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436
Rev Bras Epidemiol
2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da
prevalência de Staphylococcus
aureus importado para as
unidades de terapia intensiva de
hospital universitário,
Pernambuco, Brasil
Comparative study on the
prevalence of Staphylococcus aureus
imported to intensive care units of a
university hospital,Pernambuco,
Brazil
Silvana Maria de Morais Cavalcanti1
Emmanuel Rodrigues de França1
Marinalda Anselmo Vilela2
Francisco Montenegro2
Carlos Cabral2
Ângela Cristina Rapela Medeiros1
1
Departamento de Dermatologia do Hospital Universitário Oswaldo Cruz,
Universidade de Pernambuco – Recife, PE
2
Departamento de Microbiologia do Hospital Universitário Oswaldo Cruz,
Universidade de Pernambuco – Recife, PE
Correspondência: Silvana Maria de Morais Cavalcanti. Rua Estrela, 77, apto 401, Parnamirim -
Recife, PE CEP 52060-160. E-mail: silvana_cavalcanti@yahoo.com.br
Resumo
O Staphylococcus aureus é um dos princi-
pais patógenos que coloniza indivíduos
saudáveis na comunidade e responde por
infecções em pacientes hospitalizados. Um
estudo transversal foi realizado para deter-
minar a prevalência de S. aureus meticilina-
resistente e sensível entre 231 pacientes,
internados entre janeiro e abril de 2003, nas
unidades de terapia intensiva (UTIs) do
Hospital Universitário Oswaldo Cruz, assim
como os possíveis fatores associados à co-
lonização. Foram coletadas secreções de
narinas, axilas, região perineal e dermatoses
com soluções de continuidade, de todos os
pacientes, nas primeiras 48 horas de
internamento nas UTIs. O material foi se-
meado em meios de cultura adequados. A
prevalência de S. aureus igualou-se a 37,7%
(87/231), sendo 13% (30/231) meticilina-re-
sistente e 24,8% (57/231) meticilina-sensí-
vel. Idade, sexo, uso de antibioticoterapia,
corticoterapia, motivo e local do interna-
mento não se associaram à presença do S.
aureus ou do meticilina-resistente. Houve
associação significante entre procedência
hospitalar e colonização por S. aureus, in-
dependente da cepa, e entre internamento
anterior e presença do S. aureus meticilina-
resistente. As narinas foram o sítio de colo-
nização mais significante, por S. aureus
meticilina-resistente (47/57=82,4%) e sen-
sível (23/30=76,7%). Foi alta a prevalência
do S. aureus (meticilina resistente ou sen-
sível), assim como do meticilina-resistente
entre os pacientes das UTIs deste hospital.
Estudos futuros poderão comprovar se os
resultados aqui descritos e medidas de
rastreamento para S. aureus poderiam ser
adotadas, de forma prospectiva, para se
avaliar o risco, assim como a magnitude do
efeito, no controle de infecções hospitala-
res provocadas por estes patógenos.
Palavras-chaves:Palavras-chaves:Palavras-chaves:Palavras-chaves:Palavras-chaves: Prevalência. Staphyloccocus
aureus. Resistência à meticilina. Unidade
de Terapia Intensiva.
437
Rev Bras Epidemiol
2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
Introdução
Os Staphylococcus aureus coagulase
positivos são patógenos da flora cutânea
normal e das vias respiratórias, porém po-
dem causar infecções, com freqüência as-
sociados a dispositivos e aparelhos im-
plantados, principalmente em pacientes
imunocomprometidos, muito jovens ou
idosos1
.
O S. aureus pode determinar doenças
clinicamente manifestas ou o estado de por-
tador assintomático, também denominado
colonização ou simplesmente portador,
quando presente no organismo do hospe-
deiro sem ocasionar lesões aparentes2,3
. Essa
bactéria faz parte da flora transitória da pele
em até um terço da população em geral, ten-
do como principais sítios reservatórios o ves-
tíbulo nasal (35%) e a região perineal (20%),
além das regiões umbilical, axilar e interpo-
dodáctila (5% a 10%), de onde poderá ocor-
rer disseminação, provocando doença e
transmissão a outros indivíduos4
. Tais sítios
podem estar colonizados persistentemente,
intermitentemente ou ser resistentes à co-
lonização pela bactéria5,6
.
A transmissão pode se dar por contato
direto7
. No ambiente hospitalar, os traba-
lhadores da área de saúde8
, ao prestar as-
sistência a pacientes portadores persisten-
tes ou manusear objetos colonizados, po-
dem contaminar suas mãos e subseqüen-
temente transmitir o organismo para ou-
tros pacientes9
.
Segundo a Sociedade Pediátrica Cana-
dense10
, as transmissões ambientais e por
vias aéreas são incomuns, exceto em certas
circunstâncias, como por exemplo, em uni-
dades de queimados e unidades de terapia
intensiva (UTI), onde podem ocorrer atra-
vés de pacientes traqueostomizados com
pneumonia por S. aureus.
O portador de S. aureus exerce papel
chave na epidemiologia e na patogênese
da infecção, sendo o maior fator de risco
para desenvolvimento de infecções hospi-
talares e adquiridas na comunidade6
. A
maioria das infecções estafilocócicas é pro-
veniente de fonte endógena11
.
Abstract
Staphylococcus aureus is the most impor-
tant pathogen that colonizes healthy indi-
viduals in the community and is respon-
sible for infections in hospitalized patients.
A cross-sectional study was carried out to
determine the prevalence of methicillin-
resistant and sensitive S. aureus, in 231
patients, hospitalized from January to April
2003, in the Intensive Care Units (ICU) of
Hospital Universitário Oswaldo Cruz, as
well as possible factors associated with
colonization. Secretions, from the anterior
nostrils, armpits, perineum and dermato-
sis with continuity solutions, were col-
lected from all patients, within the first 48
h of admission at the ICU. These samples
were spread on appropriate media. The
prevalence of S. aureus was 37.7% (87/231),
of which 13% (30/231) methicillin-resistant
and 24.8% (57/231) methicillin-sensitive.
Age, gender, antibiotic therapy, corticoid
therapy and cause and place of hospital-
ization were not associated to colonization
by S. aureus or methicillin-resistance.
There was a significant association be-
tween hospital of origin and S. aureus colo-
nization, regardless of strain, as well as
between previous hospitalization and the
presence of methicillin-resistant S. aureus.
Regardless of strain, nostrils were the most
significant colonization site for methicil-
lin-resistant (47/57=82.4%) and methicil-
lin-sensitive S. aureus (23/30=76.7%).
There was a high prevalence of S aureus,
(methicillin resistant or sensitive), as well
as of methicillin resistance among ICU
patients in this hospital. Future studies
may prove the results reported here and
screening routines for S. aureus should be
adopted, prospectively, to evaluate risk, as
well as the magnitude of the effect, on the
control of hospital infections caused by
these pathogens.
Keywords:Keywords:Keywords:Keywords:Keywords: Prevalence. Staphylococcus
aureus. Methicillin-resistance. Intensive
Therapy Unit.
438
Rev Bras Epidemiol
2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
Em 2001, Von Eiff et al.12
, ao analisarem
o S. aureus de portador nasal como causa
de bacteremia, constataram forte correla-
ção entre cepas presentes nas narinas an-
teriores, isoladas no foco de infecção e en-
contradas no sangue de pacientes com
bacteremia, sugerindo uma origem endó-
gena para a infecção. Resultados seme-
lhantes foram obtidos por Dupeyron et
al.13
, em estudo prospectivo, no qual, por
técnicas de biologia molecular, detectaram
cepas idênticas de S. aureus meticilina re-
sistente (MRSA) nas narinas e no foco de
infecção em pacientes internados em en-
fermaria de gastrenterologia. Estes auto-
res também verificaram que a duração do
internamento e a taxa de infecção foram
significantemente maiores entre os paci-
entes que se tornaram portadores, quan-
do comparados com aqueles que perma-
neciam não portadores.
Kluytmans et al.14
revisaram 59 traba-
lhos científicos, transversais, publicados
entre 1934 e 1994, e analisaram a taxa mé-
dia de S. aureus nas narinas de portadores
em diversos grupos populacionais. Na po-
pulação em geral, a taxa média de porta-
dor nasal foi de 37,2%.
Valores maiores foram encontrados em
pacientes que puncionavam repetidamen-
te a pele (diabetes insulino-dependentes,
pacientes submetidos a hemodiálise ou
diálise peritoneal ambulatorial contínua –
CAPD, e usuários de medicações endove-
nosas), nos portadores de infecções cutâ-
neas por S. aureus, de vírus da imuno-
deficiência humana (HIV), assim como nos
pacientes com AIDS. Beaujean et al.15
afir-
maram que a presença de infecções cutâ-
neas por S. aureus é o maior risco para a
persistência da condição de portador.
Martin et al.16
e Sissolak et al.17
encontra-
ram prevalência de 43% de portadores
dentre pacientes infectados pelo HIV;
Shapiro et al.18
e Nguyen et al.19
, estudan-
do pacientes com AIDS, confirmaram os
dados de Kluytmans et al.14
.
Com o surgimento de cepas de S. aureus
resistentes à maioria dos antibióticos beta-
lactâmicos, inclusive a meticilina e glico-
peptídeos, maior número de estudos foi de-
senvolvido com o objetivo de detectar os fa-
tores associados ao desenvolvimento da
condição de portador de MRSA6
. Maior ris-
co para colonização e subseqüente infecção
pelo MRSA é observado em pacientes imu-
nodeprimidos, expostos a antibioticoterapia,
diabéticos insulino-dependentes, pacientes
em uso de cateteres, pessoas em contato
com pacientes colonizados ou infectados
por esta bactéria, maiores de 60 anos20-22
,
pacientes com dermatoses que cursam com
soluções de continuidade da pele20,22,23
, aque-
les com história de hospitalização20,23
ou de
cirurgia20,22,24
, pacientes transferidos após
internamento hospitalar prolongado e por-
tadores de doenças crônicas20
.
Girou et al.25
recomendam seleção de
MRSA entre pacientes com história de ad-
missão hospitalar em áreas de alto risco,
como UTI, pacientes com internamentos
prévios, readmitidos ou transferidos de ou-
tras áreas do hospital e aqueles que foram
submetidos a cirurgia de grande porte.
Scanvic et al.23
e Papia et al.26
, ao identifi-
carem que a condição de portador de
MRSA persiste no mínimo por três meses
após a alta hospitalar, recomendam que
todos os pacientes readmitidos nesse pe-
ríodo sejam submetidos a medidas de se-
leção para MRSA e, em caso de positi-
vidade, isolados em enfermaria individual
ou com dois leitos. Todavia, Lucet et al.20
afirmam que todos os pacientes admitidos
na UTI, independentemente de interna-
mento prévio, devem ser rastreados para
MRSA, em virtude de não terem identifi-
cado fatores associados ao MRSA que per-
mitissem um escore de sensibilidade para
predizer o estado de portador.
Rastreamento de rotina e adoção de
medidas de controle durante a admissão
em áreas de alta endemicidade para MRSA,
como a UTI25,27
e enfermaria de derma-
tologia28
são consideradas estratégias efi-
cazes em relação aos custos e benefícios.
Girou et al.25
relatam que o total dos cus-
tos do programa de controle são inferio-
res à média dos custos atribuídos à infec-
ção pelo MRSA.
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Rev Bras Epidemiol
2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
O objetivo do presente estudo foi veri-
ficar a prevalência e os fatores associados
à colonização nasal e cutânea por
Staphylococcus aureus, MRSA e MSSA, em
caso importado para UTI do Hospital Uni-
versitário Oswaldo Cruz (HUOC), Recife,
no período de janeiro a abril de 2003.
Pacientes e métodos
Trata-se de um estudo transversal com
teste de hipóteses para proporções de co-
lonização por duas cepas de S. aureus e
observação de possíveis fatores associados
à colonização. Os pacientes foram consi-
derados elegíveis se, ao serem admitidos
em uma das UTI – geral, de doenças
infecto-parasitárias, de cirurgia cardíaca e
da unidade coronariana – do Hospital Uni-
versitário Oswaldo Cruz, entre janeiro e
abril de 2003, tivessem idade superior a
doze anos.
Dentro das primeiras 48 horas após a
admissão na Unidade de Terapia Intensi-
va, com base na informação dada pelo pa-
ciente, por seu responsável ou resgatada
do prontuário, foram registrados: idade,
sexo, procedência (classificada como hos-
pitalar ou comunitária), uso de antibiotico-
terapia sistêmica prévia ou à época da pes-
quisa, uso de corticoterapia prévio ou à
época da pesquisa, motivo do interna-
mento (clínico ou cirúrgico), unidade de
internamento (UTI geral, de doenças
infecto-parasitárias, coronariana e de ci-
rurgia cardíaca) e internamento anterior.
Para a análise dos dados, categorizou-
se a idade dos pacientes em quatro inter-
valos: 12 - 19; 20 - 39; 40 - 59 e igual ou
maior que 60 anos
Admitiu-se ter sido de procedência
hospitalar o paciente com história de no
mínimo 48 horas de internamento hospi-
talar anterior à admissão na UTI, e de pro-
cedência comunitária aquele proveniente
de sua residência ou que tivesse sido in-
ternado por período inferior a 48 horas
antes da admissão na UTI em estudo.
Para as variáveis hospitalização, uso de
antibioticoterapia sistêmica e uso de
corticóides, admitiu-se como prévia a
ocorrência do evento no período de três
meses antes da hospitalização na UTI.
O motivo do internamento foi conside-
rado cirúrgico exclusivamente quando a
cura da doença, que motivou o interna-
mento, estava relacionada a procedimen-
to cirúrgico.
Métodos laboratoriaisMétodos laboratoriaisMétodos laboratoriaisMétodos laboratoriaisMétodos laboratoriais
Após terem sido obedecidos os princí-
pios éticos de pesquisa e o paciente ou seu
responsável ter assinado o termo de con-
sentimento livre esclarecido, procedeu-se
à coleta de material biológico das paredes
internas das narinas anteriores do pacien-
te; de secreções das dermatoses que
apresentavam soluções de continuidade,
das axilas e de períneo, com swab estéril,
umedecido com solução salina a 0,9%.
No mesmo dia da coleta, as amostras
foram semeadas, separadamente, em ágar
sangue, preparado com hemácias de car-
neiro a 5%, e ágar manitol salino a 7,5%
(Probac do Brasil®
). Todas as placas foram
incubadas a 35ºC por 24h, em estufa
bacteriológica. As colônias sugestivas de S.
aureus foram semeadas em novas placas
de Petri contendo ágar sangue, preparado
com hemácias de carneiro a 5% e incuba-
das a 35ºC por 24h em estufa bacterio-
lógica. As novas colônias sugestivas de S.
aureus pela presença de halo de hemólise
foram utilizadas para os testes de identifi-
cação dessa bactéria. Os S. aureus foram
identificados pelo Gram pelo teste da
coagulase em tubo e pelo teste da DNAse
(Oxoid®
).
O teste de coagulase consistiu em di-
luir uma colônia do segundo isolamento
em ágar sangue em 0,5 mL de meio brain
heart infusion (BHI) (Oxoid®
) e 0,5 mL de
plasma humano colhido sobre EDTA, em
tubo de ensaio de 13x100 mm. Após homo-
geneização, a mistura foi incubada a 35ºC.
A leitura do teste da coagulase foi realiza-
da após quatro horas e 24 horas de incu-
bação.
Uma colônia retirada da placa de ágar
440
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2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
sangue de segundo semeio foi semeada li-
nearmente no meio de DNAse (Oxoid®
),
procedendo-se à leitura após incubação em
estufa bacteriológica a 35ºC, por 24 horas.
Naqueles pacientes nos quais os resul-
tados dos testes de coagulase e DNAse fo-
ram discordantes realizou-se o teste de
aglutinação Slidex Staph Plus®
(BioMériéux).
Os MRSA foram identificados por meio
do teste de sensibilidade a oxacilina, em-
pregando-se meio ágar sólido Mueller
Hinton contendo 4% de cloreto de sódio e
6 mg/L de oxacilina (Probac do Brasil®
).
Nos casos em que ocorreu heterorresis-
tência foi necessário reisolar as colônias
em meio ágar sangue-hemácias de carnei-
ro com incubação a 35ºC por 24 horas.
Todos os MRSA identificados por qual-
quer um dos métodos foram confirmados
por meio da pesquisa da proteína penicili-
na-ligante (penicilin binding protein -
PBP2a), através de aglutinação de látex
(Oxoid®
), realizando-se controle de quali-
dade dos testes de coagulase e de DNAse
com cepa padrão para S. aureus ATCC
25923 (Oxoid®
).
Por meio do programa EPI-INFO, ver-
são 6.04d, de novembro de 2002, distribu-
ído pela Organização Mundial de Saúde e
pelo Centers for Disease Control and
Prevention, procederam-se à organização
dos dados e ao cálculo dos testes de Qui
quadrado, com e sem correção de Yates,
para obediência às regras de Cochran e
teste exato de Fisher, ao nível de signifi-
cância de 0,05, unicaudal. Da estatística
descritiva, foi utilizada distribuição de fre-
qüências absolutas e relativas.
O presente estudo foi analisado e apro-
vado pela Comissão de Ética do HUOC, ten-
do sido respeitados os princípios éticos da
Declaração de Helsinque VI e da Resolução
196/96 do Conselho Nacional de Saúde.
Esta pesquisa não envolve conflito de
interesses.
Resultados
Dos 231 pacientes analisados, 55,8%
eram do sexo masculino. Os pacientes co-
lonizados por MRSA não diferiram signifi-
cantemente do grupo MSSA ou dos paci-
entes não colonizados por S. aureus,
quanto ao sexo e à faixa etária; todavia,
observou-se discreto predomínio da co-
lonização por MRSA no sexo feminino,
quando comparado ao masculino, e me-
nor acometimento por essa cepa de paci-
entes na faixa etária de 12 a 19 anos (Ta-
bela 1).
Quanto à faixa etária, 12 (5,2%) eram
adolescentes, 65 (28,1%) tinham idade en-
tre 20 a 39 anos e 154 (66,7%) pacientes ti-
nham 40 anos ou mais. Não houve associ-
ação significante entre presença de S.
aureus e faixa etária, porém se observou
redução do número de portadores com o
aumento da idade, pois nos adolescentes
o percentual de portadores foi 58,3% e nos
maiores de 59 anos, 31,5% (Tabela 1).
Dos 231 pacientes analisados, 30 (13%)
estavam colonizados pelo MRSA, 57
(24,8%) por MSSA e 144 (65,3%) não esta-
vam colonizados. Considerando apenas os
portadores de S. aureus, houve 34,5% e
65,5% de MRSA e MSSA, respectivamente
(Tabela 1).
De acordo com o motivo do interna-
mento, a prevalência de S. aureus nos pa-
cientes internados nas UTIs por razões clí-
nicas foi de 38,7%, semelhante àquela por
razões cirúrgicas (36,8%), sem diferença
estatisticamente significante entre os gru-
pos (Tabela 1).
Em relação à unidade de internamento,
a freqüência de MRSA foi maior na UTI de
doenças infecto-parasitárias (15,4%), po-
rém não diferiu estatisticamente das de-
mais UTIs, onde os percentuais foram
11,1%, 13,3% e 13,2%, respectivamente na
UTI coronariana, de cirurgia cardíaca e
geral (Tabela 1).
Independente da cepa, houve maior
número de portadores de S. aureus entre
os pacientes provenientes de hospital
(n=76, 53,9%) do que entre aqueles prove-
nientes da comunidade (n=11, 12,2%), di-
ferença essa estatisticamente significante
(p < 0,001)(Tabela 1).
Em relação ao uso de antibióticos
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Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
Tabela 1 – Distribuição de sexo, faixa etária, motivo de internamento, procedência e unidade de internamento dos 231
pacientes segundo colonização por S. aureus importado para as UTIs – Hospital Universitário Oswaldo Cruz – Jan/Abr
2003.
Table 1 – Distribution by gender, age group, reason of hospitalization, origin and inpatient unit of 231 patients according to
colonization by S. aureus imported to ICUs – Hospital Universitário Oswaldo Cruz – Jan/Apr 2003.
VARIÁVEIS Staphylococcus aureus
colonizado não colonizado TOTAL
MRSA MSSA
n % n % n % n %
Sexo
masculino 14 10,9 32 24,8 83 64,3 129 55,8
feminino 16 15,7 25 24,5 61 59,8 102 44,2
Faixa etária (anos)
12 – 19 01 8,3 06 50,0 05 41,7 12 5,2
20 – 39 11 16,9 15 23,1 39 60,0 65 28,1
40 – 59 11 13,6 20 24,7 50 61,7 81 35,1
³ 60 07 9,6 16 21,9 50 68,5 73 31,6
Motivo de internamento
clínico 15 14,2 26 24,5 65 61,3 106 45,9
cirúrgico 15 12,0 31 24,8 79 63,2 125 54,1
Procedência
Hospital 27 19,1 49 34,8 65 46,1 141 61,0
Comunidade 03 3,3 08 8,9 79 87,8 90 39,0
Unidade de internamento
cirurgia cardíaca 13 13,3 26 26,5 59 60,2 98 42,4
coronariana 06 11,1 13 24,1 35 64,8 54 23,4
doenças infecto-parasitárias 04 15,4 07 26,9 15 57,7 26 11,3
geral 07 13,2 11 20,8 35 66,0 53 22,9
NOTA - Resultados de MRSA X não colonizado MSSA X não colonizado colonizado X não colonizado
testes estatísticos χ2
p χ2
p χ2
p
Sexo 1,21 0,271 0,10 0,749 0,50 0,480
Faixa etária 1,01 0,314 0,74 0,390 1,33 0,249
Motivo de internamento 0,24 0,627 0,00 0,951 0,09 0,769
Procedência 20,05 <0,001 27,73 <0,001 40,65 < 0,001
Unidade de internamento pFisher UTI infecto-parasitárias X outras UTI
= 0,421
sistêmicos antes e no momento da pesqui-
sa, em nenhuma das condições houve di-
ferença entre os três grupos: MRSA, MSSA
e não colonizados por S. aureus (Tabela 2).
Quanto ao uso de corticóide prévio ou
no momento da pesquisa, não houve dife-
rença significante entre os grupos analisa-
dos (Tabela 2).
Observou-se associação significante
entre internamento anterior e colonização
por S. aureus resistente à meticilina. Den-
tre os 87 portadores de S. aureus, 42 (48,3%)
referiram internamento anterior, dos quais
19 (45,2%) tiveram diagnóstico de S. aureus
MRSA, total que se reduziu para 11 (24,4%)
entre os 45 pacientes sem internamento
prévio (Tabela 2).
Com relação ao sítio da colonização,
identificou-se predomínio estatisticamen-
te significante das cepas MRSA e MSSA em
narinas, quando comparadas à coloniza-
ção nos demais sítios analisados. Conside-
rando a distribuição da colonização por S.
aureus, observou-se que as narinas foram
442
Rev Bras Epidemiol
2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
o sítio mais freqüentemente colonizado,
independentemente do número de sítios
acometidos (Tabela 2).
Discussão
No presente trabalho, foram abordados
Tabela 2 – Distribuição de antibioticoterapia, corticoterapia, internamento anterior e sítio de colonização de 231
pacientes segundo presença de S. aureus importado para as UTI – Hospital Universitário Oswaldo Cruz – Jan/Abr 2003.
Table 2 – Distribution of antibiotic therapy, corticoid therapy, previous hospitalization and site of colonization of 231
patients according to the presence of S. aureus imported to ICUs – Hospital Universitário Oswaldo Cruz – Jan/Apr 2003.
VARIÁVEIS Staphylococcus aureus
colonizado não colonizado TOTAL
MRSA MSSA
n % n % n % n %
Antibioticoterapia
Prévia
sim 10 17,0 12 20,3 37 62,7 59 47,1
não 19 12,6 38 25,2 94 62,2 151 52,9
No momento da pesquisa
sim 21 13,5 39 24,8 97 61,7 157 49,6
não 09 12,2 18 24,3 47 63,5 74 50,4
Corticoterapia
Prévia
sim 03 30,0 01 10,0 06 60,0 10 4,6
não 27 13,0 55 26,4 126 60,6 208 95,4
No momento da pesquisa
sim 04 20,0 06 31,6 09 47,4 19 8,2
não 26 12,3 51 24,0 135 63,7 212 91,8
Internamento anterior
sim 19 17,3 23 20,9 68 61,8 110 49,8
não 11 9,9 34 30,6 66 59,5 111 50,2
Sítios de colonização
narinas 23 76,7 47 82,4 - - 70 80,4
períneo 11 36,7 13 22,8 - - 24 27,6
axilas 7 23,3 9 15,8 - - 16 18,4
dermatoses 1 3,3 1 1,8 - - 2 2,3
NOTA: (1) Resultados de MRSA X não MSSA X não colonizado X n° pacientes excluídos
testes estatísticos colonizado colonizado não colonizado MRSA MSSA Não co-
χ2
p χ2
p χ2
p lonizado
Antibioticoterapia prévia 0,45 0,504 0,33 0,566 0,00 0,951 1 (3,3%) 7 (12,3%) 13 (9%)
Antibioticoterapia no
momento da pesquisa 0,08 0,778 0,02 0,885 0,06 0,800 - - -
Corticoterapia prévia 0,219*
0,329*
0,607*
- 1 (1,8%) 12 (8,3%)
Corticoterapia no
momento da pesquisa 0,166*
0,224*
0,124*
- - -
Internamento anterior 1,56 0,212 1,73 0,188 0,13 0,720 - - 10 (6,9%)
*
- Probabilidade calculada pelo teste exato de Fisher ao nível de significância de 0,05
(2) - Internamento hospitalar anterior χ2
MRSA X MSSA
= 4,16, p=0,040
(3) - Comparação de colonização em narinas, em relação aos demais sítios
χ2
MRSA narina X outros sítios
= 17,07, p<0,001; χ2
MSSA narina X outros sítios
= 48,04, p < 0,001.
443
Rev Bras Epidemiol
2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
casos de colonização por MRSA ou MSSA
importados para a UTI, especificamente de
procedência comunitária ou hospitalar,
cujo conceito atendeu ao preconizado por
Lucet et al.20
, em 2003, os quais caracteri-
zaram detalhadamente a variável proce-
dência, permitindo comparação de dados.
Embora na literatura consultada, para
conceituação de caso importado de S.
aureus, sejam padronizados intervalos de
tempo de 48 horas após admissão13,27,29
ou
72 horas25,26,28
, adotou-se como tempo má-
ximo para coleta de material biológico 48
horas após admissão na UTI, para assegu-
rar maior fidedignidade de caso importa-
do, além de reduzir a possibilidade de per-
da de casos por óbito ou por alta.
O MRSA pode persistir em diversos síti-
os de portadores, pelo menos por três me-
ses após a alta hospitalar23,26,30
. Assim sen-
do, a adoção de intervalo de tempo de três
meses, tomado como referência para a ca-
racterização de antibioticoterapia, cortico-
terapia prévias, além de internamento an-
terior, permitiu que se incluíssem no pre-
sente estudo pacientes readmitidos. Por
outro lado, esse intervalo de tempo de cer-
ta forma reduziu o viés de memória do pa-
ciente ou de seu responsável.
A prevalência de portador de S. aureus
do presente trabalho foi maior que os
25,1% observados por Porter et al.31
em
estudo retrospectivo realizado no período
de abril de 1998 a março de 2000, envol-
vendo 565 pacientes submetidos à coleta
de secreção de narinas anteriores, nas pri-
meiras 24 horas de internamento em UTI.
Assemelhou-se aos 35,7% detectados por
Kluytmans et al.14
, ao avaliarem a taxa mé-
dia de prevalência dessa condição de por-
tador, durante a admissão hospitalar, em
59 trabalhos científicos.
Identificou-se que a prevalência de
MRSA, detectada entre os portadores de S.
aureus da presente pesquisa, foi superior
à das UTIs da França, conforme relatado
por Girou et al.25
, em 1998, e por Lucet et
al.20
, em 2003, que se igualaram respecti-
vamente a 4,1% e 6,9%. No entanto, foi in-
ferior aos 46% observados por Korn et al.32
,
em 2001, em duas UTIs de Brasília. Os re-
sultados menores, encontrados na Fran-
ça, podem decorrer da eficácia dos progra-
mas de controle desses portadores, classi-
ficados por Chaix et al.27
como vantajosos
em áreas de alta endemicidade, como a
UTI, mesmo considerando os elevados
custos.
Devido ao aumento da prevalência de
MRSA em todo o mundo, segundo Scanvic
et al.23
, a admissão de portadores é a for-
ma mais freqüente de sua introdução em
unidades de saúde e, conseqüentemente,
de sua disseminação. Assim sendo, sua
identificação precoce, dentro de 48 horas
a 72 horas após admissão em UTI, seria
uma forma de reduzir o risco de coloniza-
ção do portador, assim como de transmis-
são cruzada para outros pacientes e para
profissionais da área de saúde.
Ainda que não se tenha verificado di-
ferença estatisticamente significante,
deve-se assinalar maior freqüência de S.
aureus e de MRSA em mulheres, resultado
que diferiu dos obtidos por Porter et al.31
e
por Lucet et al.20
, respectivamente iguais a
58,4% de S. aureus em homens na popula-
ção em geral, 59,4% para MRSA no sexo
masculino.
Também as prevalências de S. aureus
e de MRSA nas diferentes faixas etárias di-
feriram daquela dos artigos pesquisados.
Enquanto Porter et al.31
encontraram mai-
or prevalência de S. aureus em indivíduos
com idade média igual a 50,9 anos, entre
os portadores de MRSA, Lucet et al.20
de-
monstraram que 73% dos pacientes apre-
sentavam idade maior de 60 anos, fato for-
temente associado com o portar MRSA,
independentemente de outros fatores as-
sociados.
O motivo do internamento, clínico ou
cirúrgico, não atuou como fator associado
à colonização por S. aureus, nem a MRSA,
concordando com os resultados de Lucet
et al.20
, ao avaliarem tanto pacientes trans-
feridos de outras unidades intra ou extra-
hospitalares, como aqueles provenientes da
comunidade diretamente para a UTI. Uma
explicação para a semelhança de
444
Rev Bras Epidemiol
2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
prevalência de motivos distintos de inter-
namento em UTI pode ter sido a similari-
dade dos fatores associados a que são sub-
metidos os pacientes, em virtude do grau
de comprometimento do estado geral. De-
mandam procedimentos invasivos, além de
antibioticoterapia múltipla, independente-
mente da causa primária do internamento.
Tomando por base a prevalência de S.
aureus como caso importado para as UTIs
estudadas igual a 37,7%, pode-se afirmar
que houve concentração dos portadores
dessa bactéria na UTI de doenças infecto-
parasitárias e na de cirurgia cardíaca, em-
bora essas diferenças não tenham sido
significantes. Analogamente, baseando-se
na prevalência de 34,5% de casos impor-
tados de MRSA entre os portadores de S.
aureus, pode-se afirmar ter havido um nú-
mero maior de tais portadores na UTI de
doenças infecto-parasitárias.
O maior número de portadores de S.
aureus na UTI de doenças infecto-parasi-
tárias era de se esperar, já que o HUOC é
hospital de referência para pacientes por-
tadores de HIV/AIDS, nos quais, segundo
dados da literatura, é maior a freqüência
de portadores de S. aureus17
.
Quanto à freqüência dos portadores de
MRSA nas UTIs geral e de doenças infecto-
parasitárias, pode-se aventar a hipótese de
ter decorrido do fato de esses pacientes
estarem mais gravemente enfermos e, em
geral, terem como causa de internamento
processos inflamatórios ou infecciosos,
sendo submetidos mais freqüentemente a
antibioticoterapia múltipla.
O fato de ter sido encontrado o segun-
do maior número de portadores de S.
aureus na UTI de cirurgia cardíaca se re-
veste de especial importância, visto que
Haddadin et al.22
, em 2002, relataram que
o portador nasal de S. aureus apresenta um
risco maior de desenvolver infecções no
sítio cirúrgico, ao que se associa o fato de
ser o HUOC hospital de referência para tra-
tamento de cardiopatias.
Com relação à procedência dos paci-
entes, os resultados do presente trabalho
discordaram com os de Korn et al.32
quan-
to à procedência hospitalar não constituir
fator de risco para portar MRSA na época
da admissão na UTI, e concordaram com
os de Porter et al.31
, que relataram signi-
ficância estatística entre ser portador de S.
aureus e ter procedência hospitalar. Por
outro lado, os resultados desta pesquisa de
que 37,3% de portadores de S. aureus pro-
vieram da comunidade corroboram os re-
sultados de Kenner et al.33
.
A associação entre procedência hospi-
talar e a condição de portador de S. aureus
ou de MRSA provavelmente decorreu de
colonização durante internamento, o que
permitiu prevalência maior do que os pro-
cedentes da comunidade.
Antibioticoterapia ou corticoterapia,
prévias ou na ocasião do exame, não fo-
ram fatores associados ao portador de S.
aureus, assim como a MRSA. Korn et al.32
referiram resultados semelhantes quando
analisaram o uso prévio de antibióticos,
relacionando-os com a colonização pelo
MRSA. Lucet et al.20
, ao estudarem, por
meio de análise univariada, a antibiotico-
terapia e a corticoterapia como fatores as-
sociados para portar MRSA, na época da
admissão na UTI, também não observa-
ram associação.
De acordo com a literatura, portar S.
aureus e MRSA é fator de risco para o de-
senvolvimento de infecções durante o
internamento em UTI, aumentando a mor-
talidade desses pacientes2,3,7
.
Quanto a internamentos anteriores,
observou-se associação estatisticamente
significante exclusivamente entre estar
colonizado por MRSA e ter história de
internamento anterior, o que diferiu dos
resultados obtidos por Korn et al.32
, que
não observaram associação ao investiga-
rem essas variáveis. No entanto, os dados
da atual pesquisa concordaram com os de
Lucet et al.20
. Pacientes que apresentaram
internamento anterior podem ter sido
submetidos a antibioticoterapia, sem es-
pectro para S. aureus meticilina-resisten-
te, o que selecionou o MRSA.
Segundo a literatura consultada, o sí-
tio de maior prevalência de S. aureus6,13
e
445
Rev Bras Epidemiol
2006; 9(4): 436-46
Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus
Cavalcanti,S.M.M..et al.
de MRSA20
são as narinas anteriores, tal
como ocorreu na presente pesquisa. Caso
o estudo se restringisse a um único sítio, a
eleição deveria recair sobre narinas ante-
riores, onde ocorreu a maior prevalência
de S. aureus e de MRSA. No entanto, é im-
portante ressaltar que se tivesse sido essa
a metodologia adotada no presente traba-
lho, 17 (19,5%) pacientes teriam sido
subdiagnosticados, permitindo sua recolo-
nização, assim como a disseminação da
bactéria.
Estudos futuros poderão comprovar os
resultados aqui descritos e medidas de
rastreamento para S. aureus poderiam ser
adotadas, de forma prospectiva, para se
avaliar o risco, assim como a magnitude do
efeito, no controle de infecções hospitala-
res provocadas por estes patógenos. Suge-
re-se ainda que tais pesquisas sejam con-
juntas com o laboratório de análises, para
agilização do diagnóstico de portadores de
MRSA e avaliação de custos e benefícios da
triagem sistemática de casos importados.
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and methicillin-susceptible Staphylococcus aureus in an
outpatient population. Infect Control Hosp Epidemiol
2003; 24(6): 439-44.
recebido em: 27/01/06
versão final reapresentada em: 13/09/06
aprovado em: 20/09/06

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  • 1. 436 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus importado para as unidades de terapia intensiva de hospital universitário, Pernambuco, Brasil Comparative study on the prevalence of Staphylococcus aureus imported to intensive care units of a university hospital,Pernambuco, Brazil Silvana Maria de Morais Cavalcanti1 Emmanuel Rodrigues de França1 Marinalda Anselmo Vilela2 Francisco Montenegro2 Carlos Cabral2 Ângela Cristina Rapela Medeiros1 1 Departamento de Dermatologia do Hospital Universitário Oswaldo Cruz, Universidade de Pernambuco – Recife, PE 2 Departamento de Microbiologia do Hospital Universitário Oswaldo Cruz, Universidade de Pernambuco – Recife, PE Correspondência: Silvana Maria de Morais Cavalcanti. Rua Estrela, 77, apto 401, Parnamirim - Recife, PE CEP 52060-160. E-mail: silvana_cavalcanti@yahoo.com.br Resumo O Staphylococcus aureus é um dos princi- pais patógenos que coloniza indivíduos saudáveis na comunidade e responde por infecções em pacientes hospitalizados. Um estudo transversal foi realizado para deter- minar a prevalência de S. aureus meticilina- resistente e sensível entre 231 pacientes, internados entre janeiro e abril de 2003, nas unidades de terapia intensiva (UTIs) do Hospital Universitário Oswaldo Cruz, assim como os possíveis fatores associados à co- lonização. Foram coletadas secreções de narinas, axilas, região perineal e dermatoses com soluções de continuidade, de todos os pacientes, nas primeiras 48 horas de internamento nas UTIs. O material foi se- meado em meios de cultura adequados. A prevalência de S. aureus igualou-se a 37,7% (87/231), sendo 13% (30/231) meticilina-re- sistente e 24,8% (57/231) meticilina-sensí- vel. Idade, sexo, uso de antibioticoterapia, corticoterapia, motivo e local do interna- mento não se associaram à presença do S. aureus ou do meticilina-resistente. Houve associação significante entre procedência hospitalar e colonização por S. aureus, in- dependente da cepa, e entre internamento anterior e presença do S. aureus meticilina- resistente. As narinas foram o sítio de colo- nização mais significante, por S. aureus meticilina-resistente (47/57=82,4%) e sen- sível (23/30=76,7%). Foi alta a prevalência do S. aureus (meticilina resistente ou sen- sível), assim como do meticilina-resistente entre os pacientes das UTIs deste hospital. Estudos futuros poderão comprovar se os resultados aqui descritos e medidas de rastreamento para S. aureus poderiam ser adotadas, de forma prospectiva, para se avaliar o risco, assim como a magnitude do efeito, no controle de infecções hospitala- res provocadas por estes patógenos. Palavras-chaves:Palavras-chaves:Palavras-chaves:Palavras-chaves:Palavras-chaves: Prevalência. Staphyloccocus aureus. Resistência à meticilina. Unidade de Terapia Intensiva.
  • 2. 437 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. Introdução Os Staphylococcus aureus coagulase positivos são patógenos da flora cutânea normal e das vias respiratórias, porém po- dem causar infecções, com freqüência as- sociados a dispositivos e aparelhos im- plantados, principalmente em pacientes imunocomprometidos, muito jovens ou idosos1 . O S. aureus pode determinar doenças clinicamente manifestas ou o estado de por- tador assintomático, também denominado colonização ou simplesmente portador, quando presente no organismo do hospe- deiro sem ocasionar lesões aparentes2,3 . Essa bactéria faz parte da flora transitória da pele em até um terço da população em geral, ten- do como principais sítios reservatórios o ves- tíbulo nasal (35%) e a região perineal (20%), além das regiões umbilical, axilar e interpo- dodáctila (5% a 10%), de onde poderá ocor- rer disseminação, provocando doença e transmissão a outros indivíduos4 . Tais sítios podem estar colonizados persistentemente, intermitentemente ou ser resistentes à co- lonização pela bactéria5,6 . A transmissão pode se dar por contato direto7 . No ambiente hospitalar, os traba- lhadores da área de saúde8 , ao prestar as- sistência a pacientes portadores persisten- tes ou manusear objetos colonizados, po- dem contaminar suas mãos e subseqüen- temente transmitir o organismo para ou- tros pacientes9 . Segundo a Sociedade Pediátrica Cana- dense10 , as transmissões ambientais e por vias aéreas são incomuns, exceto em certas circunstâncias, como por exemplo, em uni- dades de queimados e unidades de terapia intensiva (UTI), onde podem ocorrer atra- vés de pacientes traqueostomizados com pneumonia por S. aureus. O portador de S. aureus exerce papel chave na epidemiologia e na patogênese da infecção, sendo o maior fator de risco para desenvolvimento de infecções hospi- talares e adquiridas na comunidade6 . A maioria das infecções estafilocócicas é pro- veniente de fonte endógena11 . Abstract Staphylococcus aureus is the most impor- tant pathogen that colonizes healthy indi- viduals in the community and is respon- sible for infections in hospitalized patients. A cross-sectional study was carried out to determine the prevalence of methicillin- resistant and sensitive S. aureus, in 231 patients, hospitalized from January to April 2003, in the Intensive Care Units (ICU) of Hospital Universitário Oswaldo Cruz, as well as possible factors associated with colonization. Secretions, from the anterior nostrils, armpits, perineum and dermato- sis with continuity solutions, were col- lected from all patients, within the first 48 h of admission at the ICU. These samples were spread on appropriate media. The prevalence of S. aureus was 37.7% (87/231), of which 13% (30/231) methicillin-resistant and 24.8% (57/231) methicillin-sensitive. Age, gender, antibiotic therapy, corticoid therapy and cause and place of hospital- ization were not associated to colonization by S. aureus or methicillin-resistance. There was a significant association be- tween hospital of origin and S. aureus colo- nization, regardless of strain, as well as between previous hospitalization and the presence of methicillin-resistant S. aureus. Regardless of strain, nostrils were the most significant colonization site for methicil- lin-resistant (47/57=82.4%) and methicil- lin-sensitive S. aureus (23/30=76.7%). There was a high prevalence of S aureus, (methicillin resistant or sensitive), as well as of methicillin resistance among ICU patients in this hospital. Future studies may prove the results reported here and screening routines for S. aureus should be adopted, prospectively, to evaluate risk, as well as the magnitude of the effect, on the control of hospital infections caused by these pathogens. Keywords:Keywords:Keywords:Keywords:Keywords: Prevalence. Staphylococcus aureus. Methicillin-resistance. Intensive Therapy Unit.
  • 3. 438 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. Em 2001, Von Eiff et al.12 , ao analisarem o S. aureus de portador nasal como causa de bacteremia, constataram forte correla- ção entre cepas presentes nas narinas an- teriores, isoladas no foco de infecção e en- contradas no sangue de pacientes com bacteremia, sugerindo uma origem endó- gena para a infecção. Resultados seme- lhantes foram obtidos por Dupeyron et al.13 , em estudo prospectivo, no qual, por técnicas de biologia molecular, detectaram cepas idênticas de S. aureus meticilina re- sistente (MRSA) nas narinas e no foco de infecção em pacientes internados em en- fermaria de gastrenterologia. Estes auto- res também verificaram que a duração do internamento e a taxa de infecção foram significantemente maiores entre os paci- entes que se tornaram portadores, quan- do comparados com aqueles que perma- neciam não portadores. Kluytmans et al.14 revisaram 59 traba- lhos científicos, transversais, publicados entre 1934 e 1994, e analisaram a taxa mé- dia de S. aureus nas narinas de portadores em diversos grupos populacionais. Na po- pulação em geral, a taxa média de porta- dor nasal foi de 37,2%. Valores maiores foram encontrados em pacientes que puncionavam repetidamen- te a pele (diabetes insulino-dependentes, pacientes submetidos a hemodiálise ou diálise peritoneal ambulatorial contínua – CAPD, e usuários de medicações endove- nosas), nos portadores de infecções cutâ- neas por S. aureus, de vírus da imuno- deficiência humana (HIV), assim como nos pacientes com AIDS. Beaujean et al.15 afir- maram que a presença de infecções cutâ- neas por S. aureus é o maior risco para a persistência da condição de portador. Martin et al.16 e Sissolak et al.17 encontra- ram prevalência de 43% de portadores dentre pacientes infectados pelo HIV; Shapiro et al.18 e Nguyen et al.19 , estudan- do pacientes com AIDS, confirmaram os dados de Kluytmans et al.14 . Com o surgimento de cepas de S. aureus resistentes à maioria dos antibióticos beta- lactâmicos, inclusive a meticilina e glico- peptídeos, maior número de estudos foi de- senvolvido com o objetivo de detectar os fa- tores associados ao desenvolvimento da condição de portador de MRSA6 . Maior ris- co para colonização e subseqüente infecção pelo MRSA é observado em pacientes imu- nodeprimidos, expostos a antibioticoterapia, diabéticos insulino-dependentes, pacientes em uso de cateteres, pessoas em contato com pacientes colonizados ou infectados por esta bactéria, maiores de 60 anos20-22 , pacientes com dermatoses que cursam com soluções de continuidade da pele20,22,23 , aque- les com história de hospitalização20,23 ou de cirurgia20,22,24 , pacientes transferidos após internamento hospitalar prolongado e por- tadores de doenças crônicas20 . Girou et al.25 recomendam seleção de MRSA entre pacientes com história de ad- missão hospitalar em áreas de alto risco, como UTI, pacientes com internamentos prévios, readmitidos ou transferidos de ou- tras áreas do hospital e aqueles que foram submetidos a cirurgia de grande porte. Scanvic et al.23 e Papia et al.26 , ao identifi- carem que a condição de portador de MRSA persiste no mínimo por três meses após a alta hospitalar, recomendam que todos os pacientes readmitidos nesse pe- ríodo sejam submetidos a medidas de se- leção para MRSA e, em caso de positi- vidade, isolados em enfermaria individual ou com dois leitos. Todavia, Lucet et al.20 afirmam que todos os pacientes admitidos na UTI, independentemente de interna- mento prévio, devem ser rastreados para MRSA, em virtude de não terem identifi- cado fatores associados ao MRSA que per- mitissem um escore de sensibilidade para predizer o estado de portador. Rastreamento de rotina e adoção de medidas de controle durante a admissão em áreas de alta endemicidade para MRSA, como a UTI25,27 e enfermaria de derma- tologia28 são consideradas estratégias efi- cazes em relação aos custos e benefícios. Girou et al.25 relatam que o total dos cus- tos do programa de controle são inferio- res à média dos custos atribuídos à infec- ção pelo MRSA.
  • 4. 439 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. O objetivo do presente estudo foi veri- ficar a prevalência e os fatores associados à colonização nasal e cutânea por Staphylococcus aureus, MRSA e MSSA, em caso importado para UTI do Hospital Uni- versitário Oswaldo Cruz (HUOC), Recife, no período de janeiro a abril de 2003. Pacientes e métodos Trata-se de um estudo transversal com teste de hipóteses para proporções de co- lonização por duas cepas de S. aureus e observação de possíveis fatores associados à colonização. Os pacientes foram consi- derados elegíveis se, ao serem admitidos em uma das UTI – geral, de doenças infecto-parasitárias, de cirurgia cardíaca e da unidade coronariana – do Hospital Uni- versitário Oswaldo Cruz, entre janeiro e abril de 2003, tivessem idade superior a doze anos. Dentro das primeiras 48 horas após a admissão na Unidade de Terapia Intensi- va, com base na informação dada pelo pa- ciente, por seu responsável ou resgatada do prontuário, foram registrados: idade, sexo, procedência (classificada como hos- pitalar ou comunitária), uso de antibiotico- terapia sistêmica prévia ou à época da pes- quisa, uso de corticoterapia prévio ou à época da pesquisa, motivo do interna- mento (clínico ou cirúrgico), unidade de internamento (UTI geral, de doenças infecto-parasitárias, coronariana e de ci- rurgia cardíaca) e internamento anterior. Para a análise dos dados, categorizou- se a idade dos pacientes em quatro inter- valos: 12 - 19; 20 - 39; 40 - 59 e igual ou maior que 60 anos Admitiu-se ter sido de procedência hospitalar o paciente com história de no mínimo 48 horas de internamento hospi- talar anterior à admissão na UTI, e de pro- cedência comunitária aquele proveniente de sua residência ou que tivesse sido in- ternado por período inferior a 48 horas antes da admissão na UTI em estudo. Para as variáveis hospitalização, uso de antibioticoterapia sistêmica e uso de corticóides, admitiu-se como prévia a ocorrência do evento no período de três meses antes da hospitalização na UTI. O motivo do internamento foi conside- rado cirúrgico exclusivamente quando a cura da doença, que motivou o interna- mento, estava relacionada a procedimen- to cirúrgico. Métodos laboratoriaisMétodos laboratoriaisMétodos laboratoriaisMétodos laboratoriaisMétodos laboratoriais Após terem sido obedecidos os princí- pios éticos de pesquisa e o paciente ou seu responsável ter assinado o termo de con- sentimento livre esclarecido, procedeu-se à coleta de material biológico das paredes internas das narinas anteriores do pacien- te; de secreções das dermatoses que apresentavam soluções de continuidade, das axilas e de períneo, com swab estéril, umedecido com solução salina a 0,9%. No mesmo dia da coleta, as amostras foram semeadas, separadamente, em ágar sangue, preparado com hemácias de car- neiro a 5%, e ágar manitol salino a 7,5% (Probac do Brasil® ). Todas as placas foram incubadas a 35ºC por 24h, em estufa bacteriológica. As colônias sugestivas de S. aureus foram semeadas em novas placas de Petri contendo ágar sangue, preparado com hemácias de carneiro a 5% e incuba- das a 35ºC por 24h em estufa bacterio- lógica. As novas colônias sugestivas de S. aureus pela presença de halo de hemólise foram utilizadas para os testes de identifi- cação dessa bactéria. Os S. aureus foram identificados pelo Gram pelo teste da coagulase em tubo e pelo teste da DNAse (Oxoid® ). O teste de coagulase consistiu em di- luir uma colônia do segundo isolamento em ágar sangue em 0,5 mL de meio brain heart infusion (BHI) (Oxoid® ) e 0,5 mL de plasma humano colhido sobre EDTA, em tubo de ensaio de 13x100 mm. Após homo- geneização, a mistura foi incubada a 35ºC. A leitura do teste da coagulase foi realiza- da após quatro horas e 24 horas de incu- bação. Uma colônia retirada da placa de ágar
  • 5. 440 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. sangue de segundo semeio foi semeada li- nearmente no meio de DNAse (Oxoid® ), procedendo-se à leitura após incubação em estufa bacteriológica a 35ºC, por 24 horas. Naqueles pacientes nos quais os resul- tados dos testes de coagulase e DNAse fo- ram discordantes realizou-se o teste de aglutinação Slidex Staph Plus® (BioMériéux). Os MRSA foram identificados por meio do teste de sensibilidade a oxacilina, em- pregando-se meio ágar sólido Mueller Hinton contendo 4% de cloreto de sódio e 6 mg/L de oxacilina (Probac do Brasil® ). Nos casos em que ocorreu heterorresis- tência foi necessário reisolar as colônias em meio ágar sangue-hemácias de carnei- ro com incubação a 35ºC por 24 horas. Todos os MRSA identificados por qual- quer um dos métodos foram confirmados por meio da pesquisa da proteína penicili- na-ligante (penicilin binding protein - PBP2a), através de aglutinação de látex (Oxoid® ), realizando-se controle de quali- dade dos testes de coagulase e de DNAse com cepa padrão para S. aureus ATCC 25923 (Oxoid® ). Por meio do programa EPI-INFO, ver- são 6.04d, de novembro de 2002, distribu- ído pela Organização Mundial de Saúde e pelo Centers for Disease Control and Prevention, procederam-se à organização dos dados e ao cálculo dos testes de Qui quadrado, com e sem correção de Yates, para obediência às regras de Cochran e teste exato de Fisher, ao nível de signifi- cância de 0,05, unicaudal. Da estatística descritiva, foi utilizada distribuição de fre- qüências absolutas e relativas. O presente estudo foi analisado e apro- vado pela Comissão de Ética do HUOC, ten- do sido respeitados os princípios éticos da Declaração de Helsinque VI e da Resolução 196/96 do Conselho Nacional de Saúde. Esta pesquisa não envolve conflito de interesses. Resultados Dos 231 pacientes analisados, 55,8% eram do sexo masculino. Os pacientes co- lonizados por MRSA não diferiram signifi- cantemente do grupo MSSA ou dos paci- entes não colonizados por S. aureus, quanto ao sexo e à faixa etária; todavia, observou-se discreto predomínio da co- lonização por MRSA no sexo feminino, quando comparado ao masculino, e me- nor acometimento por essa cepa de paci- entes na faixa etária de 12 a 19 anos (Ta- bela 1). Quanto à faixa etária, 12 (5,2%) eram adolescentes, 65 (28,1%) tinham idade en- tre 20 a 39 anos e 154 (66,7%) pacientes ti- nham 40 anos ou mais. Não houve associ- ação significante entre presença de S. aureus e faixa etária, porém se observou redução do número de portadores com o aumento da idade, pois nos adolescentes o percentual de portadores foi 58,3% e nos maiores de 59 anos, 31,5% (Tabela 1). Dos 231 pacientes analisados, 30 (13%) estavam colonizados pelo MRSA, 57 (24,8%) por MSSA e 144 (65,3%) não esta- vam colonizados. Considerando apenas os portadores de S. aureus, houve 34,5% e 65,5% de MRSA e MSSA, respectivamente (Tabela 1). De acordo com o motivo do interna- mento, a prevalência de S. aureus nos pa- cientes internados nas UTIs por razões clí- nicas foi de 38,7%, semelhante àquela por razões cirúrgicas (36,8%), sem diferença estatisticamente significante entre os gru- pos (Tabela 1). Em relação à unidade de internamento, a freqüência de MRSA foi maior na UTI de doenças infecto-parasitárias (15,4%), po- rém não diferiu estatisticamente das de- mais UTIs, onde os percentuais foram 11,1%, 13,3% e 13,2%, respectivamente na UTI coronariana, de cirurgia cardíaca e geral (Tabela 1). Independente da cepa, houve maior número de portadores de S. aureus entre os pacientes provenientes de hospital (n=76, 53,9%) do que entre aqueles prove- nientes da comunidade (n=11, 12,2%), di- ferença essa estatisticamente significante (p < 0,001)(Tabela 1). Em relação ao uso de antibióticos
  • 6. 441 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. Tabela 1 – Distribuição de sexo, faixa etária, motivo de internamento, procedência e unidade de internamento dos 231 pacientes segundo colonização por S. aureus importado para as UTIs – Hospital Universitário Oswaldo Cruz – Jan/Abr 2003. Table 1 – Distribution by gender, age group, reason of hospitalization, origin and inpatient unit of 231 patients according to colonization by S. aureus imported to ICUs – Hospital Universitário Oswaldo Cruz – Jan/Apr 2003. VARIÁVEIS Staphylococcus aureus colonizado não colonizado TOTAL MRSA MSSA n % n % n % n % Sexo masculino 14 10,9 32 24,8 83 64,3 129 55,8 feminino 16 15,7 25 24,5 61 59,8 102 44,2 Faixa etária (anos) 12 – 19 01 8,3 06 50,0 05 41,7 12 5,2 20 – 39 11 16,9 15 23,1 39 60,0 65 28,1 40 – 59 11 13,6 20 24,7 50 61,7 81 35,1 ³ 60 07 9,6 16 21,9 50 68,5 73 31,6 Motivo de internamento clínico 15 14,2 26 24,5 65 61,3 106 45,9 cirúrgico 15 12,0 31 24,8 79 63,2 125 54,1 Procedência Hospital 27 19,1 49 34,8 65 46,1 141 61,0 Comunidade 03 3,3 08 8,9 79 87,8 90 39,0 Unidade de internamento cirurgia cardíaca 13 13,3 26 26,5 59 60,2 98 42,4 coronariana 06 11,1 13 24,1 35 64,8 54 23,4 doenças infecto-parasitárias 04 15,4 07 26,9 15 57,7 26 11,3 geral 07 13,2 11 20,8 35 66,0 53 22,9 NOTA - Resultados de MRSA X não colonizado MSSA X não colonizado colonizado X não colonizado testes estatísticos χ2 p χ2 p χ2 p Sexo 1,21 0,271 0,10 0,749 0,50 0,480 Faixa etária 1,01 0,314 0,74 0,390 1,33 0,249 Motivo de internamento 0,24 0,627 0,00 0,951 0,09 0,769 Procedência 20,05 <0,001 27,73 <0,001 40,65 < 0,001 Unidade de internamento pFisher UTI infecto-parasitárias X outras UTI = 0,421 sistêmicos antes e no momento da pesqui- sa, em nenhuma das condições houve di- ferença entre os três grupos: MRSA, MSSA e não colonizados por S. aureus (Tabela 2). Quanto ao uso de corticóide prévio ou no momento da pesquisa, não houve dife- rença significante entre os grupos analisa- dos (Tabela 2). Observou-se associação significante entre internamento anterior e colonização por S. aureus resistente à meticilina. Den- tre os 87 portadores de S. aureus, 42 (48,3%) referiram internamento anterior, dos quais 19 (45,2%) tiveram diagnóstico de S. aureus MRSA, total que se reduziu para 11 (24,4%) entre os 45 pacientes sem internamento prévio (Tabela 2). Com relação ao sítio da colonização, identificou-se predomínio estatisticamen- te significante das cepas MRSA e MSSA em narinas, quando comparadas à coloniza- ção nos demais sítios analisados. Conside- rando a distribuição da colonização por S. aureus, observou-se que as narinas foram
  • 7. 442 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. o sítio mais freqüentemente colonizado, independentemente do número de sítios acometidos (Tabela 2). Discussão No presente trabalho, foram abordados Tabela 2 – Distribuição de antibioticoterapia, corticoterapia, internamento anterior e sítio de colonização de 231 pacientes segundo presença de S. aureus importado para as UTI – Hospital Universitário Oswaldo Cruz – Jan/Abr 2003. Table 2 – Distribution of antibiotic therapy, corticoid therapy, previous hospitalization and site of colonization of 231 patients according to the presence of S. aureus imported to ICUs – Hospital Universitário Oswaldo Cruz – Jan/Apr 2003. VARIÁVEIS Staphylococcus aureus colonizado não colonizado TOTAL MRSA MSSA n % n % n % n % Antibioticoterapia Prévia sim 10 17,0 12 20,3 37 62,7 59 47,1 não 19 12,6 38 25,2 94 62,2 151 52,9 No momento da pesquisa sim 21 13,5 39 24,8 97 61,7 157 49,6 não 09 12,2 18 24,3 47 63,5 74 50,4 Corticoterapia Prévia sim 03 30,0 01 10,0 06 60,0 10 4,6 não 27 13,0 55 26,4 126 60,6 208 95,4 No momento da pesquisa sim 04 20,0 06 31,6 09 47,4 19 8,2 não 26 12,3 51 24,0 135 63,7 212 91,8 Internamento anterior sim 19 17,3 23 20,9 68 61,8 110 49,8 não 11 9,9 34 30,6 66 59,5 111 50,2 Sítios de colonização narinas 23 76,7 47 82,4 - - 70 80,4 períneo 11 36,7 13 22,8 - - 24 27,6 axilas 7 23,3 9 15,8 - - 16 18,4 dermatoses 1 3,3 1 1,8 - - 2 2,3 NOTA: (1) Resultados de MRSA X não MSSA X não colonizado X n° pacientes excluídos testes estatísticos colonizado colonizado não colonizado MRSA MSSA Não co- χ2 p χ2 p χ2 p lonizado Antibioticoterapia prévia 0,45 0,504 0,33 0,566 0,00 0,951 1 (3,3%) 7 (12,3%) 13 (9%) Antibioticoterapia no momento da pesquisa 0,08 0,778 0,02 0,885 0,06 0,800 - - - Corticoterapia prévia 0,219* 0,329* 0,607* - 1 (1,8%) 12 (8,3%) Corticoterapia no momento da pesquisa 0,166* 0,224* 0,124* - - - Internamento anterior 1,56 0,212 1,73 0,188 0,13 0,720 - - 10 (6,9%) * - Probabilidade calculada pelo teste exato de Fisher ao nível de significância de 0,05 (2) - Internamento hospitalar anterior χ2 MRSA X MSSA = 4,16, p=0,040 (3) - Comparação de colonização em narinas, em relação aos demais sítios χ2 MRSA narina X outros sítios = 17,07, p<0,001; χ2 MSSA narina X outros sítios = 48,04, p < 0,001.
  • 8. 443 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. casos de colonização por MRSA ou MSSA importados para a UTI, especificamente de procedência comunitária ou hospitalar, cujo conceito atendeu ao preconizado por Lucet et al.20 , em 2003, os quais caracteri- zaram detalhadamente a variável proce- dência, permitindo comparação de dados. Embora na literatura consultada, para conceituação de caso importado de S. aureus, sejam padronizados intervalos de tempo de 48 horas após admissão13,27,29 ou 72 horas25,26,28 , adotou-se como tempo má- ximo para coleta de material biológico 48 horas após admissão na UTI, para assegu- rar maior fidedignidade de caso importa- do, além de reduzir a possibilidade de per- da de casos por óbito ou por alta. O MRSA pode persistir em diversos síti- os de portadores, pelo menos por três me- ses após a alta hospitalar23,26,30 . Assim sen- do, a adoção de intervalo de tempo de três meses, tomado como referência para a ca- racterização de antibioticoterapia, cortico- terapia prévias, além de internamento an- terior, permitiu que se incluíssem no pre- sente estudo pacientes readmitidos. Por outro lado, esse intervalo de tempo de cer- ta forma reduziu o viés de memória do pa- ciente ou de seu responsável. A prevalência de portador de S. aureus do presente trabalho foi maior que os 25,1% observados por Porter et al.31 em estudo retrospectivo realizado no período de abril de 1998 a março de 2000, envol- vendo 565 pacientes submetidos à coleta de secreção de narinas anteriores, nas pri- meiras 24 horas de internamento em UTI. Assemelhou-se aos 35,7% detectados por Kluytmans et al.14 , ao avaliarem a taxa mé- dia de prevalência dessa condição de por- tador, durante a admissão hospitalar, em 59 trabalhos científicos. Identificou-se que a prevalência de MRSA, detectada entre os portadores de S. aureus da presente pesquisa, foi superior à das UTIs da França, conforme relatado por Girou et al.25 , em 1998, e por Lucet et al.20 , em 2003, que se igualaram respecti- vamente a 4,1% e 6,9%. No entanto, foi in- ferior aos 46% observados por Korn et al.32 , em 2001, em duas UTIs de Brasília. Os re- sultados menores, encontrados na Fran- ça, podem decorrer da eficácia dos progra- mas de controle desses portadores, classi- ficados por Chaix et al.27 como vantajosos em áreas de alta endemicidade, como a UTI, mesmo considerando os elevados custos. Devido ao aumento da prevalência de MRSA em todo o mundo, segundo Scanvic et al.23 , a admissão de portadores é a for- ma mais freqüente de sua introdução em unidades de saúde e, conseqüentemente, de sua disseminação. Assim sendo, sua identificação precoce, dentro de 48 horas a 72 horas após admissão em UTI, seria uma forma de reduzir o risco de coloniza- ção do portador, assim como de transmis- são cruzada para outros pacientes e para profissionais da área de saúde. Ainda que não se tenha verificado di- ferença estatisticamente significante, deve-se assinalar maior freqüência de S. aureus e de MRSA em mulheres, resultado que diferiu dos obtidos por Porter et al.31 e por Lucet et al.20 , respectivamente iguais a 58,4% de S. aureus em homens na popula- ção em geral, 59,4% para MRSA no sexo masculino. Também as prevalências de S. aureus e de MRSA nas diferentes faixas etárias di- feriram daquela dos artigos pesquisados. Enquanto Porter et al.31 encontraram mai- or prevalência de S. aureus em indivíduos com idade média igual a 50,9 anos, entre os portadores de MRSA, Lucet et al.20 de- monstraram que 73% dos pacientes apre- sentavam idade maior de 60 anos, fato for- temente associado com o portar MRSA, independentemente de outros fatores as- sociados. O motivo do internamento, clínico ou cirúrgico, não atuou como fator associado à colonização por S. aureus, nem a MRSA, concordando com os resultados de Lucet et al.20 , ao avaliarem tanto pacientes trans- feridos de outras unidades intra ou extra- hospitalares, como aqueles provenientes da comunidade diretamente para a UTI. Uma explicação para a semelhança de
  • 9. 444 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. prevalência de motivos distintos de inter- namento em UTI pode ter sido a similari- dade dos fatores associados a que são sub- metidos os pacientes, em virtude do grau de comprometimento do estado geral. De- mandam procedimentos invasivos, além de antibioticoterapia múltipla, independente- mente da causa primária do internamento. Tomando por base a prevalência de S. aureus como caso importado para as UTIs estudadas igual a 37,7%, pode-se afirmar que houve concentração dos portadores dessa bactéria na UTI de doenças infecto- parasitárias e na de cirurgia cardíaca, em- bora essas diferenças não tenham sido significantes. Analogamente, baseando-se na prevalência de 34,5% de casos impor- tados de MRSA entre os portadores de S. aureus, pode-se afirmar ter havido um nú- mero maior de tais portadores na UTI de doenças infecto-parasitárias. O maior número de portadores de S. aureus na UTI de doenças infecto-parasi- tárias era de se esperar, já que o HUOC é hospital de referência para pacientes por- tadores de HIV/AIDS, nos quais, segundo dados da literatura, é maior a freqüência de portadores de S. aureus17 . Quanto à freqüência dos portadores de MRSA nas UTIs geral e de doenças infecto- parasitárias, pode-se aventar a hipótese de ter decorrido do fato de esses pacientes estarem mais gravemente enfermos e, em geral, terem como causa de internamento processos inflamatórios ou infecciosos, sendo submetidos mais freqüentemente a antibioticoterapia múltipla. O fato de ter sido encontrado o segun- do maior número de portadores de S. aureus na UTI de cirurgia cardíaca se re- veste de especial importância, visto que Haddadin et al.22 , em 2002, relataram que o portador nasal de S. aureus apresenta um risco maior de desenvolver infecções no sítio cirúrgico, ao que se associa o fato de ser o HUOC hospital de referência para tra- tamento de cardiopatias. Com relação à procedência dos paci- entes, os resultados do presente trabalho discordaram com os de Korn et al.32 quan- to à procedência hospitalar não constituir fator de risco para portar MRSA na época da admissão na UTI, e concordaram com os de Porter et al.31 , que relataram signi- ficância estatística entre ser portador de S. aureus e ter procedência hospitalar. Por outro lado, os resultados desta pesquisa de que 37,3% de portadores de S. aureus pro- vieram da comunidade corroboram os re- sultados de Kenner et al.33 . A associação entre procedência hospi- talar e a condição de portador de S. aureus ou de MRSA provavelmente decorreu de colonização durante internamento, o que permitiu prevalência maior do que os pro- cedentes da comunidade. Antibioticoterapia ou corticoterapia, prévias ou na ocasião do exame, não fo- ram fatores associados ao portador de S. aureus, assim como a MRSA. Korn et al.32 referiram resultados semelhantes quando analisaram o uso prévio de antibióticos, relacionando-os com a colonização pelo MRSA. Lucet et al.20 , ao estudarem, por meio de análise univariada, a antibiotico- terapia e a corticoterapia como fatores as- sociados para portar MRSA, na época da admissão na UTI, também não observa- ram associação. De acordo com a literatura, portar S. aureus e MRSA é fator de risco para o de- senvolvimento de infecções durante o internamento em UTI, aumentando a mor- talidade desses pacientes2,3,7 . Quanto a internamentos anteriores, observou-se associação estatisticamente significante exclusivamente entre estar colonizado por MRSA e ter história de internamento anterior, o que diferiu dos resultados obtidos por Korn et al.32 , que não observaram associação ao investiga- rem essas variáveis. No entanto, os dados da atual pesquisa concordaram com os de Lucet et al.20 . Pacientes que apresentaram internamento anterior podem ter sido submetidos a antibioticoterapia, sem es- pectro para S. aureus meticilina-resisten- te, o que selecionou o MRSA. Segundo a literatura consultada, o sí- tio de maior prevalência de S. aureus6,13 e
  • 10. 445 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. de MRSA20 são as narinas anteriores, tal como ocorreu na presente pesquisa. Caso o estudo se restringisse a um único sítio, a eleição deveria recair sobre narinas ante- riores, onde ocorreu a maior prevalência de S. aureus e de MRSA. No entanto, é im- portante ressaltar que se tivesse sido essa a metodologia adotada no presente traba- lho, 17 (19,5%) pacientes teriam sido subdiagnosticados, permitindo sua recolo- nização, assim como a disseminação da bactéria. Estudos futuros poderão comprovar os resultados aqui descritos e medidas de rastreamento para S. aureus poderiam ser adotadas, de forma prospectiva, para se avaliar o risco, assim como a magnitude do efeito, no controle de infecções hospitala- res provocadas por estes patógenos. Suge- re-se ainda que tais pesquisas sejam con- juntas com o laboratório de análises, para agilização do diagnóstico de portadores de MRSA e avaliação de custos e benefícios da triagem sistemática de casos importados. Referências 1. Brooks GF, Butel JS, Butel GS, Morse SA. Os estafilococos. In: Microbiologia Médica. (21a ed.) Salvador: Guanabara Koogan; 2000. p. 157-62. 2. CDC. Centers for Disease Control and Prevention. Laboratory detection of oxacillin/methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA); 1999. Disponível em: http://www.cdc.gov/ncidod/hip/Lab/FactSheet/ mrsa.htm. Acessado em 4 de dezembro de 2002. 3. CDC. Centers for Disease Control and Prevention. Multidrug-resistant organisms in Non-Hospital Healthcare settings. 2000. Disponível em: http:// www.cdc.gov/ncidod/hip/ARESIST/nonhosp.htm. Acessado em 3 de dezembro de 2002. 4. Azulay RD, Azulay DR. Piodermites, outras infecções bacterianas da pele e rickettsioses. (2a ed.) Rio de Janeiro: Guanabara Koogan; 1997. p. 163-73. 5. Nouwen J, Van Belkun A, Verbrugh HA. Determinants of Staphylococcus aureus nasal carriage. Netherlands J Med 2001; 59: 126-33. 6. Vandenbergh MFQ, Verbrugh HA. Carriage of Staphylococcus aureus: epidemiology and clinical relevance. J Lab Clin Med 1999; 133: 525-34. 7. CDC. Centers for Disease Control and Prevention. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus skin or soft tissue infections in a State Prison-Mississippi, 2000. MMWR Morb Mortal Weekly Rep 2001; 50(42): 919-22. 8. Elliot MJ, Kellun MT, Tenover FC, Pettriess RL. Nasal carriage of methicillin-resistant Staphylococcus aureus among paramedics in the Sedgwick Medical Service in Wichita, Kansas. Infect Control Hosp Epidemiol 2002; 23(2): 60-3. 9. Tammelin A. et al. Nasal and hand carriage of Staphylococcus aureus in staff at a Department for Thoracic and Cardiovascular Surgery: endogenous or exogenous source? Infect Control Hosp Epidemiol 2003; 24(9): 686-9. 10. CPS–IDIC. Canadian Paediatric Society-Infectious Diseases and Immunization Committee. Control of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in Canadian pediatric institutions is still a worthwhile goal. Paediat Child Health 1999; 4(5): 337-41. 11. Perl TM. et al. Intranasal mupirocin to prevent postoperative Staphylococcus aureus infections. N Engl J Med 2002; 346(24): 1871-7. 12. Von Eiff C. et al. Nasal carriage as a source of Staphylococcus aureus bacteremia. N Engl J Med 2001; 344(1): 11-6. 13. Dupeyron C. et al. Staphylococcus aureus nasal carriage in a digestive disease unit. J Hosp Infect 2002; 52: 281-7. 14. Kluytmans J, Van Belkum A, Verbrugh H. Nasal carriage of Staphylococcus aureus: epidemiology, underlying, mechanisms, and associated risks. Clin Microbiol Rev 1997; 10: 505-20. 15. Beaujean DJMA, Weersink AJL, Blok HEM, Frénay HME, Verhoef J. Determining risk factors for methicillin- resistant Staphylococcus aureus carriage after discharge from hospital. J Hosp Infect 1999; 42: 213-8. 16. Martin JN. et al. A randomized clinical trial of mupirocin in the eradication of Staphylococcus aureus nasal carriage in human immunodeficiency virus disease. J Infect Dis 1999; 180(3): 869-896.
  • 11. 446 Rev Bras Epidemiol 2006; 9(4): 436-46 Estudo comparativo da prevalência de Staphylococcus aureus Cavalcanti,S.M.M..et al. 17. Sissolak D. et al. Risk factors nasal carriage of Staphylococcus aureus in infectious disease patients, including patients infected with HIV, and molecular typing of colonizing strains. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 2002; 21: 88-96. 18. Shapiro M. et al. Cutaneous microenvironment of human immunodeficiency virus (HIV)-seronegative individuals, with special reference to Staphylococcus aureus colonization. J Clin Microbiol 2000; 38(9): 3174-8. 19. Nguyen MH. et al. Nasal carriage of and infection with Staphylococcus aureus in HIV-infected patients. Ann Intern Med 1999; 130: 221-5. 20. Lucet JC. et al. Prevalence and risk factors for carriage of methicillin-resistant Staphylococcus aureus at admission to the intensive care unit. Arch Intern Med 2003; 163: 181- 8. 21. CDC. Centers for Disease Control and Prevention. MRSA- methicillin resistant Staphylococcus aureus. 2003. Disponível em: http://www.cdc.gov/ncidod/hip/Aresist/ mrsafaq.htm. Acessado em 6 de março de 2003. 22. Haddadin AS, Fappiano SA, Lipsett PA. Methicillin resistant Staphylococcus aureus (MRSA) in the intensive care unit. Postgrad Med J 2002; 78(921): 385-96. 23. Scanvic A. et al. Duration of colonization by methicillin- resistant Staphylococcus aureus after hospital discharge and risk factors for prolonged carriage. Clin Infect Dis 2001; 32(10):1393. 24. Kalmeijer MD. et al. Nasal carriage of Staphylococcus aureus is a major risk factor for surgical-site infections in orthopedic surgery. Infect Control Hosp Epidemiol 2000; 21(5): 319-25. 25. Girou E. et al. Selective screening of carriers for control of methicillin-resistant Staphylococcus. aureus (MRSA) in high-risk hospital areas with a high level of endemic MRSA. Clin Infect Dis Toronto 1998; 27: 543-50. 26. Papia G. et al. Screening high-risk patients for methicillin-resistant Staphylococcus aureus on admission to the hospital: is it cost effective? Infect Control Hosp Epidemiol 1999; 20(7): 473-6. 27. Chaix C, Durand-Zaleski I, Alberti C, Brun-Buisson C. Control of endemic methicillin-resistant Staphylococcus aureus: a cost-benefit analysis in an intensive care unit. JAMA 1999; 282(18): 1745-51. 28. Girou E. et al. Comparison of systematic versus selective screening for methicillin-resistant Staphylococcus aureus carriage in a high-risk dermatology ward. Infect Control Hosp Epidemiol 2000; 21(9): 583-90. 29. Talon RD, Bertrand X. Screening in a chronic-care setting. Infect Control Hosp Epidemiol 2001; 22(8): 505-11. 30. Henry FC. The changing epidemiology of Staphylococcus aureus? Emerg Infects Dis 2001; 7(2): ???. 31. Porter R, Subramani K, Thomas AN, Chadwick P. Nasal carriage of Staphylococcus aureus on admission to intensive care: incidence and prognostic significance. Intensive Care Med 2003; 29(4): 655-8. 32. Korn GP. et al. High frequency of colonization and absence of identifiable risk factors for methicillin- resistant Staphylococcus aureus (MRSA) in intensive care units in Brazil. Braz J Infect Dis 2001; 5(1): 1-7. 33. Kenner J. et al. Rates of carriage of methicillin-resistant and methicillin-susceptible Staphylococcus aureus in an outpatient population. Infect Control Hosp Epidemiol 2003; 24(6): 439-44. recebido em: 27/01/06 versão final reapresentada em: 13/09/06 aprovado em: 20/09/06