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Avaliação da infestação por Singhiella simplex (Hemiptera: Aleyrodidae) em Ficus benjamina no município de
                                            São Paulo – SP, Brasil



        AVALIAÇÃO DA INFESTAÇÃO POR Singhiella simplex (HEMIPTERA:
    ALEYRODIDAE) EM Ficus benjamina NO MUNICÍPIO DE SÃO PAULO, SP, BRASIL

    Giuliana Del Nero Velasco 1, Rogério Goularte Moura 2, Evoneo Berti Filho3, Hilton Thadeu
                                        Zarate do Couto4
1
  Doutora em Agronomia, ESALQ/USP, giulivelasco@hotmail.com
2
  Doutorando em Ecologia Aplicada, Centro de Energia Nuclear na Agricultura/USP, rgmoura@gmail.com
3
  Depto. Entomologia e Acarologia, Escola Superior de Agricultura ‘Luiz de Queiroz’, ESALQ/USP, eberti@esalq.usp.br
4
  Depto. Ciencias Florestais, Escola Superior de Agricultura ‘Luiz de Queiroz’, ESALQ/USP, htzcouto@esalq.usp.br


RESUMO

        Este trabalho avalia o desfolhamento de árvores urbanas de Ficus benjamina pela mosca-
branca-do-ficus, Singhiella simplex, na cidade de São Paulo. Foi feita amostragem sistemática nas
cinco regiões da cidade: centro, norte, sul, leste e oeste e em cada região foram sorteados dois
bairros, totalizando dez bairros. Foram amostradas 2.661 árvores, das quais 260 eram Ficus
benjamina e todas apresentavam sintomas de desfolha, indicando que o inseto ocorre em toda a
cidade de São Paulo.

Palavras-chave: mosca-branca-do-ficus, arborização urbana, São Paulo

       EVALUATION OF THE INFESTATION OF Singhiella simplex (HEMIPTERA:
         ALEYRODIDAE) ON Ficus benjamina IN SÃO PAULO CITY, BRAZIL

ABSTRACT

        This paper evaluates the defoliation of urban trees of Ficus benjamina caused by the Ficus
Whitefly, Singhiella simplex, in São Paulo City, Brazil. A total of 2,661 trees, from which 260
were Ficus benjamina, were sampled in two neighborhoods of each region of the city: North,
South, East, West and Central ones, totalizing ten neighborhoods. It was observed that 100% of
the F. benjamina trees presented symptoms of defoliation, thus indicating that the insect occurs
all over the city.

Key-words: Ficus Whitefly, urban trees, São Paulo


INTRODUÇÃO                                                        interiores e no Brasil na arborização de
                                                                  várias cidades (Riffle, 1998; Lima et al.,
        Ficus benjamina é uma espécie de                          2005).
figueira nativa das florestas tropicais da                                Na maioria das condições ambientais
Índia, sudeste da Ásia, sul da China,                             F. benjamina pode ser atacada por diversas
Malásia, Filipinas, norte da Austrália e ilhas                    pragas e doenças como, cochonilhas, ácaros,
do Pacífico sul. Atualmente é plantada em                         nematóides, tripes e fungos (Brickell & Zuk,
várias partes do mundo e em alguns países                         1997).
utilizada na extração de resina (goma de                                  Em agosto 2007, na Flórida, no
benjamin), produção de incenso, como                              condado de Miami (EUA), foram registrados
cerca-viva, ornamentação de jardins,                              severos ataques causados por mosca-branca-
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Revista de Agricultura                                               v.86, n.2, p. 134 – 141, 2011




do-ficus (Singhiella simplex Singh, 1931) em     Universidade Estadual de São Paulo (FCA –
várias espécies de figueiras (F. altissima, F.   Unesp, Botucatu/SP) para identificação dos
aurea, F. benjamina, F. lyrata, F.               fitopatógenos associados ao ataque da praga.
maclellandii e F. microcarpa) utilizadas na              A segunda etapa foi a de avaliar em
arborização pública e em cercas vivas, com       quais regiões da cidade o ataque estaria
desfolhamento intenso e até morte de             ocorrendo. Para tal, a cidade foi separada em
plantas. Já existem registros de ataque dessa    5 regiões (norte, sul, leste, oeste e centro) e
praga em Porto Rico, Jamaica, Ilhas Cayman       em cada uma delas foi feita uma amostragem
e recentemente no Brasil (Jesus et. al.;         aleatória na qual foram sorteados dois
2010).                                           bairros, totalizando dez bairros. Em cada
        Em sua região de origem apenas           bairro, foi feita amostragem sistemática e
Encarsia tricolor Foerster (Hymenoptera:         percorridos 20 quarteirões.
Aphelinidae) é listada na literatura como                Em cada quarteirão foram levantadas
inimigo natural (Mannion, 2008).                 três informações: quantidade de indivíduos
        No Brasil, a primeira ocorrência de S.   plantados na calçada; quantidade de F.
simplex foi registrada no mês de agosto de       benjamina e quantidade de F. benjamina
2009, pelo Prof. Dr. Aurino Florencio de         com sintomas de ataque da mosca-branca-
Lima no estado do Rio de Janeiro, em Barra       do-ficus.
do Piraí, Japeri, Mesquita, Miguel Pereira,
Nova Iguaçu, Queimados, São João do              RESULTADOS E DISCUSSÃO
Meriti e Seropédica. Recentemente também
foi assinalada em F. benjamina na cidade de               Os     resultados     dos     exames
São Paulo, SP (Jesus et. al.; 2010).             fitopatológicos     de     Ficus    benjamina
                                                 revelaram a presença de fungos nas manchas
        O objetivo do presente trabalho foi      das folhas, tecido de ramos verdes e secos
identificar o agente causal dos sintomas         dos gêneros Cercospora, Dothiorella e
apresentados em F. benjamina bem como a          Colletotrichum respectivamente.
distribuição deste agente na cidade de São                Estes resultados diferem dos
Paulo.                                           encontrados por Lima et al. (2005) em
                                                 fragmentos de tecido de ramos infestados de
MATERIAL E MÉTODOS                               fícus coletados no ano de 2003 em Gurupi,
                                                 TO, e Uberlândia, MG, registraram morte
       A metodologia do trabalho pode ser        progressiva de F. benjamina causada por
dividida em duas etapas. A primeira              Phomopsis cinerescens com sintomas de
caracteriza-se pela identificação do agente      morte ascendente dos ramos afetados.
causal dos sintomas de desfolha em F.                     Singhiella    simplex     (Hemiptera:
benjamina da cidade de São Paulo. Para tal,      Aleyrodidae) vulgarmente chamada de
espécimes adultos e imaturos foram               mosca-branca-do-ficus foi identificada como
coletados e encaminhados ao Dr. Aurino           agente causal das desfolhas.
Florencio de Lima do Departamento de                     A mosca-branca-do-ficus, S. simplex,
Entomologia e Fitopatologia (Instituto de        é um inseto sugador nativo de Burma, China
Biologia - UFRRJ) para identificação.            e Índia. A queda intensa de folhas é um
Amostras constituídas de folhas, ramos           sintoma típico da sua infestação. Há pouca
verdes e ramos secos dos exemplares              literatura sobre a biologia de S. simplex, no
atacados foram encaminhados para o               entanto seu ciclo de vida pode ser
laboratório de patologia florestal da            semelhante ao das outras espécies do gênero
Faculdade de Ciências Agronômicas, da            Singhiella, com ciclo de aproximadamente
                                                                                               135
Avaliação da infestação por Singhiella simplex (Hemiptera: Aleyrodidae) em Ficus benjamina no município de
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um mês e pelo menos três gerações por ano.               corpo de coloração amarelada, asas brancas
A postura dos ovos geralmente é feita na                 com uma pequena faixa cinza-clara no meio
face inferior das folhas (Figura 1). Após a              da asa. Os imaturos (ovos e ninfas) são
eclosão as ninfas ficam imóveis até a fase               encontrados na parte adaxial e abaxial das
adulta. A alimentação das ninfas e adultos               folhas. A pupa tem a forma oval, achatada,
causa murcha, amarelecimento, nanismo,                   membranosa, de coloração verde-clara com
queda de folhas, ou até mesmo a morte da                 olhos vermelhos, chegando a medir cerca de
planta (Singh, 1931; Hodges, 2007).                      1,3 mm de comprimento e 1 mm de largura
        Os adultos são pequenos (cerca de                (Hodges, 2007).
1,3 mm de comprimento e 1 mm de largura),




Figura 1. Detalhe de ovos (A), ninfa (B) e adulto (C) de S. simplex na face inferior da folha de
          fícus no município de São Paulo.

        A disseminação nas regiões onde ela              mosca-branca-do-ficus, ou seja, 100% de
ocorre é rápida, e pode ser aguardada a                  árvores atacadas.
constatação em outros estados do Brasil                          Os vinte quarteirões amostrados da
(Jesus et. al.; 2010).                                   região sul continham 637 indivíduos, com
        A avaliação e coleta de dados dos                média de 32 exemplares por quarteirão. Do
indivíduos arbóreos em campo foram                       total, 26 eram F. benjamina. Assim como na
realizadas no mês de maio de 2011.                       região oeste, 100% dos Ficus amostrados
        Dos vinte quarteirões amostrados na              estavam com sintomas de ataque da mosca-
região oeste havia 691 indivíduos, com                   branca-do-ficus.
média de 34 exemplares por quarteirão. Do                        Foram encontrados 501 exemplares
total levantado, foram encontrados 60 F.                 nos vinte quarteirões amostrados da região
benjamina. Dos 60 indivíduos encontrados,                norte, com uma média de 25 indivíduos por
todos apresentavam sintomas de ataque da                 quarteirão. 56 exemplares de F. benjamina

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foram encontrados. Apresentaram sintomas         forma sistemática, distribuídos em todas as 5
de ataque em 100% dos fícus avaliados.           regiões.
        Na região leste, havia 426 indivíduos            Em análises visuais de diferentes
nos 20 quarteirões amostrados, com média         espécies do gênero Ficus, em São Paulo,
de 21 indivíduos por quarteirão. Do total 57     notou-se os mesmos sintomas de desfolha
eram F. benjamina. Todos os exemplares de        em Ficus microcarpa como, por exemplo,
fícus avaliados apresentaram presença de S.      no Parque do Ibirapuera, região sul da
simplex e sintomas de ataque.                    cidade. Tal espécie não foi encontrada na
        Por fim, os 20 quarteirões               amostragem realizada nas 5 regiões, embora
amostrados no centro da cidade continham         presente em São Paulo. Tais exemplares
406 indivíduos, com média de 20                  apresentaram sintomas de ataque severo da
exemplares por quarteirão. Do total, 61 eram     mosca branca. Fato interessante foi a
F. benjamina. Da mesma forma que o               ocorrência de inimigos naturais predando S.
ocorrido nas outras regiões, na região central   simplex como, Harmonia axyridis (Pallas,
100% de F. benjamina apresentaram                1773) [Coleoptera: Coccinellidae], micro-
presença de S. simplex e sintomas de ataque.     himenópteros e aracnídeos não identificados
        Dos 2661 exemplares amostrados,          nos exemplares situados dentro do parque,
260 eram F. benjamina e todos apresentaram       muito provavelmente devido a alta
sintomas de ataque e a presença de S.            diversidade de espécies arbóreas no local.
simplex, mostrando a abrangência em toda a               Nas regiões onde ocorreu maior
cidade de São Paulo.                             número de indivíduos arbóreos (região oeste
        Este resultado é preocupante já que a    e região sul), também foi possível verificar o
espécie considerada representa quase 10%         controle biológico natural (Figura 2).
das árvores plantadas nas calçadas. Sua                  H. axyridis é uma joaninha originária
morte acarretaria em sérios impactos para a      da Ásia, comercializada na Europa, para
arborização urbana da cidade de São Paulo.       controle biológico de diversas plantas
        Também foi verificada, no presente       agrícolas e ornamentais. É considerada um
estudo, a tolerância ao ataque de S. simplex     excelente agente de controle biológico na
em F. benjamina em exemplares que não            Ásia. Por apresentar características de um
apresentavam sintomas de desfolha. Esta          bom predador, como boa capacidade de
tolerância, possivelmente, pode ser atribuída    busca de seu alimento e alta taxa de
a diversos fatores como variabilidade            consumo,       pode    ser    candidata    ao
genética, controle biológico, idade e nível de   desenvolvimento de criações massais para
estresse da planta.                              programas de controle biológico. É uma
        Foi feita uma análise estatística com    espécie altamente prolífera e que pode viver
o objetivo de verificar o erro amostral e o      mais de três anos. Os ovos de H. axyridis são
intervalo de confiança da média de               de coloração claro intensa e brilhante, forma
indivíduos arbóreos por quarteirão. A            elíptica, comprimento variando de 1,1-1,2
porcentagem média de F. benjamina por            mm por 0,5 mm de largura. As larvas
quarteirão nas áreas amostradas foi 12,02% e     campodeiformes também são predadoras,
o intervalo de confiança de 1,42%, com 90%       com quatro instares larvais, de coloração
de probabilidade que a média verdadeira está     negra e comprimento variando de 1,0-2,0
dentro deste intervalo. O erro de amostragem     mm. Os adultos têm corpo ovalado,
foi de 11,81%. O erro de amostragem              convexo, cabeça amarelo clara sem
almejado para este tipo de levantamento é de     manchas, pronoto branco, com quatro
10% da média e para atingir este nível seria     manchas negras ou pontos laterais que se
necessário coletar mais 39 quarteirões de        juntam para formar marca em forma de “M”,
                                                                                              137
Avaliação da infestação por Singhiella simplex (Hemiptera: Aleyrodidae) em Ficus benjamina no município de
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que se estende até a margem anterior. A                  com maior concentração de silício formando
coloração dos élitros varia desde o marrom               uma barreira que apresenta as funções de
amarelado ao vermelho intenso, com até                   limitar a perda de água e dificultar o ataque
dezenove máculas negras de tamanho e                     de pragas. Estudos sugerem que a barreira
intensidade variáveis (Arruda Filho, 2005).              mecânica estaria ligada diretamente ao
        Em Miami, no estado da Flórida                   ataque de insetos sugadores, pois a aplicação
(EUA), além de H. axyridis foram                         de silício poderia estar relacionada com a
registrados Olla v-nigrum, Exochomus                     dificuldade da penetração dos estiletes do
childreni, Chilocorus nigritis, Curinus                  inseto-praga no tecido da planta (Camargo et
coeruleus      (Coleoptera:     Coccinellidae)           al., 2011).
predando naturalmente a mosca-branca-do-                         Correa et al. (2005) apud Camargo et
ficus. Os micro-himenópteros Encarsia                    al., (2011) observaram efeito adverso do
protransvena        e      Amitus       bennetti         silicato de cálcio e do ativador acibenzolar-
(Aphelinidae)         foram        encontrados           S-methyl na população de mosca-branca em
parasitando ninfas de S. simplex. O controle             cultura pepino pela redução da oviposição,
químico também está sendo estudado através               aumento do ciclo biológico e mortalidade na
da utilização de inseticidas sistêmicos                  fase de ninfa. Apresentaram-se, assim, como
(neocotinóides),      aplicados     no     solo.         produtos alternativos a serem utilizados no
(Mannion, 2008, 2010).                                   manejo integrado da mosca-branca.
        O controle químico de S. simplex em
áreas públicas no Brasil é de difícil                    CONCLUSÕES
aplicação, além da inexistência de produtos
registrados, o porte, localização e as                           Deve ser realizado controle cultural,
condições de estresse em que se encontram                com remoção e destruição das folhas caídas,
os indivíduos arbóreos dificultam a                      onde se encontram os imaturos de S.
eficiência e eficácia dos produtos. A                    simplex, e mecânico através de fertilizações
manutenção de inimigos naturais no ambiente              silicatadas para promover resistência das
urbano, fertilização silicatada e manejo                 plantas ao ataque de insetos e doenças em
adequado dos indivíduos arbóreos podem ser               áreas infestadas minimizando assim os danos
consideradas estratégias importantes de                  causados.
controle a longo prazo.                                          É necessária a realização de
        O silício tem alto potencial de uso,             pesquisas sobre biologia e comportamento
pois além de promover melhoria no                        de S. simplex para facilitar sua prevenção e
metabolismo da planta, ativa genes                       controle em áreas urbanas.
envolvidos na produção de enzimas                                Ressalta-se, aqui, que a mosca-
relacionadas com os mecanismos de defesa                 branca-do-ficus e os fungos associados
contra insetos. Plantas crescendo em                     desenvolvem-se bem em climas distintos,
ambiente rico em silício diferem daquelas                havendo assim, grande probabilidade de
presentes em ambientes deficientes nesse                 disseminação por diversas cidades do Estado
elemento,      principalmente      quanto      a         de São Paulo onde espécies do gênero Ficus
resistência     mecânica       das      células,         estão plantadas.
características de superfície foliar, tolerância                 S. simplex pode causar danos severos
ao estresse abiótico, e ao ataque de fungos e            e até levar à morte espécies do gênero Ficus.
pragas. O silício após ser absorvido é                           Há ocorrência de controle biológico
depositado principalmente na parede celular,             natural, porém o nível de infestação por S.
causando assim um aumento na rigidez das                 simplex na maioria dos indivíduos avaliados
células. Tais células ficam mais grossas e               não permite o controle natural da praga.
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                                          C
                                                                                       D




                                                                 E




Figura 2. Inimigos naturais de S. simplex encontrados no presente estudo: aranhas não
           identificadas em folhas de F. benjamina (A), micro-himenóptero (Encarsia sp.)
           parasitando ninfa de S. simplex (B), ovos, larva e adulto de Harmonia axyridis em
           folhas de F. benjamina (C), (D) e (E).




                                                                                               139
Avaliação da infestação por Singhiella simplex (Hemiptera: Aleyrodidae) em Ficus benjamina no município de
                                            São Paulo – SP, Brasil




                A                                                  B




                C                                                  D




                E                                                F
      Figura 3. Desfolha intensa em F. microcarpa (Parque do Ibirapuera) (A); F. benjamina, na
                região sul (B), região central (C), Desfolha intensa em F. benjamina na região
                oeste(D), região leste (E) e região norte (F), na cidade de São Paulo.




140
Revista de Agricultura                                             v.86, n.2, p. 134 - 141, 2011




AGRADECIMENTOS                                 HODGES, G. 2007. The Fig Whitefly
                                                  Singhiella simplex (Singh) (Hemiptera:
        Ao Dr. Aurino Florencio de Lima do        Aleyrodidae): A New Exotic Whitefly
Departamento       de     Entomologia      e      Found on Ficus Species in South
Fitopatologia (Instituto de Biologia -            Florida. Pest alert. Florida Division of
UFRRJ) pela identificação da mosca-branca-        Plant Industry, Florida Department of
do-ficus, Dr. Edson Luiz Furtado (FCA -           Agriculture and Consumer Services.
UNESP)        pela     identificação     dos      Disponível em: http://doacs.state.fl.us/p
fitopatógenos e Dr. Valmir Antônio da Costa       i/enpp/ento/Singhiella%20simplex.html
do Instituto Biológico pela identificação do   JESUS, L. F. M. DE; TRINDADE, T. D.;
micro-himenóptero.                                FERREIRA JR, A. J.; RACCA FILHO,
                                                  F.; LIMA A. F.. 2010. Registro de uma
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS                        espécie exótica de mosca-branca-do-
                                                  ficus (Hemiptera: Aleyrodidae) e sua
ARRUDA FILHO, G. P. 2005. Morfologia e            disseminação no brasil. Resumo. In:
   aspectos biológicos da “Joaninha               XXIII     Congresso      Brasileiro     de
   asiática    multicolorida”     Harmonia        Entomologia. Natal-RN.
   axyridis (Pallas, 1773) (Coleoptera,        LIMA, M.L.P.; UESUGI, C.H.; SANTOS,
   Coccinellidae) Predador do “Pulgão             G.R. Morte Progressiva de Ramos de
   preto dos citros” Toxoptera citricida          Ficus     benjamina      Causada       por
   (Kirkaldy,       1907)       (Hemiptera,       Phomopsis cinerescens nos Estados de
   Aphididae).      ESALQ-USP.        (Tese       Tocantins e Minas Gerais. 2005.
   Doutorado). Piracicaba. 69 p.                  Revista Brasileira de Fitopatologia.
BRICKELL, C.; J.D. ZUK. 1997. The                 Jan – Fev, 30(1) p. 91-91.
   American Horticultural Society A-Z          RIFFLE, R.L. 1998. The Tropical Look.
   Encyclopedia of Garden Plants. DK              Timber Press, Inc., Portland, Oregon.
   Publishing, Inc., New York. 1042 p.            428 p.
CAMARGO, J.M.M.; MORAES, J.C.;                 SINGH, K. 1931. A contribution towards
   ZANOL, K.M.R.; QUEIROZ, D.S.L.                 our knowledge of the Aleyrodidae
   2011 Interação silício e insetos-praga:        (Whiteflies) of India. Memoirs of the
   defesa mecânica ou química? Revista            Department of Agriculture in India.
   de Agricultura, v. 86, n.1 p. 62-79.           Entomological Series. 12, p. 1–98.
MANNION, C. 2008. Ficus Whitefly : A
   New Pest in South Florida. Fact Sheet.
   U.S. Department of Agriculture,
   Cooperative       Extension      Service,
   University of Florida, IFAS, Florida A.
   & M. University Cooperative Extension
   Program, and Boards of County
   Commissioners Cooperating. Larry
   Arrington, Dean. 4 p.
MANNION, C. 2010. Biology and
   Population Dynamics of the Ficus
   Whitefly, Singhiella simplex. Invasive
   pest. UF/IFAS, Florida. Tropical
   Research and Education Center. 24 p.


                                                                                           141

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Avaliação da infestação de Singhiella simplex em Ficus benjamina em SP

  • 1. Avaliação da infestação por Singhiella simplex (Hemiptera: Aleyrodidae) em Ficus benjamina no município de São Paulo – SP, Brasil AVALIAÇÃO DA INFESTAÇÃO POR Singhiella simplex (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) EM Ficus benjamina NO MUNICÍPIO DE SÃO PAULO, SP, BRASIL Giuliana Del Nero Velasco 1, Rogério Goularte Moura 2, Evoneo Berti Filho3, Hilton Thadeu Zarate do Couto4 1 Doutora em Agronomia, ESALQ/USP, giulivelasco@hotmail.com 2 Doutorando em Ecologia Aplicada, Centro de Energia Nuclear na Agricultura/USP, rgmoura@gmail.com 3 Depto. Entomologia e Acarologia, Escola Superior de Agricultura ‘Luiz de Queiroz’, ESALQ/USP, eberti@esalq.usp.br 4 Depto. Ciencias Florestais, Escola Superior de Agricultura ‘Luiz de Queiroz’, ESALQ/USP, htzcouto@esalq.usp.br RESUMO Este trabalho avalia o desfolhamento de árvores urbanas de Ficus benjamina pela mosca- branca-do-ficus, Singhiella simplex, na cidade de São Paulo. Foi feita amostragem sistemática nas cinco regiões da cidade: centro, norte, sul, leste e oeste e em cada região foram sorteados dois bairros, totalizando dez bairros. Foram amostradas 2.661 árvores, das quais 260 eram Ficus benjamina e todas apresentavam sintomas de desfolha, indicando que o inseto ocorre em toda a cidade de São Paulo. Palavras-chave: mosca-branca-do-ficus, arborização urbana, São Paulo EVALUATION OF THE INFESTATION OF Singhiella simplex (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) ON Ficus benjamina IN SÃO PAULO CITY, BRAZIL ABSTRACT This paper evaluates the defoliation of urban trees of Ficus benjamina caused by the Ficus Whitefly, Singhiella simplex, in São Paulo City, Brazil. A total of 2,661 trees, from which 260 were Ficus benjamina, were sampled in two neighborhoods of each region of the city: North, South, East, West and Central ones, totalizing ten neighborhoods. It was observed that 100% of the F. benjamina trees presented symptoms of defoliation, thus indicating that the insect occurs all over the city. Key-words: Ficus Whitefly, urban trees, São Paulo INTRODUÇÃO interiores e no Brasil na arborização de várias cidades (Riffle, 1998; Lima et al., Ficus benjamina é uma espécie de 2005). figueira nativa das florestas tropicais da Na maioria das condições ambientais Índia, sudeste da Ásia, sul da China, F. benjamina pode ser atacada por diversas Malásia, Filipinas, norte da Austrália e ilhas pragas e doenças como, cochonilhas, ácaros, do Pacífico sul. Atualmente é plantada em nematóides, tripes e fungos (Brickell & Zuk, várias partes do mundo e em alguns países 1997). utilizada na extração de resina (goma de Em agosto 2007, na Flórida, no benjamin), produção de incenso, como condado de Miami (EUA), foram registrados cerca-viva, ornamentação de jardins, severos ataques causados por mosca-branca- 134
  • 2. Revista de Agricultura v.86, n.2, p. 134 – 141, 2011 do-ficus (Singhiella simplex Singh, 1931) em Universidade Estadual de São Paulo (FCA – várias espécies de figueiras (F. altissima, F. Unesp, Botucatu/SP) para identificação dos aurea, F. benjamina, F. lyrata, F. fitopatógenos associados ao ataque da praga. maclellandii e F. microcarpa) utilizadas na A segunda etapa foi a de avaliar em arborização pública e em cercas vivas, com quais regiões da cidade o ataque estaria desfolhamento intenso e até morte de ocorrendo. Para tal, a cidade foi separada em plantas. Já existem registros de ataque dessa 5 regiões (norte, sul, leste, oeste e centro) e praga em Porto Rico, Jamaica, Ilhas Cayman em cada uma delas foi feita uma amostragem e recentemente no Brasil (Jesus et. al.; aleatória na qual foram sorteados dois 2010). bairros, totalizando dez bairros. Em cada Em sua região de origem apenas bairro, foi feita amostragem sistemática e Encarsia tricolor Foerster (Hymenoptera: percorridos 20 quarteirões. Aphelinidae) é listada na literatura como Em cada quarteirão foram levantadas inimigo natural (Mannion, 2008). três informações: quantidade de indivíduos No Brasil, a primeira ocorrência de S. plantados na calçada; quantidade de F. simplex foi registrada no mês de agosto de benjamina e quantidade de F. benjamina 2009, pelo Prof. Dr. Aurino Florencio de com sintomas de ataque da mosca-branca- Lima no estado do Rio de Janeiro, em Barra do-ficus. do Piraí, Japeri, Mesquita, Miguel Pereira, Nova Iguaçu, Queimados, São João do RESULTADOS E DISCUSSÃO Meriti e Seropédica. Recentemente também foi assinalada em F. benjamina na cidade de Os resultados dos exames São Paulo, SP (Jesus et. al.; 2010). fitopatológicos de Ficus benjamina revelaram a presença de fungos nas manchas O objetivo do presente trabalho foi das folhas, tecido de ramos verdes e secos identificar o agente causal dos sintomas dos gêneros Cercospora, Dothiorella e apresentados em F. benjamina bem como a Colletotrichum respectivamente. distribuição deste agente na cidade de São Estes resultados diferem dos Paulo. encontrados por Lima et al. (2005) em fragmentos de tecido de ramos infestados de MATERIAL E MÉTODOS fícus coletados no ano de 2003 em Gurupi, TO, e Uberlândia, MG, registraram morte A metodologia do trabalho pode ser progressiva de F. benjamina causada por dividida em duas etapas. A primeira Phomopsis cinerescens com sintomas de caracteriza-se pela identificação do agente morte ascendente dos ramos afetados. causal dos sintomas de desfolha em F. Singhiella simplex (Hemiptera: benjamina da cidade de São Paulo. Para tal, Aleyrodidae) vulgarmente chamada de espécimes adultos e imaturos foram mosca-branca-do-ficus foi identificada como coletados e encaminhados ao Dr. Aurino agente causal das desfolhas. Florencio de Lima do Departamento de A mosca-branca-do-ficus, S. simplex, Entomologia e Fitopatologia (Instituto de é um inseto sugador nativo de Burma, China Biologia - UFRRJ) para identificação. e Índia. A queda intensa de folhas é um Amostras constituídas de folhas, ramos sintoma típico da sua infestação. Há pouca verdes e ramos secos dos exemplares literatura sobre a biologia de S. simplex, no atacados foram encaminhados para o entanto seu ciclo de vida pode ser laboratório de patologia florestal da semelhante ao das outras espécies do gênero Faculdade de Ciências Agronômicas, da Singhiella, com ciclo de aproximadamente 135
  • 3. Avaliação da infestação por Singhiella simplex (Hemiptera: Aleyrodidae) em Ficus benjamina no município de São Paulo – SP, Brasil um mês e pelo menos três gerações por ano. corpo de coloração amarelada, asas brancas A postura dos ovos geralmente é feita na com uma pequena faixa cinza-clara no meio face inferior das folhas (Figura 1). Após a da asa. Os imaturos (ovos e ninfas) são eclosão as ninfas ficam imóveis até a fase encontrados na parte adaxial e abaxial das adulta. A alimentação das ninfas e adultos folhas. A pupa tem a forma oval, achatada, causa murcha, amarelecimento, nanismo, membranosa, de coloração verde-clara com queda de folhas, ou até mesmo a morte da olhos vermelhos, chegando a medir cerca de planta (Singh, 1931; Hodges, 2007). 1,3 mm de comprimento e 1 mm de largura Os adultos são pequenos (cerca de (Hodges, 2007). 1,3 mm de comprimento e 1 mm de largura), Figura 1. Detalhe de ovos (A), ninfa (B) e adulto (C) de S. simplex na face inferior da folha de fícus no município de São Paulo. A disseminação nas regiões onde ela mosca-branca-do-ficus, ou seja, 100% de ocorre é rápida, e pode ser aguardada a árvores atacadas. constatação em outros estados do Brasil Os vinte quarteirões amostrados da (Jesus et. al.; 2010). região sul continham 637 indivíduos, com A avaliação e coleta de dados dos média de 32 exemplares por quarteirão. Do indivíduos arbóreos em campo foram total, 26 eram F. benjamina. Assim como na realizadas no mês de maio de 2011. região oeste, 100% dos Ficus amostrados Dos vinte quarteirões amostrados na estavam com sintomas de ataque da mosca- região oeste havia 691 indivíduos, com branca-do-ficus. média de 34 exemplares por quarteirão. Do Foram encontrados 501 exemplares total levantado, foram encontrados 60 F. nos vinte quarteirões amostrados da região benjamina. Dos 60 indivíduos encontrados, norte, com uma média de 25 indivíduos por todos apresentavam sintomas de ataque da quarteirão. 56 exemplares de F. benjamina 136
  • 4. Revista de Agricultura v.86, n.2, p. 134 – 141, 2011 foram encontrados. Apresentaram sintomas forma sistemática, distribuídos em todas as 5 de ataque em 100% dos fícus avaliados. regiões. Na região leste, havia 426 indivíduos Em análises visuais de diferentes nos 20 quarteirões amostrados, com média espécies do gênero Ficus, em São Paulo, de 21 indivíduos por quarteirão. Do total 57 notou-se os mesmos sintomas de desfolha eram F. benjamina. Todos os exemplares de em Ficus microcarpa como, por exemplo, fícus avaliados apresentaram presença de S. no Parque do Ibirapuera, região sul da simplex e sintomas de ataque. cidade. Tal espécie não foi encontrada na Por fim, os 20 quarteirões amostragem realizada nas 5 regiões, embora amostrados no centro da cidade continham presente em São Paulo. Tais exemplares 406 indivíduos, com média de 20 apresentaram sintomas de ataque severo da exemplares por quarteirão. Do total, 61 eram mosca branca. Fato interessante foi a F. benjamina. Da mesma forma que o ocorrência de inimigos naturais predando S. ocorrido nas outras regiões, na região central simplex como, Harmonia axyridis (Pallas, 100% de F. benjamina apresentaram 1773) [Coleoptera: Coccinellidae], micro- presença de S. simplex e sintomas de ataque. himenópteros e aracnídeos não identificados Dos 2661 exemplares amostrados, nos exemplares situados dentro do parque, 260 eram F. benjamina e todos apresentaram muito provavelmente devido a alta sintomas de ataque e a presença de S. diversidade de espécies arbóreas no local. simplex, mostrando a abrangência em toda a Nas regiões onde ocorreu maior cidade de São Paulo. número de indivíduos arbóreos (região oeste Este resultado é preocupante já que a e região sul), também foi possível verificar o espécie considerada representa quase 10% controle biológico natural (Figura 2). das árvores plantadas nas calçadas. Sua H. axyridis é uma joaninha originária morte acarretaria em sérios impactos para a da Ásia, comercializada na Europa, para arborização urbana da cidade de São Paulo. controle biológico de diversas plantas Também foi verificada, no presente agrícolas e ornamentais. É considerada um estudo, a tolerância ao ataque de S. simplex excelente agente de controle biológico na em F. benjamina em exemplares que não Ásia. Por apresentar características de um apresentavam sintomas de desfolha. Esta bom predador, como boa capacidade de tolerância, possivelmente, pode ser atribuída busca de seu alimento e alta taxa de a diversos fatores como variabilidade consumo, pode ser candidata ao genética, controle biológico, idade e nível de desenvolvimento de criações massais para estresse da planta. programas de controle biológico. É uma Foi feita uma análise estatística com espécie altamente prolífera e que pode viver o objetivo de verificar o erro amostral e o mais de três anos. Os ovos de H. axyridis são intervalo de confiança da média de de coloração claro intensa e brilhante, forma indivíduos arbóreos por quarteirão. A elíptica, comprimento variando de 1,1-1,2 porcentagem média de F. benjamina por mm por 0,5 mm de largura. As larvas quarteirão nas áreas amostradas foi 12,02% e campodeiformes também são predadoras, o intervalo de confiança de 1,42%, com 90% com quatro instares larvais, de coloração de probabilidade que a média verdadeira está negra e comprimento variando de 1,0-2,0 dentro deste intervalo. O erro de amostragem mm. Os adultos têm corpo ovalado, foi de 11,81%. O erro de amostragem convexo, cabeça amarelo clara sem almejado para este tipo de levantamento é de manchas, pronoto branco, com quatro 10% da média e para atingir este nível seria manchas negras ou pontos laterais que se necessário coletar mais 39 quarteirões de juntam para formar marca em forma de “M”, 137
  • 5. Avaliação da infestação por Singhiella simplex (Hemiptera: Aleyrodidae) em Ficus benjamina no município de São Paulo – SP, Brasil que se estende até a margem anterior. A com maior concentração de silício formando coloração dos élitros varia desde o marrom uma barreira que apresenta as funções de amarelado ao vermelho intenso, com até limitar a perda de água e dificultar o ataque dezenove máculas negras de tamanho e de pragas. Estudos sugerem que a barreira intensidade variáveis (Arruda Filho, 2005). mecânica estaria ligada diretamente ao Em Miami, no estado da Flórida ataque de insetos sugadores, pois a aplicação (EUA), além de H. axyridis foram de silício poderia estar relacionada com a registrados Olla v-nigrum, Exochomus dificuldade da penetração dos estiletes do childreni, Chilocorus nigritis, Curinus inseto-praga no tecido da planta (Camargo et coeruleus (Coleoptera: Coccinellidae) al., 2011). predando naturalmente a mosca-branca-do- Correa et al. (2005) apud Camargo et ficus. Os micro-himenópteros Encarsia al., (2011) observaram efeito adverso do protransvena e Amitus bennetti silicato de cálcio e do ativador acibenzolar- (Aphelinidae) foram encontrados S-methyl na população de mosca-branca em parasitando ninfas de S. simplex. O controle cultura pepino pela redução da oviposição, químico também está sendo estudado através aumento do ciclo biológico e mortalidade na da utilização de inseticidas sistêmicos fase de ninfa. Apresentaram-se, assim, como (neocotinóides), aplicados no solo. produtos alternativos a serem utilizados no (Mannion, 2008, 2010). manejo integrado da mosca-branca. O controle químico de S. simplex em áreas públicas no Brasil é de difícil CONCLUSÕES aplicação, além da inexistência de produtos registrados, o porte, localização e as Deve ser realizado controle cultural, condições de estresse em que se encontram com remoção e destruição das folhas caídas, os indivíduos arbóreos dificultam a onde se encontram os imaturos de S. eficiência e eficácia dos produtos. A simplex, e mecânico através de fertilizações manutenção de inimigos naturais no ambiente silicatadas para promover resistência das urbano, fertilização silicatada e manejo plantas ao ataque de insetos e doenças em adequado dos indivíduos arbóreos podem ser áreas infestadas minimizando assim os danos consideradas estratégias importantes de causados. controle a longo prazo. É necessária a realização de O silício tem alto potencial de uso, pesquisas sobre biologia e comportamento pois além de promover melhoria no de S. simplex para facilitar sua prevenção e metabolismo da planta, ativa genes controle em áreas urbanas. envolvidos na produção de enzimas Ressalta-se, aqui, que a mosca- relacionadas com os mecanismos de defesa branca-do-ficus e os fungos associados contra insetos. Plantas crescendo em desenvolvem-se bem em climas distintos, ambiente rico em silício diferem daquelas havendo assim, grande probabilidade de presentes em ambientes deficientes nesse disseminação por diversas cidades do Estado elemento, principalmente quanto a de São Paulo onde espécies do gênero Ficus resistência mecânica das células, estão plantadas. características de superfície foliar, tolerância S. simplex pode causar danos severos ao estresse abiótico, e ao ataque de fungos e e até levar à morte espécies do gênero Ficus. pragas. O silício após ser absorvido é Há ocorrência de controle biológico depositado principalmente na parede celular, natural, porém o nível de infestação por S. causando assim um aumento na rigidez das simplex na maioria dos indivíduos avaliados células. Tais células ficam mais grossas e não permite o controle natural da praga. 138
  • 6. Revista de Agricultura v.86, n.2, p. 134 - 141, 2011 A B C D E Figura 2. Inimigos naturais de S. simplex encontrados no presente estudo: aranhas não identificadas em folhas de F. benjamina (A), micro-himenóptero (Encarsia sp.) parasitando ninfa de S. simplex (B), ovos, larva e adulto de Harmonia axyridis em folhas de F. benjamina (C), (D) e (E). 139
  • 7. Avaliação da infestação por Singhiella simplex (Hemiptera: Aleyrodidae) em Ficus benjamina no município de São Paulo – SP, Brasil A B C D E F Figura 3. Desfolha intensa em F. microcarpa (Parque do Ibirapuera) (A); F. benjamina, na região sul (B), região central (C), Desfolha intensa em F. benjamina na região oeste(D), região leste (E) e região norte (F), na cidade de São Paulo. 140
  • 8. Revista de Agricultura v.86, n.2, p. 134 - 141, 2011 AGRADECIMENTOS HODGES, G. 2007. The Fig Whitefly Singhiella simplex (Singh) (Hemiptera: Ao Dr. Aurino Florencio de Lima do Aleyrodidae): A New Exotic Whitefly Departamento de Entomologia e Found on Ficus Species in South Fitopatologia (Instituto de Biologia - Florida. Pest alert. Florida Division of UFRRJ) pela identificação da mosca-branca- Plant Industry, Florida Department of do-ficus, Dr. Edson Luiz Furtado (FCA - Agriculture and Consumer Services. UNESP) pela identificação dos Disponível em: http://doacs.state.fl.us/p fitopatógenos e Dr. Valmir Antônio da Costa i/enpp/ento/Singhiella%20simplex.html do Instituto Biológico pela identificação do JESUS, L. F. M. DE; TRINDADE, T. D.; micro-himenóptero. FERREIRA JR, A. J.; RACCA FILHO, F.; LIMA A. F.. 2010. Registro de uma REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS espécie exótica de mosca-branca-do- ficus (Hemiptera: Aleyrodidae) e sua ARRUDA FILHO, G. P. 2005. Morfologia e disseminação no brasil. Resumo. In: aspectos biológicos da “Joaninha XXIII Congresso Brasileiro de asiática multicolorida” Harmonia Entomologia. Natal-RN. axyridis (Pallas, 1773) (Coleoptera, LIMA, M.L.P.; UESUGI, C.H.; SANTOS, Coccinellidae) Predador do “Pulgão G.R. Morte Progressiva de Ramos de preto dos citros” Toxoptera citricida Ficus benjamina Causada por (Kirkaldy, 1907) (Hemiptera, Phomopsis cinerescens nos Estados de Aphididae). ESALQ-USP. (Tese Tocantins e Minas Gerais. 2005. Doutorado). Piracicaba. 69 p. Revista Brasileira de Fitopatologia. BRICKELL, C.; J.D. ZUK. 1997. The Jan – Fev, 30(1) p. 91-91. American Horticultural Society A-Z RIFFLE, R.L. 1998. The Tropical Look. Encyclopedia of Garden Plants. DK Timber Press, Inc., Portland, Oregon. Publishing, Inc., New York. 1042 p. 428 p. CAMARGO, J.M.M.; MORAES, J.C.; SINGH, K. 1931. A contribution towards ZANOL, K.M.R.; QUEIROZ, D.S.L. our knowledge of the Aleyrodidae 2011 Interação silício e insetos-praga: (Whiteflies) of India. Memoirs of the defesa mecânica ou química? Revista Department of Agriculture in India. de Agricultura, v. 86, n.1 p. 62-79. Entomological Series. 12, p. 1–98. MANNION, C. 2008. Ficus Whitefly : A New Pest in South Florida. Fact Sheet. U.S. Department of Agriculture, Cooperative Extension Service, University of Florida, IFAS, Florida A. & M. University Cooperative Extension Program, and Boards of County Commissioners Cooperating. Larry Arrington, Dean. 4 p. MANNION, C. 2010. Biology and Population Dynamics of the Ficus Whitefly, Singhiella simplex. Invasive pest. UF/IFAS, Florida. Tropical Research and Education Center. 24 p. 141