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ARTIGO ORIGINAL
J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • agosto 2004                                                                                                         0RIGINAL PAPER



Isolamento de Candida spp. no mamilo de lactantes do                                                                                                    Primeira submissão em 30/09/03
                                                                                                                                                        Última submissão em 07/04/04
                                                                                                                                                        Aceito para publicação em 30/04/04
Banco de Leite Humano da Universidade Federal do Ceará                                                                                                  Publicado em 20/10/04



e teste de susceptibilidade a antifúngicos
Candida ssp. isolation in the breastfeeding mothers’ nipples from the human milk bank at the Universidade
Federal do Ceará and susceptibilities to the antifungal agents tests


                                                   Everardo Albuquerque Menezes1; Anne Cristina Pinheiro Guerra2; Rita de Cássia Barros Rodrigues3;
                                                                 Maria Marly Lopes Vieira Peixoto4; Liliane Santiago Lima2; Francisco Afrânio Cunha5



       unitermos                      resumo
 Candidíase mamária                   A candidíase, principal infecção fúngica oportunista do ser humano, é provocada por leveduras do gênero
                                      Candida que fazem parte da microbiota endógena do corpo humano. O objetivo deste trabalho foi
 Aleitamento materno                  estudar as espécies de Candida envolvidas em processos inflamatórios da mama em mães que estavam
 Fator de virulência
                                      amamentando no Banco de Leite Humano da Maternidade-Escola Assis Chateaubriand da Universida-
                                      de Federal do Ceará (UFC), verificando as atividades enzimáticas e as suscetibilidades aos principais
 Mastite                              antifúngicos usados na candidíase. As amostras foram colhidas de fissuras no mamilo, cultivadas em
                                      ágar Sabouraud a 37°C por 72 horas e identificadas por testes micológicos. Foram realizadas também
 Candida albicans                     provas da proteinase, fosfolipase e hialuronidase e testes de susceptibilidade a anfotericina B e fluco-
                                      nazol. Das 29 amostras, 13 (44,8%) apresentaram crescimento; 11 (84,6%) foram Candida albicans;
                                      uma (7,7%), C. stellatoidea; e uma (7,7%), C. guilliermondii. As atividades enzimáticas de C. albicans
                                      foram: 100% das cepas produziram fosfolipase; 64%, hialuronidase; e nenhuma produziu proteinase.
                                      As leveduras examinadas mostraram-se susceptíveis aos antifúngicos testados com concentração ini-
                                      bitória mínima (CIM) de: anfotericina B 0,125 a 0,5µg/ml e fluconazol 2 a 4µg/ml. Todas as cepas de
                                      C. albicans isoladas do mamilo de mães que estavam amamentando mostraram a enzima fosfolipase,
                                      que pode ser um importante fator de virulência, e apresentaram uma excelente susceptibilidade aos
                                      antifúngicos testados.



                                                                                                                          abstract    key words
                                                                                                                                        y
Candidiasis, human being’s main opportunist fungal infection, is caused by Candida, a sort of yeasts which                           Nipple candidiasis
are part of endogenous microflora of the human body. The purpose of this research was to study the Candida
species involved in the inflammatory processes of the breastfeeding mothers’ nipples from the human milk                              Breastfeeding mothers
bank on Assis Chateubriand maternity-school at the Universidade Federal do Ceará, Brazil. It was verified the
                                                                                                                                     Virulence factor
enzymatic activities and the susceptibilities to the main used antifungal agents in candidiasis. The samples
were collected from the wounds in the nipples and grown in Sabouraud agar at 37°C for 72 hours. They were                            Mastitis
identified by mycology tests. Proteinasis, phospholipase and hialuronidase tests were also made. Amphotericin
B and fluconazole susceptibility tests, too. From the 29 samples, 13 (44. 8%) of the total presented growth; 11                       Candida albicans
(84.6%) of them were Candida albicans; 01 (7.7%) of them was C. stellatoidea and 01 (7.7%) of them was
C. guilliermondii. The C. albicans enzymatic activities were: 100% of strains produced phospholipase; 64%
produced hialuronidase and none of the strains produced proteolytic activity. The tested yeasts were susceptive to
the antifungal agents tested with minimum inhibitory concentration – 0.125 – 0.5�g/ml for amphotericin B and
2 – 4�g/ml for fluconazol. All the C. albicans strains isolated from the breastfeeding mothers’ nipples showed
the phospholipase enzyme which can be an important virulence factor. They presented excellent susceptibilities
to the antifungal agents tested.



1. Professor-doutor do Departamento de Análises Clínicas e Toxicológicas (DACT) da Universidade Federal do Ceará (UFC).
2. Aluna do curso de Farmácia da Faculdade de Farmácia, Odontologia e Enfermagem (FFOE) da UFC.
3. Enfermeira do Banco de Leite Humano da UFC.
4. Farmacêutica-bioquímica do Banco de Leite Humano da UFC.
5. Farmacêutico-bioquímico do DACT/FFOE/UFC.
Financiado pela Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico (FUNCAP).


                                                                                                                                                                                299
MENEZES, E. A. Isolamento de Candida
      J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004



       Introdução                                                       portadoras de candidíase vulvovaginal(9). Atualmente a C.
                                                                        albicans tem sido responsabilizada por candidíase mamilar
          A infecção mamilar é um problema que está crescendo           em mulheres lactantes, sendo a dor e o ardor no mamilo
      na lactação, sendo que a causada por fungos (candidíase           de origem desconhecida as principais queixas de infecção
      mamilar) ainda é pouco estudada e elucidada. A Candida            por essa levedura(10).
      albicans, um fungo comensal encontrado freqüentemente
                                                                            As décadas de 1980 e 1990 caracterizaram-se por um
      na vagina e no trato gastrointestinal de seres humanos, tem
                                                                        aumento do número de mães decididas a amamentar.
      sido responsabilizada por infecção superficial e localizada
                                                                        Apesar disso, a prática indica que um número significativo
      das mamas em mulheres lactantes, apresentando fissuras
                                                                        destas param de amamentar logo em seguida. Entre as
      e dor, sendo característica da infecção pela levedura e
                                                                        várias razões para essa interrupção, pode ser citada a fissura
      podendo ser a principal causa de abandono prematuro
                                                                        da região mamilo-aréola, com dor e vermelhidão mamilar,
      da lactação(10).
                                                                        conseqüência da Candida albicans (14). É importante que os
          A candidíase, principal infecção fúngica oportunista do       profissionais de saúde, as mulheres lactantes e os demais
      ser humano, é provocada por leveduras do gênero Can-              envolvidos na educação do processo de aleitamento ma-
      dida, que fazem parte da microbiota endógena do corpo             terno trabalhem para compreender melhor a candidíase
      humano. Essa infecção expressa muito bem a variedade de           mamilar(10).
      relações que ocorrem entre o hospedeiro e a microbiota                Apesar do aumento no número de antifúngicos co-
      autóctone, podendo ir do comensalismo à doença sistêmica          mercialmente disponíveis nos últimos anos, eles ainda
      fatal(8). Candida albicans é a principal espécie do gênero        encontram-se em desvantagem, quando comparados às
      associada à candidíase, mas outras também são relatadas,          drogas antibacterianas. A resistência aos antifúngicos tem
      como por exemplo: Candida tropicalis, Candida glabrata,           representado um grande desafio para a clínica. Frente às
      Candida krusei, Candida parapsilosis, Candida kefir e Candida      dificuldades observadas no tratamento de micoses em
      guilliermondii.                                                   alguns grupos de pacientes, recomenda-se, sempre que
          As formas clínicas podem ser: mucosa, cutânea e sistêmi-      possível, o isolamento do agente responsável pela infecção
      ca. Na candidíase mucosa, os tecidos mais atingidos são os        e a determinação da concentração inibitória mínima (CIM)
      da boca e da vagina; na cutânea, as áreas intertriginosas da      das drogas passíveis de utilização(4).
      pele das mãos, as virilhas e as axilas são comprometidas; na          Em função do grande número de lactantes atendidas
      sistêmica, a infecção pode atingir diversos órgãos, causando      no Banco de Leite Humano da Maternidade-Escola Assis
      candidíase pulmonar, endocardite, nefrite e fungemia(1-3).        Chateaubriand da Universidade Federal do Ceará (BLH/
      Dependendo da localização, a candidíase pode se manifes-          MEAC/UFC), com queixas de fissura na base do mamilo,
      tar de diferentes formas. Os achados clínicos na candidíase       despigmentação mamilar e aureolar e ardor (ou queima-
      oral são bastante variáveis, podendo ser observados desde         ção) ao amamentar, como também do crescente interesse
      quadros localizados até formas extensas.                          pelos mecanismos de virulência de Candida, surgiu o
          As lesões, conhecidas no Brasil pela denominação              nosso interesse em identificar as espécies envolvidas em
      popular de sapinho, são mais comuns em recém-nascidos             processos inflamatórios da mama em pacientes atendidas
      que ainda não colonizaram sua orofaringe, que por isso            no BLH/MEAC/UFC. Além de verificar os mecanismos de
      possui um pH baixo, condição que facilita a colonização da        virulência das leveduras, investigamos o grau de resistência
      cavidade oral. Clinicamente inicia-se por pequenos pontos         destas aos principais antifúngicos usados nas terapias das
      esbranquiçados na mucosa que rapidamente se tornam                candidíases.
      confluentes, para formar pseudomembranas de coloração
      esbranquiçada, aderidas à mucosa sobre um fundo eri-
      tematoso, que pode ser visto quando são removidas. As              Material e método
      localizações mais comuns na cavidade oral são as mucosas             As amostras foram colhidas em pacientes atendidas
      que revestem bochechas, ponta da língua e palato mole.            no BLH/MEAC/UFC. A população compreendeu mulheres
      Entretanto, numa forma mais extensa, pode ser observada           que estavam amamentando e apresentavam quadro de
      uma invasão maciça, com extenso comprometimento da                mastite, ou seja, com fissuras na base do mamilo com eri-
      cavidade oral, dificultando muitas vezes a deglutição, sendo       tema, sugestiva de candidíase mamilar, e que não estavam
      esta entidade mais observada em recém-nascidos de mães            sendo tratadas. As amostras foram colhidas das fissuras da


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MENEZES, E. A. Isolamento de Candida
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região mamilo-aréola (Figura 1), com swabs esterilizados               Cepas que apresentam CIM < 8µg/ml para o fluconazol são
e transportados, em meio salino, para o Laboratório de                 consideradas sensíveis; CIM entre 16 e 32µg/ml, interme-
Micologia do Departamento de Análises Clínicas e Toxico-               diárias; e cepas com CIM > 64µg/ml, resistentes(19). Cepas
lógicas (DACT) da UFC. As amostras, colhidas no período de             que apresentam CIM < 1µg/ml para a anfotericina B são
março de 2001 a janeiro de 2002, foram semeadas em ágar                consideradas sensíveis; CIM entre 2 e 4µg/ml, intermedi-
Sabouraud 4% de glicose com cloranfenicol e incubadas a                árias; CIM > 4µg/ml, resistentes(16). A CIM dos azólicos é
37°C por três a cinco dias. As colônias foram identificadas             definida como a menor concentração da droga que resulta
segundo os métodos micológicos tradicionais(7): zimogra-               em decréscimo da turbidez comparado com um controle(16).
ma, que consiste na diferenciação das leveduras, utilizando            Como controle do teste, as amostras cresciam em meio de
a habilidade de cada espécie em fermentar açúcares; teste              cultura livre do antifúngico.
do tubo germinativo, que observa a formação de um tubo
em espécies de leveduras do gênero Candida; teste dos cla-
midósporos em ágar fubá com Tween 80, que avalia a for-                  Resultados
mação de estruturas características de cada espécie, quando
                                                                           Das 29 amostras, 13 (44,8%) apresentaram crescimento
há crescimento em meio com poucos nutrientes(8).
                                                                       de leveduras do gênero Candida. Das amostras positivas, 11
    Nas amostras identificadas como C. albicans, foram
                                                                       (84,6%) foram identificadas como Candida albicans, uma
realizados os testes de fatores de virulência: fosfolipase,
                                                                       (7,7%) como Candida stellatoidea e uma (7,7%) como Can-
proteinase e hialuronidase(18, 21). A presença de enzimas
                                                                       dida guilliermondii (Figura 2). Foi verificado que a Candida
foi observada pela formação de uma zona opaca ao redor
                                                                       albicans foi a mais prevalente.
da colônia da levedura, e a atividade enzimática (PZ) foi
medida, dividindo-se o diâmetro da colônia pelo diâmetro                   A Tabela 1 mostra a PZ das amostras de C. albicans, ob-
da colônia mais a zona de precipitação. A PZ foi codificada             servando-se que todas as cepas estudadas não apresentaram
com dígitos, para as cepas não-produtoras dessa enzima                 ação proteolítica, isto é, apresentaram PZ = 1. Em relação
(PZ = 1), para atividade enzimática média (1 > PZ > 0,64)              à ação fosfolipásica foi verficado que 45,4% apresentaram
e para atividade enzimática elevada (PZ < 0,63)(17).                   atividade enzimática moderada, entre 0,64 e 0,99, e 54,6%,
                                                                       uma elevada atividade enzimática, PZ menor do que 0,63. A
    Por fim, foram realizados os testes de susceptibilidade
                                                                       hialuronidase apresentou uma grande atividade enzimática
aos antifúngicos: anfotericina B (Bristol-Myers-Squibb) e
                                                                       em 64% das Candida albicans, com PZ menor do que 0,63,
fluconazol (Pfizer), segundo a metodologia do National
Commitee for Clinical Laboratory Standards (NCCLS)                     sendo observado que 36% das amostras não apresentaram
(protocolo nº M27 A)(16), de macrodiluição em caldo(16).               ação da enzima hialuronidase (Figura 3).
Foi determinada a CIM. As concentrações de anfoterici-                     A Tabela 2 mostra o perfil da CIM das amostras de C.
na B utilizadas foram de 0,125µg/ml a 32µg/ml. Para o                  albicans em relação aos antifúngicos testados: anfotericina B
fluconazol foram utilizadas concentrações de 1µg/ml a                   e fluconazol. A primeira teve uma CIM que variou de 0,125
128µg/ml. Foi considerada CIM a menor concentração do                  a 0,5µg/ml e a segunda, de 2 a 4µg/ml. Foi observado que
antifúngico que impediu crescimento visível da levedura.               todas as cepas testadas foram sensíveis.



                                                                                                                        �����������
                                                                                                                        ���������������
                                                                                                                        �������������������
                                                                                              ����
                                                                             ����




                                                                                                                                �����


                                                                       Figura 2 – Distribuição das cepas de Candida isoladas de lactantes com mastite no
Figura 1 – Fissura na base do mamilo de uma lactante do BLH/MEAC/UFC   BLH/MEAC/UFC



                                                                                                                                                                        301
MENEZES, E. A. Isolamento de Candida spp. no mamilo de lactantes do Banco de Leite Humano da Universidade Federal do Ceará e teste de susceptibilidade a antifúngicos
      J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004




                                     Perfil e valores de PZ de Candida albicans isoladas de lactantes com mastite no BLH/MEAC/UFC
        Tabela 1
                         Amostra                                        Fosfolipase                                     Proteinase                                     Hialuronidase
                           1                                               0,59                                             1                                               0,52
                           2                                               0,57                                             1                                               0,56
                           3                                               0,64                                             1                                               0,48
                           4                                               0,69                                             1                                               0,47
                           5                                                0,7                                             1                                                1
                           6                                               0,66                                             1                                               0,39
                             7                                              0,92                                                1                                               0,6
                             8                                              0,62                                                1                                              0,58
                             9                                              0,59                                                1                                                1
                             10                                             0,43                                                1                                                1
                             11                                             0,43                                                1                                                1
       PZ = atividade enzimática.




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                       ��
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      Figura 3 – Atividades enzimáticas de Candida albicans isoladas de lactantes com mastite no BLH/MEAC/UFC




          A Figura 4 mostra a CIM de anfotericina B das cepas de
                                                                                                               Discussão
      Candida albicans isoladas de mastites. Os resultados foram
      cinco cepas com CIMs equivalentes a 0,5µg/ml, quatro com                                                  Em nosso estudo, usamos como critérios de inclu-
      CIMs de 0,25µg/ml e duas cepas com CIMs de 0,125µg/ml.                                                 são as infecções mamilares de mulheres que estavam
      A Figura 5 mostra a CIM de fluconazol das cepas de Candida                                              amamentando e freqüentavam o BLH/MEAC/UFC. Elas
      albicans isoladas neste estudo. Os resultados mostram que                                              apresentavam fissuras na base do mamilo com eritema,
      sete cepas tiveram CIMs equivalentes a 4µg/ml e quatro,                                                o diagnóstico de mastite foi clínico e as mulheres não
      CIMs de 2µg/ml.                                                                                        estavam fazendo uso de medicamentos. A coleta foi


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MENEZES, E. A. Isolamento de Candida spp. no mamilo de lactantes do Banco de Leite Humano da Universidade Federal do Ceará e teste de susceptibilidade a antifúngicos
                                                                                                                                                   J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004


realizada da fissura da região mamilo-aréola (Figura 1),                                                       hospitais, verificou que 72,1% das infecções fúngicas
e foram isoladas leveduras, sendo a espécie Candida al-                                                       eram devidas às espécies de Candida.
bicans a mais isolada, o que está de acordo com outras                                                            Dor durante a amamentação, com ausência de sinais sis-
publicações. Jarvis(11), em um estudo epidemiológico                                                          têmicos, pode ser um indicativo de infecção por C. albicans.
realizado de 1980 a 1990, analisando 180 diferentes                                                           O seio pode aparecer com eritema ou fissurado. Tanguay
                                                                                                              et al.(22), estudando 105 mulheres que amamentavam, ob-
                                                                                                              servaram que 27 (25,7%) apresentavam diagnóstico para
                                       Concentração inibitória mínima                                         candidíase mamária.
                                       (µg/ml) dos antifúngicos testados                                          Num estudo realizado com 61 mulheres com dor no
                                       com cepas de C. albicans isoladas                                      mamilo e que estavam amamentando, 64 mulheres sem
                                       de lactantes com mastite no                                            dor no mamilo e que estavam amamentando, e 31 mu-
  Tabela 2                             BLH/MEAC/UFC                                                           lheres que não tinham dor no mamilo e que não estavam
       Amostra                            Anfotericina B                     Fluconazol                       amamentando, como caso controle, foi observado que,
                                                                                                              em 19% das coletas daquelas que apresentavam dor no
                             1                    0,5                               4
                                                                                                              mamilo e estavam amamentando, aumentou a quantidade
                             2                   0,25                               4                         de C. albicans, sendo significativamente maior que no grupo
                             3                   0,25                               2                         controle(1). Em nosso estudo, o índice encontrado foi de
                             4                    0,5                               4                         44,8%, o que demonstra uma elevação nos índices dessa
                             5                   0,125                              2                         doença (Figuras 1 e 2).
                             6                   0,25                               2                             A candidíase mamária pode estar associada a vários fa-
                             7                   0,25                               4                         tores, como lesão no mamilo no início da lactação, mastite,
                                                                                                              uso de antibióticos pós-parto e candidíase vulvovaginal(22).
                             8                    0,5                               4
                                                                                                              A levedura mais comumente isolada em nosso estudo foi a
                             9                   0,125                              4
                                                                                                              C. albicans. Quando este patógeno infecta mães lactantes,
                            10                    0,5                               4                         o ato de amamentar se torna extremamente doloroso, o
                            11                    0,5                               2                         que pode levar a um desmame prematuro(6).




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Figura 4 – Número de cepas de Candida albicans sensíveis à CIM de anfotericina B, isoladas de lactantes com mastite no BLH/MEAC/UFC



                                                                                                                                                                                                                     303
MENEZES, E. A. Isolamento de Candida spp. no mamilo de lactantes do Banco de Leite Humano da Universidade Federal do Ceará e teste de susceptibilidade a antifúngicos
      J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004




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      Figura 5 – Número de cepas de Candida albicans sensíveis à CIM de fluconazol B, isoladas de lactantes com mastite no BLH/MEAC/UFC



          Nesse estudo foram realizados os testes de fatores de vi-                                          mucosa bucal de pacientes com câncer, verificaram que
      rulência, ou seja, exoenzimas secretadas pela levedura com                                             as amostras apresentavam forte atividade de fosfolipase e
      a finalidade de danificar as células do hospedeiro. Entre as                                             proteinase. A virulência de C. albicans parece ser não um
      enzimas mais importantes secretadas pela C. albicans temos                                             simples fator, mas sim um conjunto de fatores. Evidências
      a fosfolipase, que degrada fosfolipídios da membrana das                                               de associações de fatores têm sido recentemente des-
      células; a proteinase, que pode degradar anticorpos; e a                                               critas(23). Em nosso estudo, todas as cepas de C. albicans
      hialuronidase, que degrada o ácido hialurônico presente                                                produziram tubo germinativo que, segundo a literatura,
      entre as células.                                                                                      é fator importante na colonização e na infecção. É pos-
          Esse repertório enzimático teria a finalidade de faci-                                              sível que a alta atividade fosfolipidolítica encontrada e a
      litar a entrada e a instalação da infecção por parte da C.                                             produção de tubo germinativo, bem como a produção de
      albicans. Para que a enzima secretada seja importante                                                  hialuronidase, possam facilitar a penetração na mucosa e
      no mecanismo de patogenicidade é necessário que esta                                                   o aparecimento característico dos sintomas, como a dor
      esteja em quantidade apreciável. Na Tabela 1 podemos                                                   e o rubor no mamilo(23).
      verificar a PZ. Como podemos observar, ocorreu elevada                                                      Em nosso estudo foram realizados testes de suscepti-
      PZ em relação à fosfolipase e à hialuronidase na maioria                                               bilidade a dois antifúngicos usados comumente na clínica
      das cepas isoladas, com PZ variando de 0,43 a 0,92                                                     médica: a anfotericina B e o fluconazol. O último é menos
      para a primeira e 0,39 a 1 para a segunda. Quando a                                                    tóxico e tão eficaz quanto o primeiro em pacientes não-
      PZ encontrada vale 1, não existe atividade enzimática,                                                 imunocomprometidos. Porém, existe uma tendência em se
      fato observado em relação à proteinase(17). Ribeiro(19),                                               evitar o uso de fluconazol no tratamento de candidemias
      estudando os fatores de virulência de C. albicans de 120                                               causadas por Candida não-albicans(15). Todas as cepas estu-
      amostras de secreção vaginal, identificou 47,5% de C.                                                   dadas foram sensíveis à anfotericina B e ao fluconazol.
      albicans, todas produtoras de fosfolipases e proteinases.                                                  Em estudo realizado por Brent(6), o tratamento mais
      Candido et al.(7) observaram que mais de 83,3% das cepas                                               comum da candidíase mamária foi nistatina creme para a
      isoladas da cavidade bucal de pacientes com candidíase                                                 mãe e nistatina oral para o bebê. Segundo Bodley et al.(5),
      apresentaram forte atividade fosfolipidolítica. Oliveira                                               a candidíase mamária pode apresentar uma refratariedade
      et al.(17), estudando amostras de C. albicans isoladas da                                              ao tratamento com nistatina creme, sendo necessário o uso


304
MENEZES, E. A. Isolamento de Candida
                                                                                                         J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004


de fluconazol oral. Nesse caso, a amamentação deverá ser                         evitando que as mães abandonem ou encurtem o período
interrompida, pois o fluconazol não deve ser administrado                        de amamentação.
a mulheres lactantes.
   A identificação dos patógenos causadores da candidíase
mamária e de seus fatores de virulência é importante para se
                                                                                 Agradecimentos
compreender a patologia e usar mecanismos de tratamento,                            Aos funcionários do BLH/MEAC/UFC.




 Referências
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2. AMIR, L. H. Candida and the lactating breath: prediposing factors.                  susceptibility testing of yeast. Approved method M27-A.
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       in the lactating breast. Aus NZ J Obstet Gynaecol, v. 31, n. 4,          17. OLIVEIRA, E. E. et al. Toxinas killer e produção de enzimas por
       p. 378-80, 1991.                                                                Candida albicans isoladas da mucosa bucal de pacientes com
4. BATISTA, J. M.; BIRMAN, E. G.; CURY, A. E. Susceptibilidade a                       câncer. Rev Soc Bras Med Tropic, v. 31, n. 6, p. 523-7, 1998.
       antifúngicos de cepas de Candida albicans isoladas de                    18. PRICE, M. F.; WILKINSON, M. D; GENTLE, L. O. Plate method
       pacientes com estomatite protética. Rev Odontol Univ São                        for detection of phospholipase activity in Candida albicans.
       Paulo, v. 13, n. 4, p. 343-8, 1999.                                             Sabouraudia, v. 20, p. 7-14, 1983.
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6. BRENT N. B.Thrush in the breastfeeding dyad: results of a survey             20. RODRIGUES-TUDELA, J. L. et al. Correlation of in vitro
       on diagnosis and treatment. Clin Pediatr (Phila), v. 40, n. 9,                  susceptibility tests result with clinical response: a study
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7. CÂNDIDO, R. C .; AZEVEDO, R. V. P.; KOMESU, M. C .                                  p. 793-804, 1995.
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8. FISHER, F.; COOK, N. B. Leveduras e organismos leveduriformes.               22. TANGUAY, K. E.; MCBEAN, M. R.; JAIN, E. Nipple candidiasis
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12. JOHNSTONE, H. A.; MARCINAK, J. F. Candidiasis in the
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       v. 19, n. 2, p. 171-3, 1990.
13. KLEIN, R. S. et al. Oral candidiasis in high-risk patients as the initial                                        Endereço para correspondência
       manifestation of the acquired immunodeficiency syndrome.                                                       Everardo Albuquerque Menezes
       New Engl J Med, v. 311, p. 354-7, 1994.                                                                       R. Frei Mansueto 150/501 – Meireles
14. MACDONALD, H. Candida: the hidden deterrent to                                                                   CEP 60175-070 – Fortaleza-CE
       breastfeeding. Can Nurse, v. 91, n. 9, p. 27-30, 1995.                                                        Tel.: (85) 288-8266
                                                                                                                     Fax: (85) 288-8292
15. MARRA, A.; CAMARGO, L. F. A. Fluconazol ou anfotericina B                                                        e-mail: menezes@ufc.br
       no tratamento de candidemias em pacientes internandos



                                                                                                                                                                           305

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Candidíase mamária em lactantes

  • 1. ARTIGO ORIGINAL J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • agosto 2004 0RIGINAL PAPER Isolamento de Candida spp. no mamilo de lactantes do Primeira submissão em 30/09/03 Última submissão em 07/04/04 Aceito para publicação em 30/04/04 Banco de Leite Humano da Universidade Federal do Ceará Publicado em 20/10/04 e teste de susceptibilidade a antifúngicos Candida ssp. isolation in the breastfeeding mothers’ nipples from the human milk bank at the Universidade Federal do Ceará and susceptibilities to the antifungal agents tests Everardo Albuquerque Menezes1; Anne Cristina Pinheiro Guerra2; Rita de Cássia Barros Rodrigues3; Maria Marly Lopes Vieira Peixoto4; Liliane Santiago Lima2; Francisco Afrânio Cunha5 unitermos resumo Candidíase mamária A candidíase, principal infecção fúngica oportunista do ser humano, é provocada por leveduras do gênero Candida que fazem parte da microbiota endógena do corpo humano. O objetivo deste trabalho foi Aleitamento materno estudar as espécies de Candida envolvidas em processos inflamatórios da mama em mães que estavam Fator de virulência amamentando no Banco de Leite Humano da Maternidade-Escola Assis Chateaubriand da Universida- de Federal do Ceará (UFC), verificando as atividades enzimáticas e as suscetibilidades aos principais Mastite antifúngicos usados na candidíase. As amostras foram colhidas de fissuras no mamilo, cultivadas em ágar Sabouraud a 37°C por 72 horas e identificadas por testes micológicos. Foram realizadas também Candida albicans provas da proteinase, fosfolipase e hialuronidase e testes de susceptibilidade a anfotericina B e fluco- nazol. Das 29 amostras, 13 (44,8%) apresentaram crescimento; 11 (84,6%) foram Candida albicans; uma (7,7%), C. stellatoidea; e uma (7,7%), C. guilliermondii. As atividades enzimáticas de C. albicans foram: 100% das cepas produziram fosfolipase; 64%, hialuronidase; e nenhuma produziu proteinase. As leveduras examinadas mostraram-se susceptíveis aos antifúngicos testados com concentração ini- bitória mínima (CIM) de: anfotericina B 0,125 a 0,5µg/ml e fluconazol 2 a 4µg/ml. Todas as cepas de C. albicans isoladas do mamilo de mães que estavam amamentando mostraram a enzima fosfolipase, que pode ser um importante fator de virulência, e apresentaram uma excelente susceptibilidade aos antifúngicos testados. abstract key words y Candidiasis, human being’s main opportunist fungal infection, is caused by Candida, a sort of yeasts which Nipple candidiasis are part of endogenous microflora of the human body. The purpose of this research was to study the Candida species involved in the inflammatory processes of the breastfeeding mothers’ nipples from the human milk Breastfeeding mothers bank on Assis Chateubriand maternity-school at the Universidade Federal do Ceará, Brazil. It was verified the Virulence factor enzymatic activities and the susceptibilities to the main used antifungal agents in candidiasis. The samples were collected from the wounds in the nipples and grown in Sabouraud agar at 37°C for 72 hours. They were Mastitis identified by mycology tests. Proteinasis, phospholipase and hialuronidase tests were also made. Amphotericin B and fluconazole susceptibility tests, too. From the 29 samples, 13 (44. 8%) of the total presented growth; 11 Candida albicans (84.6%) of them were Candida albicans; 01 (7.7%) of them was C. stellatoidea and 01 (7.7%) of them was C. guilliermondii. The C. albicans enzymatic activities were: 100% of strains produced phospholipase; 64% produced hialuronidase and none of the strains produced proteolytic activity. The tested yeasts were susceptive to the antifungal agents tested with minimum inhibitory concentration – 0.125 – 0.5�g/ml for amphotericin B and 2 – 4�g/ml for fluconazol. All the C. albicans strains isolated from the breastfeeding mothers’ nipples showed the phospholipase enzyme which can be an important virulence factor. They presented excellent susceptibilities to the antifungal agents tested. 1. Professor-doutor do Departamento de Análises Clínicas e Toxicológicas (DACT) da Universidade Federal do Ceará (UFC). 2. Aluna do curso de Farmácia da Faculdade de Farmácia, Odontologia e Enfermagem (FFOE) da UFC. 3. Enfermeira do Banco de Leite Humano da UFC. 4. Farmacêutica-bioquímica do Banco de Leite Humano da UFC. 5. Farmacêutico-bioquímico do DACT/FFOE/UFC. Financiado pela Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico (FUNCAP). 299
  • 2. MENEZES, E. A. Isolamento de Candida J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004 Introdução portadoras de candidíase vulvovaginal(9). Atualmente a C. albicans tem sido responsabilizada por candidíase mamilar A infecção mamilar é um problema que está crescendo em mulheres lactantes, sendo a dor e o ardor no mamilo na lactação, sendo que a causada por fungos (candidíase de origem desconhecida as principais queixas de infecção mamilar) ainda é pouco estudada e elucidada. A Candida por essa levedura(10). albicans, um fungo comensal encontrado freqüentemente As décadas de 1980 e 1990 caracterizaram-se por um na vagina e no trato gastrointestinal de seres humanos, tem aumento do número de mães decididas a amamentar. sido responsabilizada por infecção superficial e localizada Apesar disso, a prática indica que um número significativo das mamas em mulheres lactantes, apresentando fissuras destas param de amamentar logo em seguida. Entre as e dor, sendo característica da infecção pela levedura e várias razões para essa interrupção, pode ser citada a fissura podendo ser a principal causa de abandono prematuro da região mamilo-aréola, com dor e vermelhidão mamilar, da lactação(10). conseqüência da Candida albicans (14). É importante que os A candidíase, principal infecção fúngica oportunista do profissionais de saúde, as mulheres lactantes e os demais ser humano, é provocada por leveduras do gênero Can- envolvidos na educação do processo de aleitamento ma- dida, que fazem parte da microbiota endógena do corpo terno trabalhem para compreender melhor a candidíase humano. Essa infecção expressa muito bem a variedade de mamilar(10). relações que ocorrem entre o hospedeiro e a microbiota Apesar do aumento no número de antifúngicos co- autóctone, podendo ir do comensalismo à doença sistêmica mercialmente disponíveis nos últimos anos, eles ainda fatal(8). Candida albicans é a principal espécie do gênero encontram-se em desvantagem, quando comparados às associada à candidíase, mas outras também são relatadas, drogas antibacterianas. A resistência aos antifúngicos tem como por exemplo: Candida tropicalis, Candida glabrata, representado um grande desafio para a clínica. Frente às Candida krusei, Candida parapsilosis, Candida kefir e Candida dificuldades observadas no tratamento de micoses em guilliermondii. alguns grupos de pacientes, recomenda-se, sempre que As formas clínicas podem ser: mucosa, cutânea e sistêmi- possível, o isolamento do agente responsável pela infecção ca. Na candidíase mucosa, os tecidos mais atingidos são os e a determinação da concentração inibitória mínima (CIM) da boca e da vagina; na cutânea, as áreas intertriginosas da das drogas passíveis de utilização(4). pele das mãos, as virilhas e as axilas são comprometidas; na Em função do grande número de lactantes atendidas sistêmica, a infecção pode atingir diversos órgãos, causando no Banco de Leite Humano da Maternidade-Escola Assis candidíase pulmonar, endocardite, nefrite e fungemia(1-3). Chateaubriand da Universidade Federal do Ceará (BLH/ Dependendo da localização, a candidíase pode se manifes- MEAC/UFC), com queixas de fissura na base do mamilo, tar de diferentes formas. Os achados clínicos na candidíase despigmentação mamilar e aureolar e ardor (ou queima- oral são bastante variáveis, podendo ser observados desde ção) ao amamentar, como também do crescente interesse quadros localizados até formas extensas. pelos mecanismos de virulência de Candida, surgiu o As lesões, conhecidas no Brasil pela denominação nosso interesse em identificar as espécies envolvidas em popular de sapinho, são mais comuns em recém-nascidos processos inflamatórios da mama em pacientes atendidas que ainda não colonizaram sua orofaringe, que por isso no BLH/MEAC/UFC. Além de verificar os mecanismos de possui um pH baixo, condição que facilita a colonização da virulência das leveduras, investigamos o grau de resistência cavidade oral. Clinicamente inicia-se por pequenos pontos destas aos principais antifúngicos usados nas terapias das esbranquiçados na mucosa que rapidamente se tornam candidíases. confluentes, para formar pseudomembranas de coloração esbranquiçada, aderidas à mucosa sobre um fundo eri- tematoso, que pode ser visto quando são removidas. As Material e método localizações mais comuns na cavidade oral são as mucosas As amostras foram colhidas em pacientes atendidas que revestem bochechas, ponta da língua e palato mole. no BLH/MEAC/UFC. A população compreendeu mulheres Entretanto, numa forma mais extensa, pode ser observada que estavam amamentando e apresentavam quadro de uma invasão maciça, com extenso comprometimento da mastite, ou seja, com fissuras na base do mamilo com eri- cavidade oral, dificultando muitas vezes a deglutição, sendo tema, sugestiva de candidíase mamilar, e que não estavam esta entidade mais observada em recém-nascidos de mães sendo tratadas. As amostras foram colhidas das fissuras da 300
  • 3. MENEZES, E. A. Isolamento de Candida J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004 região mamilo-aréola (Figura 1), com swabs esterilizados Cepas que apresentam CIM < 8µg/ml para o fluconazol são e transportados, em meio salino, para o Laboratório de consideradas sensíveis; CIM entre 16 e 32µg/ml, interme- Micologia do Departamento de Análises Clínicas e Toxico- diárias; e cepas com CIM > 64µg/ml, resistentes(19). Cepas lógicas (DACT) da UFC. As amostras, colhidas no período de que apresentam CIM < 1µg/ml para a anfotericina B são março de 2001 a janeiro de 2002, foram semeadas em ágar consideradas sensíveis; CIM entre 2 e 4µg/ml, intermedi- Sabouraud 4% de glicose com cloranfenicol e incubadas a árias; CIM > 4µg/ml, resistentes(16). A CIM dos azólicos é 37°C por três a cinco dias. As colônias foram identificadas definida como a menor concentração da droga que resulta segundo os métodos micológicos tradicionais(7): zimogra- em decréscimo da turbidez comparado com um controle(16). ma, que consiste na diferenciação das leveduras, utilizando Como controle do teste, as amostras cresciam em meio de a habilidade de cada espécie em fermentar açúcares; teste cultura livre do antifúngico. do tubo germinativo, que observa a formação de um tubo em espécies de leveduras do gênero Candida; teste dos cla- midósporos em ágar fubá com Tween 80, que avalia a for- Resultados mação de estruturas características de cada espécie, quando Das 29 amostras, 13 (44,8%) apresentaram crescimento há crescimento em meio com poucos nutrientes(8). de leveduras do gênero Candida. Das amostras positivas, 11 Nas amostras identificadas como C. albicans, foram (84,6%) foram identificadas como Candida albicans, uma realizados os testes de fatores de virulência: fosfolipase, (7,7%) como Candida stellatoidea e uma (7,7%) como Can- proteinase e hialuronidase(18, 21). A presença de enzimas dida guilliermondii (Figura 2). Foi verificado que a Candida foi observada pela formação de uma zona opaca ao redor albicans foi a mais prevalente. da colônia da levedura, e a atividade enzimática (PZ) foi medida, dividindo-se o diâmetro da colônia pelo diâmetro A Tabela 1 mostra a PZ das amostras de C. albicans, ob- da colônia mais a zona de precipitação. A PZ foi codificada servando-se que todas as cepas estudadas não apresentaram com dígitos, para as cepas não-produtoras dessa enzima ação proteolítica, isto é, apresentaram PZ = 1. Em relação (PZ = 1), para atividade enzimática média (1 > PZ > 0,64) à ação fosfolipásica foi verficado que 45,4% apresentaram e para atividade enzimática elevada (PZ < 0,63)(17). atividade enzimática moderada, entre 0,64 e 0,99, e 54,6%, uma elevada atividade enzimática, PZ menor do que 0,63. A Por fim, foram realizados os testes de susceptibilidade hialuronidase apresentou uma grande atividade enzimática aos antifúngicos: anfotericina B (Bristol-Myers-Squibb) e em 64% das Candida albicans, com PZ menor do que 0,63, fluconazol (Pfizer), segundo a metodologia do National Commitee for Clinical Laboratory Standards (NCCLS) sendo observado que 36% das amostras não apresentaram (protocolo nº M27 A)(16), de macrodiluição em caldo(16). ação da enzima hialuronidase (Figura 3). Foi determinada a CIM. As concentrações de anfoterici- A Tabela 2 mostra o perfil da CIM das amostras de C. na B utilizadas foram de 0,125µg/ml a 32µg/ml. Para o albicans em relação aos antifúngicos testados: anfotericina B fluconazol foram utilizadas concentrações de 1µg/ml a e fluconazol. A primeira teve uma CIM que variou de 0,125 128µg/ml. Foi considerada CIM a menor concentração do a 0,5µg/ml e a segunda, de 2 a 4µg/ml. Foi observado que antifúngico que impediu crescimento visível da levedura. todas as cepas testadas foram sensíveis. ����������� ��������������� ������������������� ���� ���� ����� Figura 2 – Distribuição das cepas de Candida isoladas de lactantes com mastite no Figura 1 – Fissura na base do mamilo de uma lactante do BLH/MEAC/UFC BLH/MEAC/UFC 301
  • 4. MENEZES, E. A. Isolamento de Candida spp. no mamilo de lactantes do Banco de Leite Humano da Universidade Federal do Ceará e teste de susceptibilidade a antifúngicos J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004 Perfil e valores de PZ de Candida albicans isoladas de lactantes com mastite no BLH/MEAC/UFC Tabela 1 Amostra Fosfolipase Proteinase Hialuronidase 1 0,59 1 0,52 2 0,57 1 0,56 3 0,64 1 0,48 4 0,69 1 0,47 5 0,7 1 1 6 0,66 1 0,39 7 0,92 1 0,6 8 0,62 1 0,58 9 0,59 1 1 10 0,43 1 1 11 0,43 1 1 PZ = atividade enzimática. ��� �� ����������� �� �� �� � ���������� ������������� ����������� Figura 3 – Atividades enzimáticas de Candida albicans isoladas de lactantes com mastite no BLH/MEAC/UFC A Figura 4 mostra a CIM de anfotericina B das cepas de Discussão Candida albicans isoladas de mastites. Os resultados foram cinco cepas com CIMs equivalentes a 0,5µg/ml, quatro com Em nosso estudo, usamos como critérios de inclu- CIMs de 0,25µg/ml e duas cepas com CIMs de 0,125µg/ml. são as infecções mamilares de mulheres que estavam A Figura 5 mostra a CIM de fluconazol das cepas de Candida amamentando e freqüentavam o BLH/MEAC/UFC. Elas albicans isoladas neste estudo. Os resultados mostram que apresentavam fissuras na base do mamilo com eritema, sete cepas tiveram CIMs equivalentes a 4µg/ml e quatro, o diagnóstico de mastite foi clínico e as mulheres não CIMs de 2µg/ml. estavam fazendo uso de medicamentos. A coleta foi 302
  • 5. MENEZES, E. A. Isolamento de Candida spp. no mamilo de lactantes do Banco de Leite Humano da Universidade Federal do Ceará e teste de susceptibilidade a antifúngicos J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004 realizada da fissura da região mamilo-aréola (Figura 1), hospitais, verificou que 72,1% das infecções fúngicas e foram isoladas leveduras, sendo a espécie Candida al- eram devidas às espécies de Candida. bicans a mais isolada, o que está de acordo com outras Dor durante a amamentação, com ausência de sinais sis- publicações. Jarvis(11), em um estudo epidemiológico têmicos, pode ser um indicativo de infecção por C. albicans. realizado de 1980 a 1990, analisando 180 diferentes O seio pode aparecer com eritema ou fissurado. Tanguay et al.(22), estudando 105 mulheres que amamentavam, ob- servaram que 27 (25,7%) apresentavam diagnóstico para Concentração inibitória mínima candidíase mamária. (µg/ml) dos antifúngicos testados Num estudo realizado com 61 mulheres com dor no com cepas de C. albicans isoladas mamilo e que estavam amamentando, 64 mulheres sem de lactantes com mastite no dor no mamilo e que estavam amamentando, e 31 mu- Tabela 2 BLH/MEAC/UFC lheres que não tinham dor no mamilo e que não estavam Amostra Anfotericina B Fluconazol amamentando, como caso controle, foi observado que, em 19% das coletas daquelas que apresentavam dor no 1 0,5 4 mamilo e estavam amamentando, aumentou a quantidade 2 0,25 4 de C. albicans, sendo significativamente maior que no grupo 3 0,25 2 controle(1). Em nosso estudo, o índice encontrado foi de 4 0,5 4 44,8%, o que demonstra uma elevação nos índices dessa 5 0,125 2 doença (Figuras 1 e 2). 6 0,25 2 A candidíase mamária pode estar associada a vários fa- 7 0,25 4 tores, como lesão no mamilo no início da lactação, mastite, uso de antibióticos pós-parto e candidíase vulvovaginal(22). 8 0,5 4 A levedura mais comumente isolada em nosso estudo foi a 9 0,125 4 C. albicans. Quando este patógeno infecta mães lactantes, 10 0,5 4 o ato de amamentar se torna extremamente doloroso, o 11 0,5 2 que pode levar a um desmame prematuro(6). � ������������������������� � � � � � ����� ���� ��� �������������������� Figura 4 – Número de cepas de Candida albicans sensíveis à CIM de anfotericina B, isoladas de lactantes com mastite no BLH/MEAC/UFC 303
  • 6. MENEZES, E. A. Isolamento de Candida spp. no mamilo de lactantes do Banco de Leite Humano da Universidade Federal do Ceará e teste de susceptibilidade a antifúngicos J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004 � ������������������������� � � � � � � � � � ���������������� Figura 5 – Número de cepas de Candida albicans sensíveis à CIM de fluconazol B, isoladas de lactantes com mastite no BLH/MEAC/UFC Nesse estudo foram realizados os testes de fatores de vi- mucosa bucal de pacientes com câncer, verificaram que rulência, ou seja, exoenzimas secretadas pela levedura com as amostras apresentavam forte atividade de fosfolipase e a finalidade de danificar as células do hospedeiro. Entre as proteinase. A virulência de C. albicans parece ser não um enzimas mais importantes secretadas pela C. albicans temos simples fator, mas sim um conjunto de fatores. Evidências a fosfolipase, que degrada fosfolipídios da membrana das de associações de fatores têm sido recentemente des- células; a proteinase, que pode degradar anticorpos; e a critas(23). Em nosso estudo, todas as cepas de C. albicans hialuronidase, que degrada o ácido hialurônico presente produziram tubo germinativo que, segundo a literatura, entre as células. é fator importante na colonização e na infecção. É pos- Esse repertório enzimático teria a finalidade de faci- sível que a alta atividade fosfolipidolítica encontrada e a litar a entrada e a instalação da infecção por parte da C. produção de tubo germinativo, bem como a produção de albicans. Para que a enzima secretada seja importante hialuronidase, possam facilitar a penetração na mucosa e no mecanismo de patogenicidade é necessário que esta o aparecimento característico dos sintomas, como a dor esteja em quantidade apreciável. Na Tabela 1 podemos e o rubor no mamilo(23). verificar a PZ. Como podemos observar, ocorreu elevada Em nosso estudo foram realizados testes de suscepti- PZ em relação à fosfolipase e à hialuronidase na maioria bilidade a dois antifúngicos usados comumente na clínica das cepas isoladas, com PZ variando de 0,43 a 0,92 médica: a anfotericina B e o fluconazol. O último é menos para a primeira e 0,39 a 1 para a segunda. Quando a tóxico e tão eficaz quanto o primeiro em pacientes não- PZ encontrada vale 1, não existe atividade enzimática, imunocomprometidos. Porém, existe uma tendência em se fato observado em relação à proteinase(17). Ribeiro(19), evitar o uso de fluconazol no tratamento de candidemias estudando os fatores de virulência de C. albicans de 120 causadas por Candida não-albicans(15). Todas as cepas estu- amostras de secreção vaginal, identificou 47,5% de C. dadas foram sensíveis à anfotericina B e ao fluconazol. albicans, todas produtoras de fosfolipases e proteinases. Em estudo realizado por Brent(6), o tratamento mais Candido et al.(7) observaram que mais de 83,3% das cepas comum da candidíase mamária foi nistatina creme para a isoladas da cavidade bucal de pacientes com candidíase mãe e nistatina oral para o bebê. Segundo Bodley et al.(5), apresentaram forte atividade fosfolipidolítica. Oliveira a candidíase mamária pode apresentar uma refratariedade et al.(17), estudando amostras de C. albicans isoladas da ao tratamento com nistatina creme, sendo necessário o uso 304
  • 7. MENEZES, E. A. Isolamento de Candida J Bras Patol Med Lab • v. 40 • n. 5 • p. 299-305 • outubro 2004 de fluconazol oral. Nesse caso, a amamentação deverá ser evitando que as mães abandonem ou encurtem o período interrompida, pois o fluconazol não deve ser administrado de amamentação. a mulheres lactantes. A identificação dos patógenos causadores da candidíase mamária e de seus fatores de virulência é importante para se Agradecimentos compreender a patologia e usar mecanismos de tratamento, Aos funcionários do BLH/MEAC/UFC. Referências 1. AMIR, L. H et al. Candida albicans: is it associated wit niplle na UTI. Rev Assoc Med Bras, v. 48, n. 2, p. 107, 2002. pain in lactating women? Gynecol Obstet Invest, v. 41, n. 1, 16. NATIONAL COMMITTEE FOR CLINICAL LABORATORY p. 30-4, 1996. STANDARDS. Reference method for broth diluition antifungal 2. AMIR, L. H. Candida and the lactating breath: prediposing factors. susceptibility testing of yeast. Approved method M27-A. J Hum Lact, v. 7, n. 4, p. 177-81, 1991. Villanova, Pennsylvania, National Committee for Clinical 3. AMIR, L. H.; PAKULA, S. Nipple pain, mastalgia and candidiasis Laboratory Standards, 1997. in the lactating breast. Aus NZ J Obstet Gynaecol, v. 31, n. 4, 17. OLIVEIRA, E. E. et al. Toxinas killer e produção de enzimas por p. 378-80, 1991. Candida albicans isoladas da mucosa bucal de pacientes com 4. BATISTA, J. M.; BIRMAN, E. G.; CURY, A. E. Susceptibilidade a câncer. Rev Soc Bras Med Tropic, v. 31, n. 6, p. 523-7, 1998. antifúngicos de cepas de Candida albicans isoladas de 18. PRICE, M. F.; WILKINSON, M. D; GENTLE, L. O. Plate method pacientes com estomatite protética. Rev Odontol Univ São for detection of phospholipase activity in Candida albicans. Paulo, v. 13, n. 4, p. 343-8, 1999. Sabouraudia, v. 20, p. 7-14, 1983. 5. BODLEY,V.; POWERS, D. Long-term treatment of a breastfeeding 19. RIBEIRO, E. L. Aspectos biológicos das leveduras do gênero mother with fluconazol – resolved nipple pain caused by Candida isoladas de candidíase vaginal. Rev Soc Bras Med yeast: a case study. J Hum Lact, v. 13, n. 4, p. 307-11, 1997. Trop, v. 31, n. 6, p. 595, 1997. 6. BRENT N. B.Thrush in the breastfeeding dyad: results of a survey 20. RODRIGUES-TUDELA, J. L. et al. Correlation of in vitro on diagnosis and treatment. Clin Pediatr (Phila), v. 40, n. 9, susceptibility tests result with clinical response: a study p. 503-6, 2001. of azole therapy in AIDS patients. J Antimicr Chem, v. 35, 7. CÂNDIDO, R. C .; AZEVEDO, R. V. P.; KOMESU, M. C . p. 793-804, 1995. Enzimotipagem de espécies do gênero Candida isoladas 21. RUCHEL, J.;TEGELER, R.;TROST, M. A. Comparison of secretory da cavidade bucal. Rev Soc Bras Med Trop, v. 33, n. 5, p. 437- proteinases from differents strains of Candida albicans. 42, 2000. Sabouraudia, v. 20, p. 233-44, 1982. 8. FISHER, F.; COOK, N. B. Leveduras e organismos leveduriformes. 22. TANGUAY, K. E.; MCBEAN, M. R.; JAIN, E. Nipple candidiasis In: FISHER, F.; COOK, N. B. Micologia: fundamentos e among breastfeeding mothers. Case-control study of diagnóstico. Rio de Janeiro: Revinter, 2001, p. 193-226. predisposing factors. Can Fam Physician, v. 40, p. 1407-13, 9. GROHMANN, P. H.; FRAGA, C. F. A; ABE, A. T. Aids: uma revisão 1994. sobre aspectos epidêmicos, imunitários e profiláticos. Folha 23.VIDOTTO,V. et al. Correaltion between germ tube production, Médica (Br), v. 95, n. 3, p. 73-8, 1993. phopholipase activity and serotype distribuition in Candida 10. HEININ, M. J.; FRANCIS, J.; PAPPAGIANIS, D. Mammary albicans. Rev Iberoam Micol, v. 16, p. 208-10, 1999. candidosis in lactating womem. J Hum Lact, v. 15, n. 4, p. 281-8. 11. JARVIS, R. W. Epidemiology of nosocomial fungal infections, with emphasis on candida species. Clin Infec Dis, v. 20, p. 1526-30, 1995. 12. JOHNSTONE, H. A.; MARCINAK, J. F. Candidiasis in the breastfeeding and infant. J Obstet Gynecol Neonatal Nurs, v. 19, n. 2, p. 171-3, 1990. 13. KLEIN, R. S. et al. Oral candidiasis in high-risk patients as the initial Endereço para correspondência manifestation of the acquired immunodeficiency syndrome. Everardo Albuquerque Menezes New Engl J Med, v. 311, p. 354-7, 1994. R. Frei Mansueto 150/501 – Meireles 14. MACDONALD, H. Candida: the hidden deterrent to CEP 60175-070 – Fortaleza-CE breastfeeding. Can Nurse, v. 91, n. 9, p. 27-30, 1995. Tel.: (85) 288-8266 Fax: (85) 288-8292 15. MARRA, A.; CAMARGO, L. F. A. Fluconazol ou anfotericina B e-mail: menezes@ufc.br no tratamento de candidemias em pacientes internandos 305