espécies de              abelhas indígenas sem ferrão. São Paulo:
Falconiformes ainda não está bem definida.                   Editora Nogueirapis.
Provavelmente, para as aves, a limpeza das
narinas efetuada pelas abelhas pode desobstruí-            Ricklefs, R.E. (1996) A economia da natureza.
las e deste modo facilitar uma respiração                    Rio de janeiro: Editora Guanabara Koogan.
adequada. O grande número de espécies de aves              Sick, H. (1997) Ornitologia brasileira, 4a ed. Rio
que participam da interessa nos revela a potencial           de Janeiro: Editora Nova Fronteira
importância desse tipo de interação ecológica
para ambos os grupos. As bases ecológicas
evolutivas de tal comportamento, no entanto,


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Aves de rapina e abelhas nativas do brasil[1]

  • 1. VISITA DE ABELHAS A NARINAS DE AVES DE RAPINA (ACCIPITRIDAE E STRIGIDAE): MUTUALISMO FACULTATIVO? Débora N C Lobato, Yasmine Antonini, Rogério Parentoni Martins e Roberto Azeredo INTRODUÇÃO cativeiro, em Belo Horizonte, observou-se que ele já era capaz de manter naves do bico fechadas, Muitas espécies de organismo na natureza um indicativo de que o mesmo respirava participam direta ou indiretamente em normalmente. Verificou-se também que abelhas interações mutualísticas (Townsend et al. 2006). entravam e saiam de suas narinas e removiam Quando uma interação mutualística se estabelece secreções ali acumuladas. A obstrução nasal ambas as espécies se beneficiam da interação. pode ter comprometido temporariamente a saúde dessa ave, pois ele não foi capaz de se Todas as espécies de abelhas sem ferrão são reproduzir no cativeiro em que vivia na sociais e têm colônias permanentes. Embora elas Alemanha. No entanto, alguns meses após seu se alimentem basicamente de pólen e néctar, retorno ao Brasil, ela conseguiu se reproduzir algumas espécies podem se alimentar de carne com sucesso. em decomposição, fezes e outros tipos de matéria orgânica. Freqüentemente elas coletam suor do Este trabalho tem como objetivo relatar, homem e de animais (Nogueira-Neto 1997). observações sobre o comportamento de limpeza Abelhas sem ferrão podem se beneficiar da das narinas que abelhas sem ferrão realizam em interação com outros tipos de invertebrados H. harpyja em cativeiro e de outras espécies de como é , por exemplo, o caso de várias espécies aves de rapina das famílias Accipitridae e de ácaros que auxiliam na limpeza das colméias. Stringidae em cativeiro e no campo. No entanto, não há registros sobre interações mutualísticas entre abelhas sem ferrão e MATERIAL E MÉTODOS vertebrados. As observações sobre H. harpyja foram realizadas Os gaviões, águias e corujas, conhecidos em um criadouro de aves na região metropolitana popularmente como aves de rapina, atacam suas de Belo Horizonte, e por meio de observações presas diretamente a partir de poleiros ou as ad libidum de animais adultos que vivem no perseguem em pleno vôo. Essa capacidade e Zoológico de Belo Horizonte (FZB-BH) e de agilidade são facilitadas pela visão binocular de Manaus (CIGS). As observações sobre o profundidade (Brown e Amadon 1989). No Brasil comportamento de limpeza das narinas em H. há 45 espécies de Falconiformes sendo que a de harpija foram realizadas, com o auxílio de um maior porte, o gavião-real, ou uiraçu Harpia binóculo em setembro de 2004, em três harpyja (Linnaeus, 1758), está incluído na indivíduos (um macho, uma fêmea e um filhote) categoria vulnerável na lista da IUCN. O sucesso entre 9:00 e 14:00 h (período de maior atividade da reprodução dos Falconiformes em cativeiro das abelhas sem ferrão). A cada hora observou- depende de diversos fatores, entre eles se dez minutos a fim de se quantificar o número temperatura e alimentação adequadas, de abelhas presentes nas narinas dos indivíduos. fornecimento de material para nidificação Análise de Variância (ANOVA) foi utilizada para (Galetti e Carvalho 2000, Albuquerque 1995) e testar se houve diferenças significativas no provavelmente de interações mutualísticas. número de abelhas presente em cada indivíduo Antonini et al. 2004 observaram que um adulto ao longo do dia. de Harpia harpija, proveniente de um cativeiro da Alemanha (região onde não ocorrem abelhas RESULTADOS E DISCUSSÃO sem ferrão), apresentava dificuldades em respirar pelas narinas. Este indivíduo permanecia Operárias de apenas uma espécie de abelha sem constantemente com as aves do bico abertas, ferrão, Paratrigona lineata (Apidae: Meliponina) provavelmente devido à obstrução de suas (Lepeletier, 1836), foram observadas entrando narinas. Cerca de um mês após a sua chegada ao completamente nas narinas das aves no interior Anais do VIII Congresso de Ecologia do Brasil, 23 a 28 de Setembro de 2007, Caxambu - MG 1
  • 2. das quais removiam secreções seca e líquida somente poderão ser elucidadas após estudos de (Figura 1). O número de abelhas observadas longo prazo em várias espécies de aves de entrando nas narinas da fêmea (n = 47) foi maior diferentes áreas da região Neotropical, única do que o observado no macho (n = 31) e no filhote região biogeográfica onde as abelhas sem ferrão (n = 22). No entanto, houve diferença significativa ocorrem. apenas entre o número de abelhas que visitaram as narinas da fêmea e do filhote (F= 2,25, P < CONCLUSÃO 0,05). O filhote é mais inquieto que o macho que por sua vez é mais inquieto que a fêmea, o que Considerando o grau de ameaça a que várias pode influenciar as diferenças encontradas nas espécies de aves de rapina estão sujeitas e que o taxas de visitas. A medida que a temperatura conhecimento sobre os possíveis benefícios que aumenta (ao longo do dia) há um aumento do a interação com as abelhas sem ferrão pode trazer número de abelhas, embora isso não tenha sido para as aves é praticamente inexistente, torna- quantificado. Nos outros dois animais observados se urgente analisar essas interações em detalhes. em cativeiro (FZB-BH e CIGS) além de P. lineatta Dessa forma é preciso incluir outras espécies de observou-se também a presença de Plebeia sp Falconiformes, principalmente as que se visitando as narinas de H. harpija . encontram ameaçadas de extinção, pois aparentemente essa interação pode afetar sua A presença de P. lineatta também foi observada sobrevivência e sucesso reprodutivo. Os nas narinas da coruja-orelhuda Rhinoptynx resultados permitirão subsidiar a elaboração de clamator (Strigidae) (Vieillot, 1808), no uiraçu- estratégias de manejo para a conservação das falso Morphnus guianensis (Daudin, 1800) e no espécies, principalmente em relação aos gavião-pato Spizastur melanoleucus (Vieillot, indivíduos, fora do Brasil, onde abelhas sem 1816). O comportamento de visitas das abelhas ferrão não ocorrem naturalmente. foi semelhante ao observado em H. harpyja . Em Elanus leucurus (Vieillot, 1818), Rupornis REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS magnirostris (Gmelin, 1788), Buteo albicaudatus (Vieillot, 1816), Heterospizias meridionalis Albuquerque, J.L.B. (1995) Observations of rare (Latham, 1790) e Spizaetus ornatus (Daudin, raptors in southern atlantic rain-forest of 1800) observou-se a presença de abelhas sem Brazil. J. F. Orni. 66: 363-369. ferrão entrando nas narinas das aves, mas não Townsend, C. R.; Begon, M.; e Harper, J. L. foi possível identificá-las. Em Bubo virginianus (2006) Fundamentos em ecologia. Porto Alegre: (corujão) foi observada a presença de Melipona Editora Artmed. rufiventris na narina de um individuo jovem. Brown, L. e Amadon, D. (1989) Eagles, hawks e A tribo Enawene-Nawe, que habita o noroeste do falcons of the world. New Jersey: Editora The Estado do Mato Grosso mantém indivíduos de Wellfleet. H. harpyja em cativeiro e nesses animais foi observada a presença de Scaptotrigona sp. Galetti M, e Carvalho. (2000) Sloths in the diet visitando o bico e as narinas da águia. As abelhas of a Harpy Eagle nestling in eastern. Amazon visitam também o ânus da ave, removendo Wilson Bulletin 112 ( Parte 4): 535-536. excrementos ali retidos (Gilton Mendes, com. Iucn (2004) Red list of threatened species. União pessoal). Internacional para a Conservação da Natureza. A secreção coletada nas narinas dos Disponível em: http://www.iucnredlist.org/. Falconiformes pode ser uma fonte de proteína e Acesso em 20 de junho de 2006. sais minerais para as abelhas. Porém, a Nogueira-Neto, P. (1997) Vida e criação das importância dessa interação para as espécies de abelhas indígenas sem ferrão. São Paulo: Falconiformes ainda não está bem definida. Editora Nogueirapis. Provavelmente, para as aves, a limpeza das narinas efetuada pelas abelhas pode desobstruí- Ricklefs, R.E. (1996) A economia da natureza. las e deste modo facilitar uma respiração Rio de janeiro: Editora Guanabara Koogan. adequada. O grande número de espécies de aves Sick, H. (1997) Ornitologia brasileira, 4a ed. Rio que participam da interessa nos revela a potencial de Janeiro: Editora Nova Fronteira importância desse tipo de interação ecológica para ambos os grupos. As bases ecológicas evolutivas de tal comportamento, no entanto, Anais do VIII Congresso de Ecologia do Brasil, 23 a 28 de Setembro de 2007, Caxambu - MG 2