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REVISTA DE BIOLOGIA E CIÊNCIAS DA TERRA ISSN 1519-5228 
16 
Volume 14 - Número 2 - 2º Semestre 2014 
EXPOSIÇÃO HUMANA AOS FUNGOS DO MEIO AMBIENTE: IDENTIFICAÇÃO DO 
AGENTE ETIOLÓGICO E EDUCAÇÃO DA COMUNIDADE 
Juan Francisco Rodriguez Galindo Neto1; Geusa Felipa de Barros Bezerra2; 
Maria do Desterro Soares Brandão Nascimento2 
RESUMO 
Os fungos são seres presentes em todos os ambientes que podem desencadear processos alérgicos em 
pessoas sensíveis e principalmente em imunodeprimidos. Objetivou-se com esse estudo isolar e 
classificar os gêneros e espécies identificadas na Cidade Universitária – UFMA. Para a coleta de 
fungos do ar foram utilizados os métodos da placa exposta, repiques e microcultivos para melhor 
identificação dos fungos. Durante a realização deste trabalho foi exposto um total de 180 placas, onde 
337 colônias foram identificadas revelando um total de 17 gêneros e 4 espécies de fungos, sendo que 
o gênero Aspergillus spp. foi o mais prevalente (33,47%), seguido do Cladosporium spp., (9,50%), 
Penicillium spp., (8,80%), Alternaria spp., (4,74%), Curvularia spp., (3,76%). O conhecimento da 
flora aeromicologica dos diferentes lugares pode ser determinante no diagnóstico de doenças do trato 
respiratório. O presente trabalho demonstrou que o ar é uma verdadeira fonte de microorganismos 
que podem causar as mais diversas reações alérgicas. Portanto, o entendimento da diversidade dos 
fungos como aeroalérgenos tem como objetivo orientar a comunidade afim de diminuir os possíveis 
casos de alergias. 
Palavras-chave: Fungos, ar ambiente, alergia. 
HUMAN EXPOSURE TO FUNGI THE ENVIRONMENT: ETIOLOGICAL AGENT 
IDENTIFICATION AND EDUCATION COMMUNITY. 
ABSTRACT 
Fungi are present in all beings environments that can trigger allergic processes in sensitive people 
and mainly in immunocompromised patients. The objective of this study to isolate and classify the 
genera and species identified at University City - UFMA. To collect airborne fungal methods of 
exposure, and raises microcultivations for better identification of fungi plate were used. During this 
work was exposed a total of 180 plates, 337 colonies which were identified revealing a total of 16 
genera and 4 species of different filamentous fungi, the Aspergillus spp. is the most prevalent 
(33.47%), followed by Cladosporium spp, (9.50%), Penicillium spp, (8.80%), Alternaria spp . 
(4.74%), Curvularia spp. (3.76%). The knowing the aeromicologica flora of different locations can 
be instrumental in diagnosing diseases of the respiratory tract. The present study demonstrated that 
air is a real source of microorganisms that are capable of causing the most diverse allergic reactions. 
Therefore, understanding the diversity of fungi as aeroallergens aims to guide the community in order 
to reduce the possible cases of allergies. 
Keywords: Fungi, air environment, allergy.
129 
INTRODUÇÃO 
Os fungos são organismos ubíquos, estão 
presentes em todo o ambiente e comumente são 
saprófitos, crescem tanto em material orgânico 
em decomposição, como são agentes patogênicos 
invasivos de tecido vivo. Eles estão dispersos 
principalmente como esporos que são 
componentes comuns do ar atmosférico 
(BRETT, et al. 2005). Esporos de fungos estão 
amplamente distribuídos na natureza e 
demonstram diferentes tendências regionais 
levando em consideração a latitude, o clima, a 
umidade e, provavelmente, outros fatores, como 
vegetação. Nos ambientes internos, o substrato 
para o crescimento de fungos é outra importante 
variável. (BUSH, 2006) 
Esporos de várias espécies de fungos são 
responsáveis por induzir numerosas doenças 
humanas, tais como bronquite crônica, asma, 
rinite, micoses alérgicas e pneumonite por 
hipersensibilidade. Estes esporos são capazes de 
penetrar nas vias respiratórias inferiores do 
pulmão e mediar reações alérgicas. (SINITEAN, 
2011). 
São muitos os indivíduos que apresentam 
alergia respiratória aos esporos de fungos. É 
estimado em 20 a 30% entre os indivíduos 
atópicos e até 6% na população 
geral.(GRAVESEN, 1979). 
Os fungos são diferentes das outras 
classes de alérgenos devido ao fato de serem 
mais viáveis e poderem germinar no muco de 
seios nasais. Eles têm a capacidade de causar 
infecções, reações alérgicas ou de 
hipersensibilidade, ou efeitos tóxicos. O último é 
devido à produção de micotoxinas, que têm 
efeito tóxico conhecido, mas os efeitos na saúde 
são difíceis de avaliar. Diante disso, talvez não 
seja novo que os esporos dos fungos no ar 
estejam associados com casos de doenças 
respiratórias alérgicas como, rinite alérgica, 
rinossinusite alérgica e asma alérgica. 
(HAMILOS, 2009). 
A exposição a esporos fúngicos é 
determinante nas micoses adquiridas através do 
trato respiratório. A imunidade inata desempenha 
um papel preponderante na eliminação de 
esporos inalados. (WALDORF, et al.,1989). 
A produção de anticorpos não parece 
contribuir decisivamente para a defesa do 
hospedeiro. Dentro do trato respiratório, a 
primeira linha de defesa contra os esporos 
fúngicos é formado pela barreira mucociliar, os 
esporos restantes são ingeridos e mortos por 
monócitos / macrófagos. (AGERBERTH, 1999). 
Além das barreiras físicas e da ativação 
dos mecanismos da imunidade adaptativa 
envolvendo macrófagos alveolares, indivíduos 
saudáveis podem recorrer a uma forte e 
independente linha de defesa secundaria formada 
por granulócitos e neutrófilos. Eles atacam 
principalmente hifas, que são muito grandes para 
ingestão. (SCHONWETTER, 1995). 
Na pele e pulmões de pessoas 
imunocompetentes, um exército de antígenos é 
apresentado pelas células apresentadoras de 
antígenos (APCs), resultado da fagocitose de 
esporos fúngicos intactos, partículas ou 
antígenos solúveis libertados a partir do fungo 
em crescimento. A ativação de linfócitos T e B 
ativam as células e as respostas imunes humorais, 
os quais são capazes de dar suporte à imunidade 
inata (ROMANI, 1997; CRAMERI e BLASER, 
2002). 
Independentemente do tipo de sintomas 
as alergias são doenças crônicas que afetam 
seriamente a qualidade de vida e pode até mesmo 
ser fatal. Portanto, lutar contra eles pode exigir 
uma mudança de estilo de vida, uma 
farmacoterapia de longo prazo e até mesmo a 
imunoterapia. (SINGH, et al.,2008) 
Nos últimos anos, verificou-se o aumento 
na prevalência e morbidade das doenças 
alérgicas respiratórias. As mudanças no estilo de 
vida das populações têm justificado esses 
aumentos. A imensa maioria da população 
ocidental passou a habitar residências pequenas 
e, quase sempre mal ventiladas. (PEREIRA, 
2007). 
No Brasil, SOLÉ (1998), utilizando o 
International Study of Asthma and Allergies in 
Childrens, encontrou prevalência de asma 
diagnosticada entre 4,7% a 20,7% em crianças de 
6 a 7 anos e entre 4,7% a 20,9% em adolescentes 
de 13 a 14 anos. Em Recife (PE), encontrou uma 
prevalência anual de asma de 27,16% em 
crianças de 6 a 7 anos e de 18,1% em 
adolescentes de 13 a 14 anos. 
Ainda que com esses fatos, poucos 
esforços foram feitos para se rastrear e relatar a 
densidade de esporos de fungos em amostras de
139 
ar livre ao redor do mundo, e este tem sido um 
obstáculo para estabelecer uma relação causal 
entre fungos e demais doenças. (HAMILOS, 
2009). 
Apesar dos fungos terem reconhecida 
participação em quadros de hipersensibilidade do 
trato respiratório, as publicações sobre a presença 
de fungos na atmosfera das cidades brasileiras 
são reduzidas (GOMPERTZ et al. 1999). 
Estudos feitos por MENEZES et al. 
(2004) na cidade de Fortaleza (CE) e MEZZARI 
et al. (2003) em Porto Alegre, ressaltam a 
importância do conhecimento da microbiota 
fúngica de cada região e dos respectivos 
alérgenos gerados, assim como relaciona estes 
conhecimentos com a sua fundamental 
importância na educação sobre as doenças, no 
tratamento específico das manifestações 
alérgicas e na orientação sobre o controle 
ambiental. 
Por esta razão, é muito importante 
conhecer a flora aeromicológica de cada 
localidade ou região, antes de fazer qualquer 
suposição sobre possíveis problemas 
respiratórios e infecções (GONZÁLEZ et al, 
2010), alem de ser importante para a 
compreensão de todos os processos envolvidos 
nestas patologias. (PONGRACIC et al, 2010). 
O princípio constitucional da 
indissociabilidade entre ensino e a pesquisa e é 
um processo interdisciplinar, educativo, cultural, 
científico e político que promove a interação 
transformadora entre Universidade e outros 
setores da sociedade. (FORPROEX, 2010). 
À luz desse pensamento, foi realizado o 
monitoramento e a identificação dos fungos 
presentes no ar da Cidade Universitária do 
Bacanga – UFMA – São Luis/MA, com relevante 
importância para o entendimento das doenças 
respiratórias de origem alérgica relacionadas 
com fungos, cumprindo assim o nosso dever de 
retornar esse conhecimento para a sociedade, 
informando sobre a microbiota isolada no 
presente trabalho. 
MATERIAIS E MÉTODOS 
Esta pesquisa com fomento do edital 
AEXT Nº 10/2010 compreendeu o 
desenvolvimento das atividades de investigação 
de fungos do ar na Cidade Universitária – UFMA 
no período de janeiro de 2012 a fevereiro de 
2013. As ações foram iniciadas em janeiro de 
2012 com leitura e discussão bibliográfica. A 
partir de março de 2012, no ambulatório do 
Núcleo de Imunologia Básica e Aplicada (NIBA) 
do Departamento de Patologia do Centro de 
Ciências Biológicas e da Saúde UFMA, relizou-se 
as ações de divulgação da pesquisa onde eram 
distribuídos folders explicando sobre o que são 
fungos e que doenças podem causar. 
Foram realizadas palestras em escolas 
próximas à Cidade Universitária destacando 
medidas preventivas a serem praticadas pelos 
usuários da comunidade, assim como um 
minicurso sobre os fungos do ar e a alergia 
respiratória. 
As coletas mensais na Cidade 
Universitária foram dividas em cinco pontos: 
· Norte: Centro de Ciências 
Biológicas e da Saúde – CCBS. 
(2º33’10.53” S) 
· Sul: Centro de Ciências Exatas e 
Tecnológicas – CCET e Centro de 
Ciências Humanas – CCH. 
(2º33’18.69” S) 
· Leste: Prédio de Odontologia. 
(2º33’28.74” S) 
· Oeste: Centro de Ciências Sociais 
– CCSO. (2º33’22.13” S) 
· Centro: Área de Vivência. 
(2º33’23.06” S) 
A coleta dos fungos para investigação da 
microbiota fúngica propriamente dita foi 
realizada de abril de 2012 a fevereiro de 2013. 
Foi utilizado o método da placa exposta (método 
gravitacional), contendo 10 ml Agar Sabouraud, 
em placa de Petri de 10 cm de diâmetro, por 2 cm 
de altura, durante 15 minutos a uma altura de 
1,50 m do solo. 
Após as coletas as placas foram fechadas 
e transportadas para o Laboratório de Micologia 
do Núcleo de Imunologia Básica e Aplicada do 
Departamento de Patologia da Universidade 
Federal do Maranhão, onde foram colocadas em 
uma Incubadora BDO a 25°C por um período 
médio de dois a quatro dias, observando-se o 
crescimento das colônias diariamente. 
Após crescimento suficiente das colônias, 
estas foram observadas para identificação 
18
149 
macroscópica das colônias fúngicas. Mediante o 
crescimento das colônias, estas foram repicadas 
em tubos de 16 x 150 mm com boca rosqueada, 
contendo também Ágar Sabouraud disposto em 
rampa (bisel) objetivando a pureza e o 
isolamento. 
O método de repique consiste em retirar 
delicadamente pequenas amostras do micélio das 
colônias com o auxílio de uma alça metálica, 
devidamente esterilizada em chama de bico de 
Bunsen, e em seguida transferido para os tubos 
contendo o meio Agar Sabouraud disposto em 
rampa com o cuidado minucioso de se aplicar as 
amostras em dois ou três pontos enterrando-os 
levemente no meio. Em seguida fecharam-se os 
tubos de repique e colocaram-se os mesmos em 
em uma Incubadora a 25°C até que as amostras 
tornassem a crescer. 
Os tubos de repique que obtiveram 
isolamento e pureza das colônias após 
crescimento foram separados e acondicionados 
em refrigerador para posterior análise 
microscópica e identificação. As colônias 
consideradas impuras continuaram por processo 
de repique para tubos secundários até isolamento 
e pureza para posterior identificação. 
Após o isolamento e com as colônias 
puras, estas foram submetidas ao método de 
microcultivo e posteriormente analisadas a 
microscopia óptica comum, utilizando como 
corante o azul de algodão (LACAZ et al., 2002). 
Analise estatística – realizou-se uma 
analise descritiva, onde foram calculadas as 
medias e percentuais dos gêneros e espécies de 
fungos identificados. Foram calculadas as UFC 
por placa durante o período de isolamento e 
classificação dos fungos. 
RESULTADOS 
Durante a realização deste trabalho, de 
abril de 2012 a fevereiro de 2013, foi exposto um 
total de 180 placas, nas quais foram contadas um 
total de 337 colônias, revelando um total de 17 
gêneros, dos quais somente duas espécies do 
gênero Aspergillus spp., uma espécie de 
Penicillium spp. e uma espécie de Alternaria spp. 
foram identificadas, enquanto os demais só 
foram identificados até gênero, cujas frequências 
encontram-se na Tabela 1 
Tabela 1 – Fungos no ar de ambientes externos isolados no Campus Universitário do Bacanga. Cidade Universitária da 
UFMA. 2012 – 2013. São Luís-MA, Brasil. 
Fungo 
Filamentoso 
Frequência de UFC / Ambiente avaliado 
Gêneros CCSBS 
Prédio de 
Odontologia 
Área de 
Vivência 
CCET/CCH CCSO 
Aspergillus spp. +++++ ++++ +++ +++++ ++++ 
Aspergilus níger +++++ +++++ +++ +++ ++ 
Aspergillus fumigatus ++++ +++++ ++ ++ + 
Cladosporium spp. ++++ +++ ++ ++ +++ 
Curvularia spp. +++ +++ +++ ++++ +++ 
Penicillium spp. +++ ++ ++++ +++ ++ 
Penicillium digitatum ++ ++ +++ ++ + 
Alternaria spp. ++ +++ +++ ++++ + 
Alternaria alternata ++++ ++++ +++ ++ ++ 
Fusarium spp. ++ +++ ++++ +++ + 
Geotrichum spp. + ++ ++ +++ + 
Drechslera spp. - +++ ++++ +++ ++ 
Rhizopus spp. + + - + + 
Blastomyces spp. - - - - + 
Sporothrix spp. - - - + +
5 
Nigrospora spp. + - + - + 
Microsporum spp. + - + + - 
Trichoderma spp. + - - - - 
Scopulariopsis spp. + - - - - 
Aureobasidium spp. + - - - - 
Exophiala spp. + - - - - 
+ (raramente); ++(baixo índice); +++(médio); ++++(alta freqüencia); +++++(em todas as amostras). UFC - Unidades 
Formadoras de Colônia. CCBS (Norte); CCET/CCH (sul); Prédio de Odontologia (leste); Área de Vivência (centro); 
CCSO (oeste). 
A tabela acima mostra quais fungos estão 
mais presente na atmosfera da Cidade 
Universitária do Bacanga – UFMA, 
evidenciando os gêneros mais comuns, a sua 
frequência e o ambiente onde foram coletados. 
A sazonalidade é uma informação 
importante uma vez que podemos observar, em 
que época do ano determinadas espécies são mais 
amplamente distribuídas, é o que mostra a tabela 
2. 
Tabela 2 - Contagem total e porcentagem de gêneros/espécies de fungos no ar identificados na Cidade Universitária do 
Bacanga – UFMA, São Luis/MA, Brasil, no período de abril de 2012 a fevereiro de 2013. 
Gêneros/Espécies 
2012 2013 Total 
abr mai jun Jul Ago set Out Nov dez jan fev Total 
(UFC) 
Total 
(%) 
Aureobasidium 1 - - - - - - - - - 1 0,3 
Alternaria alternate 1 2 1 - - - - 1 2 - - 7 2,1 
Alternaria spp 1 1 2 5 3 2 1 - - 2 - 17 5,0 
Aspergillus fumigates 8 5 5 2 3 5 6 8 6 4 - 52 15,43 
Aspergillus spp 4 2 3 5 4 6 7 9 5 6 - 51 15,13 
Aspergilus Níger 3 4 3 6 8 5 5 6 7 4 - 51 15,13 
Blastomyces spp - 1 - - - - 1 - - - - 2 0,39 
Cladosporium spp 3 2 6 8 11 5 3 3 6 1 - 48 14,24 
Curvularia spp 1 - - 3 4 6 3 2 - - - 19 5,63 
Drechslera - - - 2 1 2 1 - 1 - - 7 2,1 
Exophiala spp - - - - - 1 - - - - - 1 0,3 
Fusarium spp 2 - 2 - 3 1 1 4 1 1 - 15 4,45 
Geotrichum spp 1 - 3 - - 2 1 - - 1 - 8 2,37 
Microsporum spp - - 1 - - - 1 - - - - 2 0,6 
Nigrospora spp 1 - 1 - - 1 1 - - - 4 1,18 
Penicillium digitatum 1 2 3 1 1 2 2 1 - 1 - 14 4,15 
Penicillium spp 2 3 5 8 4 1 1 2 3 2 - 31 9,2 
Rhizopus spp - - - 1 - - 2 - - - - 3 0,9 
Scopulariopsis spp - 1 - - - - - - - - - 1 0,3 
Sporothrix spp - - - - 1 - - - - - - 1 0,3 
Trichoderma spp - - - 1 - - - - 1 - - 2 0,6 
Total 337 100,0 
20
6 
Os fungos são sensíveis às mudanças de 
temperaturas, podendo até se apresentar de 
formas diferentes dependendo do clima e ainda 
apresentar frequências diferentes dependendo da 
estação do ano. 
Tabela 3 - Contagem de gêneros de fungos anemófilos de acordo com o período de seca e o chuvoso, 
de abril de 2012 a fevereiro de 2013, na Cidade Universitária do Bacanga – UFMA/ São Luis/MA. 
A tabela 3 mostra quais gêneros são mais 
frequentes em determinada época do ano, 
levando em consideração aspectos climáticos 
(estações do ano). 
Neste trabalho ainda é possível obter os 
dados referentes ao percentual da predominância 
dos fungos isolados em cada ponto de coleta na 
Cidade Universitária do Bacanga – UFMA. 
Ao norte (2º33’10.53” S) – CCBS, 
podemos notar que o fungo mais predominante 
foi o gênero Aspergillus spp., incluindo as 
espécies fumigatus e níger (60%), seguido do 
Cladosporium spp. (15%), Penicillium spp. 
(10%), Alternaria spp., incluindo a espécie 
alternata (5%),Curvularia spp. (3%), Fusarium 
spp (2%), Geotrichum (1%), e os outros 
contabilizando (4%) do total. 
Gêneros/Espécies 
Estação 
Seca Chuvosa 
Aureobasidium - 1 
Alternaria alternata 3 4 
Alternaria spp 11 6 
Aspergillus fumigatus 30 22 
Aspergillus spp 36 15 
Aspergilus Níger 37 14 
Blastomyces spp 1 1 
Cladosporium spp 36 12 
Curvularia spp 18 1 
Drechslera 7 - 
Exophiala spp 1 - 
Fusarium spp 10 5 
Geotrichum spp 3 5 
Microsporum spp 1 1 
Nigrospora spp 2 2 
Penicillium digitatum 7 7 
Penicillium spp 19 12 
Rhizopus spp 3 - 
Scopulariopsis spp - 1 
Sporothrix spp 1 - 
Trichoderma spp 2 - 
Total 228 109 
21
Figura 1 – Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região do Centro de Ciências Biológicas 
7 
e da Saúde – CCBS/UFMA. 
Ao sul (2º33’18.69” S) – CCET/CCH, 
observamos que o gênero que obteve maior 
frequência de isolamento foi o Aspergillus spp., 
incluindo a espécie fumigatus, (35%), 
em seguida o Alternaria spp. (20%), Penicillium 
spp. (15%), Cladosporium spp. (10%), Fusarium 
spp. (6%), Geotrichum spp. (5%)e Drechslera 
spp. (5%) e outros (4%). 
40 Centro de Ciências Exatas e Tecnológicas - Sul 
35 
30 
25 
20 
15 
10 
5 
Figura 2 - Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região do Centro de Ciência Exatas e 
Tecnológicas e Centro de Ciências Humanas – CCET/CCH – UFMA. 
Ao leste (2º33’28.74” S) - Prédio de 
Odontologia, ficou evidente que os gêneros mais 
frequentemente isolados foram Aspergillus spp., 
destacando-se a espécie níger (45%), seguido 
pelo Alternaria spp. (15%), Penicillium spp. 
(10%), Cladosporium spp. (8%), Fusarium 
spp.(6%), Curvularia (5%), Drechslera (4%), 
Geotrichum (3%) e outros (4%). 
35 
20 
15 
10 
6 
5 5 
4 
0 
CCET 
22
8 
Figura 3 - Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região do Predio de Odontologia da 
Cidade Universitária – UFMA. 
Ao oeste da Cidade Universitária UFMA 
(2º33’22.13” S) – CCSO, pudemos ver que o 
gênero que mais apareceu em nosso estudo foi o 
Aspergillus spp. (40%), seguido do 
Cladosporium spp. (15%), 
do Curvularia spp. (10%), o Penicillium spp. e o 
Alternaria spp. também com (10%), o 
Drechslera spp. (5%), Fusarium spp. e 
Geotrichum spp. (3%), e os demais (4%). 
Figura 4 - Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região do Centro de Ciências Sociais – 
CCSO/UFMA. 
E ao centro da Cidade Universitária 
UFMA (2º33’23.06” S) - Área de Vivência, 
evidenciamos que o gênero Aspergillus spp., 
incluindo a espécie fumigatus, corresponderam a 
(36%), seguido do Penicillium spp., incluindo a 
espécie digitatum (20%), Alternaria spp., 
incluindo a espécie alternata (15%), Fusarium 
spp. (10%), Drechslera spp. (10%), 
Cladosporium spp. (3%), Geotrichum spp. (2%), 
outros (4%). 
23
Figura 5 - Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região da Área de Vivência 
9 
da Cidade Universitária – UFMA. 
DISCUSSÃO 
Já é sabido que os fungos são organismos 
que estão presentes em todos os ambientes, ar, 
água, solo, podendo o mesmo gênero que foi 
encontrado aqui na América Latina, ser 
encontrado também na Europa ou Ásia, com as 
mesmas características e ciclo de vida. Muitos 
desses fungos são patogênicos, podendo 
colonizar e parasitar plantas, animais e humanos 
e principalmente desencadear e agravar casos de 
rinites e asma em pacientes imunodeprimidos. 
A flutuação sazonal da concentração de 
diferentes fungos é dinâmica e é afetada por 
diversas variáveis, incluindo clima, fatores 
meteorológicos e vegetação local (BURGE; 
ROGERS, 2000). Em nosso trabalho podemos 
observar que existe uma diferença nas 
concentrações de esporos de fungos quando se 
leva em consideração a época do ano. As 
características climáticas do estado do Maranhão 
são muito peculiares à da região nordeste, que 
mostra ter somente duas estações bem definidas, 
a estação seca (estiagem) e a estação chuvosa. 
Com todas essas mudanças climáticas ao redor 
do mundo, observamos que aqui no Maranhão a 
estação chuvosa demorou a começar, o que pode 
ter acarretado em diferenças no aparecimento e 
prevalência de alguns gêneros não muito comuns 
nessa época. Portanto foi possível demonstrar 
que houve uma maior concentração de fungos 
nos meses mais quentes. 
Resultados semelhantes foram 
observados em estudos anteriores realizados em 
outras regiões como Taiwan na China, Porto 
Alegre, que tem clima subtropical, e em 
Melbourne, na Austrália, uma cidade de clima 
temperado. (Y. - H. Wu et al, 2007; Mezzari et 
al., 2002; Mitakakis and Guest, 2001). 
Alguns dos gêneros encontrados por 
BEZERRA et al. em 2011 na cidade de São Luis 
– MA, como Cladosporium spp. e Curvularia 
spp. citados entre os cinco predominantes, além 
de outros, tais como Drechslera spp., Nigrospora 
spp., Alternaria spp. comuns em temperaturas 
elevadas, corroboram com nosso trabalho. 
Em relação às alergias respiratórias, os 
fungos tem papel preponderante no desencadear 
dessas alergias, principalmente em crianças e 
imunodeprimidos, por terem seu sistema 
imunológico comprometido. 
As alergias respiratórias como, rinites 
alérgicas e asma estão aumentando muito em 
todo o mundo (BRAMAN, 2006). Alem disso 
numerosos estudos têm descrito a importância 
das partículas biológicas dispersas no ar em 
episódios ligados a estas doenças, incluindo as de 
origem fúngica (HIDDLESTONE 1961; LEWIS 
24
10 
ET AL, 2000;. GREEN ET AL. 2003; MARI ET 
AL. 2003; NEWHOUSE E LEVETIN 2004; 
CHO ET AL. 2005; GREEN ET AL. 2005A, B, 
C, 2006A, B, C; SEMIK-ORZECH ET AL. 
2008; AGASHE E CAULTON 2009). 
Algumas investigações encontraram 
correlação entre concentrações elevadas de tipos 
específicos de esporos com morbidade e 
mortalidade por asma. (PACKE E AYRES, 
1985; TARGONSKI ET AL 1995;. DELFINO 
ET AI. 1997; BLACK ET AL. 2000; CHEW ET 
AL. 2000; LEWIS ET AI. 2000; NEWHOUSE E 
LEVETIN 2004, RIVERA-MARIANI E 
BOLAÑOS-ROSERO, 2012). E muitos desses 
estudos também têm encontrado associação de 
alergias respiratórias com as condições 
meteorológicas que são adequadas para a 
libertação de esporos, como por exemplo a 
umidade e a temperatura (MORROW-BROWN 
E JACKSON 1985; DAVIDSON ET AL. 1996; 
LEWIS ET AL. 2000; LEVETIN E VAN DE 
WATER 2001; TAYLOR E JONSSON 2004; 
NASSER E PULIMOOD 2009, RIVERA-MARIANI 
E BOLAÑOS-ROSERO, 2012). 
Extratos destes agentes alergênicos 
(fungos) são geralmente incluídos nos ensaios 
para testes cutâneos e ensaios imunológicos para 
a detecção de alergias. De acordo com o banco 
de dados da Organização Mundial da Saúde 
(OMS) e da União Internacional de Sociedades 
de Imunologia/ Subcomissão de Nomenclatura 
de Alérgenos (IUIS), a maioria das proteínas 
alergênicas completamente descritas de fungos, 
correspondem a espécies tais como Aspergillus 
spp, Penicillium spp, Fusarium spp, Alternaria 
spp, entre outros. (RIVERA-MARIANI E 
BOLAÑOS-ROSERO, 2012). 
Em estudos relizados por 
NAGHIBZADEH et al. em 2011, ficou 
evidenciado que a prevalência de infecções 
fúngicas é cerca de 7,4% entre os pacientes com 
sinusite crônica. Eles também demonstraram que 
o gênero Alternaria spp. é o maior agente 
causador, sendo mais prevalente em pacientes 
entre 30 e 40 anos, no entanto, sem diferença 
entre sexos. 
Nossos resultados são equivalentes ao 
que ocorre em outros estados brasileiros, 
mostrando que no ar da Cidade Universitária – 
UFMA estão presentes os esporos dos fungos 
mais comumente relacionados com os tipos de 
alergias mais frequentes em pacientes atópicos. 
No Brasil além do Alternaria spp. que é 
considerado um potente desencadeador de 
processos alérgicos, estudos de MEZZARI, et 
al.(2002), mostraram que estão presentes no ar 
esporos de Cladosporium spp., Curvularia spp., 
Fusarium spp., Aspergillus spp., Penicillium 
spp., que também podem desencadear processos 
alérgicos principalmente em indivíduos 
imunossuprimidos. 
Assim como no trabalho que MENESES 
et.al., realizou em Fortaleza – CE em 2004, no 
qual se evidenciou prevalência do gênero 
Aspergillus spp., o nosso trabalho também tem 
este gênero como o mais prevalente no ar da 
Cidade Universitária do Bacanga/UFMA 
(33,47%), seguido do Cladosporium spp., 
(9,50%), Penicillium spp., (8,80%), Alternaria 
spp., (4,74%), Curvularia spp., (3,76%). 
BEZERRA et al. (2011) na cidade de São 
Luis – MA, encontraram como os gêneros mais 
prevalentes Aspergillus sp., Penicillium spp., 
Cladosporium spp., Curvularia spp. e Fusarium 
spp., que vem ao encontro com os nossos 
resultados. 
CONCLUSÃO 
Com base nos resultados obtidos, a 
necessidade de conhecer a flora aeromicologica 
dos diferentes lugares pode ser determinante no 
diagnóstico de doenças do trato respiratório, uma 
vez que a maioria dos agentes etiológicos 
capazes de desencadear e/ou piorar o quadro 
clinico de pessoas que sofrem com esses tipos de 
patologias, esta disperso no ar atmosférico. E 
estudos imunológicos e moleculares são muito 
necessários, a fim de expandir o conhecimento 
sobre estes organismos e seu papel nas doenças 
alérgicas respiratórias. 
As práticas extensionistas entram nesse 
contexto, no sentido de informar a comunidade 
frequentadora dos ambientes da Cidade 
Universitária e do seu entorno, dos achados do 
nosso trabalho informando-os sobre os fungos 
existentes no ar através da distribuição de folders 
informativos. 
Embora os nossos resultados tenham sido 
satisfatórios, mais estudos são necessários para 
que possamos sair do âmbito das suposições e em 
breve possamos soltar resultados reais da relação 
que existe entre os fungos as causas das alergias 
respiratórias no nosso Estado, fazendo assim o 
25
11 
diagnóstico correto desse tipo de alergia e 
realizando campanhas preventivas direcionadas 
ao publico. 
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metropolis; Atmospheric Environment 41 2500– 
2509; 2007. 
1 – Discente do curso de Farmácia – Laboratório 
de Micologia – Departamento de Patologia da 
Universidade Federal Do Maranhão – Cidade 
Universitária, Av. dos Portugueses, 1966 – 
Bacanga - CEP 65080-805 São Luis – MA. 
juan.neto@hotmail.com. 
2 – Docentes do Departamento de Patologia da 
Universidade Federal Do Maranhão – Cidade 
Universitária, Av. dos Portugueses, 1966 – 
Bacanga - CEP 65080-805 São Luis – MA. 
cnsd.ma@gmail.com; cnsd_ma@yahoo.com.br; 
geusabezerra@yahoo.com.br; 
geusafelipa@yahoo.com.br. 
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Artigo bioterra v14_n2_03

  • 1. REVISTA DE BIOLOGIA E CIÊNCIAS DA TERRA ISSN 1519-5228 16 Volume 14 - Número 2 - 2º Semestre 2014 EXPOSIÇÃO HUMANA AOS FUNGOS DO MEIO AMBIENTE: IDENTIFICAÇÃO DO AGENTE ETIOLÓGICO E EDUCAÇÃO DA COMUNIDADE Juan Francisco Rodriguez Galindo Neto1; Geusa Felipa de Barros Bezerra2; Maria do Desterro Soares Brandão Nascimento2 RESUMO Os fungos são seres presentes em todos os ambientes que podem desencadear processos alérgicos em pessoas sensíveis e principalmente em imunodeprimidos. Objetivou-se com esse estudo isolar e classificar os gêneros e espécies identificadas na Cidade Universitária – UFMA. Para a coleta de fungos do ar foram utilizados os métodos da placa exposta, repiques e microcultivos para melhor identificação dos fungos. Durante a realização deste trabalho foi exposto um total de 180 placas, onde 337 colônias foram identificadas revelando um total de 17 gêneros e 4 espécies de fungos, sendo que o gênero Aspergillus spp. foi o mais prevalente (33,47%), seguido do Cladosporium spp., (9,50%), Penicillium spp., (8,80%), Alternaria spp., (4,74%), Curvularia spp., (3,76%). O conhecimento da flora aeromicologica dos diferentes lugares pode ser determinante no diagnóstico de doenças do trato respiratório. O presente trabalho demonstrou que o ar é uma verdadeira fonte de microorganismos que podem causar as mais diversas reações alérgicas. Portanto, o entendimento da diversidade dos fungos como aeroalérgenos tem como objetivo orientar a comunidade afim de diminuir os possíveis casos de alergias. Palavras-chave: Fungos, ar ambiente, alergia. HUMAN EXPOSURE TO FUNGI THE ENVIRONMENT: ETIOLOGICAL AGENT IDENTIFICATION AND EDUCATION COMMUNITY. ABSTRACT Fungi are present in all beings environments that can trigger allergic processes in sensitive people and mainly in immunocompromised patients. The objective of this study to isolate and classify the genera and species identified at University City - UFMA. To collect airborne fungal methods of exposure, and raises microcultivations for better identification of fungi plate were used. During this work was exposed a total of 180 plates, 337 colonies which were identified revealing a total of 16 genera and 4 species of different filamentous fungi, the Aspergillus spp. is the most prevalent (33.47%), followed by Cladosporium spp, (9.50%), Penicillium spp, (8.80%), Alternaria spp . (4.74%), Curvularia spp. (3.76%). The knowing the aeromicologica flora of different locations can be instrumental in diagnosing diseases of the respiratory tract. The present study demonstrated that air is a real source of microorganisms that are capable of causing the most diverse allergic reactions. Therefore, understanding the diversity of fungi as aeroallergens aims to guide the community in order to reduce the possible cases of allergies. Keywords: Fungi, air environment, allergy.
  • 2. 129 INTRODUÇÃO Os fungos são organismos ubíquos, estão presentes em todo o ambiente e comumente são saprófitos, crescem tanto em material orgânico em decomposição, como são agentes patogênicos invasivos de tecido vivo. Eles estão dispersos principalmente como esporos que são componentes comuns do ar atmosférico (BRETT, et al. 2005). Esporos de fungos estão amplamente distribuídos na natureza e demonstram diferentes tendências regionais levando em consideração a latitude, o clima, a umidade e, provavelmente, outros fatores, como vegetação. Nos ambientes internos, o substrato para o crescimento de fungos é outra importante variável. (BUSH, 2006) Esporos de várias espécies de fungos são responsáveis por induzir numerosas doenças humanas, tais como bronquite crônica, asma, rinite, micoses alérgicas e pneumonite por hipersensibilidade. Estes esporos são capazes de penetrar nas vias respiratórias inferiores do pulmão e mediar reações alérgicas. (SINITEAN, 2011). São muitos os indivíduos que apresentam alergia respiratória aos esporos de fungos. É estimado em 20 a 30% entre os indivíduos atópicos e até 6% na população geral.(GRAVESEN, 1979). Os fungos são diferentes das outras classes de alérgenos devido ao fato de serem mais viáveis e poderem germinar no muco de seios nasais. Eles têm a capacidade de causar infecções, reações alérgicas ou de hipersensibilidade, ou efeitos tóxicos. O último é devido à produção de micotoxinas, que têm efeito tóxico conhecido, mas os efeitos na saúde são difíceis de avaliar. Diante disso, talvez não seja novo que os esporos dos fungos no ar estejam associados com casos de doenças respiratórias alérgicas como, rinite alérgica, rinossinusite alérgica e asma alérgica. (HAMILOS, 2009). A exposição a esporos fúngicos é determinante nas micoses adquiridas através do trato respiratório. A imunidade inata desempenha um papel preponderante na eliminação de esporos inalados. (WALDORF, et al.,1989). A produção de anticorpos não parece contribuir decisivamente para a defesa do hospedeiro. Dentro do trato respiratório, a primeira linha de defesa contra os esporos fúngicos é formado pela barreira mucociliar, os esporos restantes são ingeridos e mortos por monócitos / macrófagos. (AGERBERTH, 1999). Além das barreiras físicas e da ativação dos mecanismos da imunidade adaptativa envolvendo macrófagos alveolares, indivíduos saudáveis podem recorrer a uma forte e independente linha de defesa secundaria formada por granulócitos e neutrófilos. Eles atacam principalmente hifas, que são muito grandes para ingestão. (SCHONWETTER, 1995). Na pele e pulmões de pessoas imunocompetentes, um exército de antígenos é apresentado pelas células apresentadoras de antígenos (APCs), resultado da fagocitose de esporos fúngicos intactos, partículas ou antígenos solúveis libertados a partir do fungo em crescimento. A ativação de linfócitos T e B ativam as células e as respostas imunes humorais, os quais são capazes de dar suporte à imunidade inata (ROMANI, 1997; CRAMERI e BLASER, 2002). Independentemente do tipo de sintomas as alergias são doenças crônicas que afetam seriamente a qualidade de vida e pode até mesmo ser fatal. Portanto, lutar contra eles pode exigir uma mudança de estilo de vida, uma farmacoterapia de longo prazo e até mesmo a imunoterapia. (SINGH, et al.,2008) Nos últimos anos, verificou-se o aumento na prevalência e morbidade das doenças alérgicas respiratórias. As mudanças no estilo de vida das populações têm justificado esses aumentos. A imensa maioria da população ocidental passou a habitar residências pequenas e, quase sempre mal ventiladas. (PEREIRA, 2007). No Brasil, SOLÉ (1998), utilizando o International Study of Asthma and Allergies in Childrens, encontrou prevalência de asma diagnosticada entre 4,7% a 20,7% em crianças de 6 a 7 anos e entre 4,7% a 20,9% em adolescentes de 13 a 14 anos. Em Recife (PE), encontrou uma prevalência anual de asma de 27,16% em crianças de 6 a 7 anos e de 18,1% em adolescentes de 13 a 14 anos. Ainda que com esses fatos, poucos esforços foram feitos para se rastrear e relatar a densidade de esporos de fungos em amostras de
  • 3. 139 ar livre ao redor do mundo, e este tem sido um obstáculo para estabelecer uma relação causal entre fungos e demais doenças. (HAMILOS, 2009). Apesar dos fungos terem reconhecida participação em quadros de hipersensibilidade do trato respiratório, as publicações sobre a presença de fungos na atmosfera das cidades brasileiras são reduzidas (GOMPERTZ et al. 1999). Estudos feitos por MENEZES et al. (2004) na cidade de Fortaleza (CE) e MEZZARI et al. (2003) em Porto Alegre, ressaltam a importância do conhecimento da microbiota fúngica de cada região e dos respectivos alérgenos gerados, assim como relaciona estes conhecimentos com a sua fundamental importância na educação sobre as doenças, no tratamento específico das manifestações alérgicas e na orientação sobre o controle ambiental. Por esta razão, é muito importante conhecer a flora aeromicológica de cada localidade ou região, antes de fazer qualquer suposição sobre possíveis problemas respiratórios e infecções (GONZÁLEZ et al, 2010), alem de ser importante para a compreensão de todos os processos envolvidos nestas patologias. (PONGRACIC et al, 2010). O princípio constitucional da indissociabilidade entre ensino e a pesquisa e é um processo interdisciplinar, educativo, cultural, científico e político que promove a interação transformadora entre Universidade e outros setores da sociedade. (FORPROEX, 2010). À luz desse pensamento, foi realizado o monitoramento e a identificação dos fungos presentes no ar da Cidade Universitária do Bacanga – UFMA – São Luis/MA, com relevante importância para o entendimento das doenças respiratórias de origem alérgica relacionadas com fungos, cumprindo assim o nosso dever de retornar esse conhecimento para a sociedade, informando sobre a microbiota isolada no presente trabalho. MATERIAIS E MÉTODOS Esta pesquisa com fomento do edital AEXT Nº 10/2010 compreendeu o desenvolvimento das atividades de investigação de fungos do ar na Cidade Universitária – UFMA no período de janeiro de 2012 a fevereiro de 2013. As ações foram iniciadas em janeiro de 2012 com leitura e discussão bibliográfica. A partir de março de 2012, no ambulatório do Núcleo de Imunologia Básica e Aplicada (NIBA) do Departamento de Patologia do Centro de Ciências Biológicas e da Saúde UFMA, relizou-se as ações de divulgação da pesquisa onde eram distribuídos folders explicando sobre o que são fungos e que doenças podem causar. Foram realizadas palestras em escolas próximas à Cidade Universitária destacando medidas preventivas a serem praticadas pelos usuários da comunidade, assim como um minicurso sobre os fungos do ar e a alergia respiratória. As coletas mensais na Cidade Universitária foram dividas em cinco pontos: · Norte: Centro de Ciências Biológicas e da Saúde – CCBS. (2º33’10.53” S) · Sul: Centro de Ciências Exatas e Tecnológicas – CCET e Centro de Ciências Humanas – CCH. (2º33’18.69” S) · Leste: Prédio de Odontologia. (2º33’28.74” S) · Oeste: Centro de Ciências Sociais – CCSO. (2º33’22.13” S) · Centro: Área de Vivência. (2º33’23.06” S) A coleta dos fungos para investigação da microbiota fúngica propriamente dita foi realizada de abril de 2012 a fevereiro de 2013. Foi utilizado o método da placa exposta (método gravitacional), contendo 10 ml Agar Sabouraud, em placa de Petri de 10 cm de diâmetro, por 2 cm de altura, durante 15 minutos a uma altura de 1,50 m do solo. Após as coletas as placas foram fechadas e transportadas para o Laboratório de Micologia do Núcleo de Imunologia Básica e Aplicada do Departamento de Patologia da Universidade Federal do Maranhão, onde foram colocadas em uma Incubadora BDO a 25°C por um período médio de dois a quatro dias, observando-se o crescimento das colônias diariamente. Após crescimento suficiente das colônias, estas foram observadas para identificação 18
  • 4. 149 macroscópica das colônias fúngicas. Mediante o crescimento das colônias, estas foram repicadas em tubos de 16 x 150 mm com boca rosqueada, contendo também Ágar Sabouraud disposto em rampa (bisel) objetivando a pureza e o isolamento. O método de repique consiste em retirar delicadamente pequenas amostras do micélio das colônias com o auxílio de uma alça metálica, devidamente esterilizada em chama de bico de Bunsen, e em seguida transferido para os tubos contendo o meio Agar Sabouraud disposto em rampa com o cuidado minucioso de se aplicar as amostras em dois ou três pontos enterrando-os levemente no meio. Em seguida fecharam-se os tubos de repique e colocaram-se os mesmos em em uma Incubadora a 25°C até que as amostras tornassem a crescer. Os tubos de repique que obtiveram isolamento e pureza das colônias após crescimento foram separados e acondicionados em refrigerador para posterior análise microscópica e identificação. As colônias consideradas impuras continuaram por processo de repique para tubos secundários até isolamento e pureza para posterior identificação. Após o isolamento e com as colônias puras, estas foram submetidas ao método de microcultivo e posteriormente analisadas a microscopia óptica comum, utilizando como corante o azul de algodão (LACAZ et al., 2002). Analise estatística – realizou-se uma analise descritiva, onde foram calculadas as medias e percentuais dos gêneros e espécies de fungos identificados. Foram calculadas as UFC por placa durante o período de isolamento e classificação dos fungos. RESULTADOS Durante a realização deste trabalho, de abril de 2012 a fevereiro de 2013, foi exposto um total de 180 placas, nas quais foram contadas um total de 337 colônias, revelando um total de 17 gêneros, dos quais somente duas espécies do gênero Aspergillus spp., uma espécie de Penicillium spp. e uma espécie de Alternaria spp. foram identificadas, enquanto os demais só foram identificados até gênero, cujas frequências encontram-se na Tabela 1 Tabela 1 – Fungos no ar de ambientes externos isolados no Campus Universitário do Bacanga. Cidade Universitária da UFMA. 2012 – 2013. São Luís-MA, Brasil. Fungo Filamentoso Frequência de UFC / Ambiente avaliado Gêneros CCSBS Prédio de Odontologia Área de Vivência CCET/CCH CCSO Aspergillus spp. +++++ ++++ +++ +++++ ++++ Aspergilus níger +++++ +++++ +++ +++ ++ Aspergillus fumigatus ++++ +++++ ++ ++ + Cladosporium spp. ++++ +++ ++ ++ +++ Curvularia spp. +++ +++ +++ ++++ +++ Penicillium spp. +++ ++ ++++ +++ ++ Penicillium digitatum ++ ++ +++ ++ + Alternaria spp. ++ +++ +++ ++++ + Alternaria alternata ++++ ++++ +++ ++ ++ Fusarium spp. ++ +++ ++++ +++ + Geotrichum spp. + ++ ++ +++ + Drechslera spp. - +++ ++++ +++ ++ Rhizopus spp. + + - + + Blastomyces spp. - - - - + Sporothrix spp. - - - + +
  • 5. 5 Nigrospora spp. + - + - + Microsporum spp. + - + + - Trichoderma spp. + - - - - Scopulariopsis spp. + - - - - Aureobasidium spp. + - - - - Exophiala spp. + - - - - + (raramente); ++(baixo índice); +++(médio); ++++(alta freqüencia); +++++(em todas as amostras). UFC - Unidades Formadoras de Colônia. CCBS (Norte); CCET/CCH (sul); Prédio de Odontologia (leste); Área de Vivência (centro); CCSO (oeste). A tabela acima mostra quais fungos estão mais presente na atmosfera da Cidade Universitária do Bacanga – UFMA, evidenciando os gêneros mais comuns, a sua frequência e o ambiente onde foram coletados. A sazonalidade é uma informação importante uma vez que podemos observar, em que época do ano determinadas espécies são mais amplamente distribuídas, é o que mostra a tabela 2. Tabela 2 - Contagem total e porcentagem de gêneros/espécies de fungos no ar identificados na Cidade Universitária do Bacanga – UFMA, São Luis/MA, Brasil, no período de abril de 2012 a fevereiro de 2013. Gêneros/Espécies 2012 2013 Total abr mai jun Jul Ago set Out Nov dez jan fev Total (UFC) Total (%) Aureobasidium 1 - - - - - - - - - 1 0,3 Alternaria alternate 1 2 1 - - - - 1 2 - - 7 2,1 Alternaria spp 1 1 2 5 3 2 1 - - 2 - 17 5,0 Aspergillus fumigates 8 5 5 2 3 5 6 8 6 4 - 52 15,43 Aspergillus spp 4 2 3 5 4 6 7 9 5 6 - 51 15,13 Aspergilus Níger 3 4 3 6 8 5 5 6 7 4 - 51 15,13 Blastomyces spp - 1 - - - - 1 - - - - 2 0,39 Cladosporium spp 3 2 6 8 11 5 3 3 6 1 - 48 14,24 Curvularia spp 1 - - 3 4 6 3 2 - - - 19 5,63 Drechslera - - - 2 1 2 1 - 1 - - 7 2,1 Exophiala spp - - - - - 1 - - - - - 1 0,3 Fusarium spp 2 - 2 - 3 1 1 4 1 1 - 15 4,45 Geotrichum spp 1 - 3 - - 2 1 - - 1 - 8 2,37 Microsporum spp - - 1 - - - 1 - - - - 2 0,6 Nigrospora spp 1 - 1 - - 1 1 - - - 4 1,18 Penicillium digitatum 1 2 3 1 1 2 2 1 - 1 - 14 4,15 Penicillium spp 2 3 5 8 4 1 1 2 3 2 - 31 9,2 Rhizopus spp - - - 1 - - 2 - - - - 3 0,9 Scopulariopsis spp - 1 - - - - - - - - - 1 0,3 Sporothrix spp - - - - 1 - - - - - - 1 0,3 Trichoderma spp - - - 1 - - - - 1 - - 2 0,6 Total 337 100,0 20
  • 6. 6 Os fungos são sensíveis às mudanças de temperaturas, podendo até se apresentar de formas diferentes dependendo do clima e ainda apresentar frequências diferentes dependendo da estação do ano. Tabela 3 - Contagem de gêneros de fungos anemófilos de acordo com o período de seca e o chuvoso, de abril de 2012 a fevereiro de 2013, na Cidade Universitária do Bacanga – UFMA/ São Luis/MA. A tabela 3 mostra quais gêneros são mais frequentes em determinada época do ano, levando em consideração aspectos climáticos (estações do ano). Neste trabalho ainda é possível obter os dados referentes ao percentual da predominância dos fungos isolados em cada ponto de coleta na Cidade Universitária do Bacanga – UFMA. Ao norte (2º33’10.53” S) – CCBS, podemos notar que o fungo mais predominante foi o gênero Aspergillus spp., incluindo as espécies fumigatus e níger (60%), seguido do Cladosporium spp. (15%), Penicillium spp. (10%), Alternaria spp., incluindo a espécie alternata (5%),Curvularia spp. (3%), Fusarium spp (2%), Geotrichum (1%), e os outros contabilizando (4%) do total. Gêneros/Espécies Estação Seca Chuvosa Aureobasidium - 1 Alternaria alternata 3 4 Alternaria spp 11 6 Aspergillus fumigatus 30 22 Aspergillus spp 36 15 Aspergilus Níger 37 14 Blastomyces spp 1 1 Cladosporium spp 36 12 Curvularia spp 18 1 Drechslera 7 - Exophiala spp 1 - Fusarium spp 10 5 Geotrichum spp 3 5 Microsporum spp 1 1 Nigrospora spp 2 2 Penicillium digitatum 7 7 Penicillium spp 19 12 Rhizopus spp 3 - Scopulariopsis spp - 1 Sporothrix spp 1 - Trichoderma spp 2 - Total 228 109 21
  • 7. Figura 1 – Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região do Centro de Ciências Biológicas 7 e da Saúde – CCBS/UFMA. Ao sul (2º33’18.69” S) – CCET/CCH, observamos que o gênero que obteve maior frequência de isolamento foi o Aspergillus spp., incluindo a espécie fumigatus, (35%), em seguida o Alternaria spp. (20%), Penicillium spp. (15%), Cladosporium spp. (10%), Fusarium spp. (6%), Geotrichum spp. (5%)e Drechslera spp. (5%) e outros (4%). 40 Centro de Ciências Exatas e Tecnológicas - Sul 35 30 25 20 15 10 5 Figura 2 - Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região do Centro de Ciência Exatas e Tecnológicas e Centro de Ciências Humanas – CCET/CCH – UFMA. Ao leste (2º33’28.74” S) - Prédio de Odontologia, ficou evidente que os gêneros mais frequentemente isolados foram Aspergillus spp., destacando-se a espécie níger (45%), seguido pelo Alternaria spp. (15%), Penicillium spp. (10%), Cladosporium spp. (8%), Fusarium spp.(6%), Curvularia (5%), Drechslera (4%), Geotrichum (3%) e outros (4%). 35 20 15 10 6 5 5 4 0 CCET 22
  • 8. 8 Figura 3 - Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região do Predio de Odontologia da Cidade Universitária – UFMA. Ao oeste da Cidade Universitária UFMA (2º33’22.13” S) – CCSO, pudemos ver que o gênero que mais apareceu em nosso estudo foi o Aspergillus spp. (40%), seguido do Cladosporium spp. (15%), do Curvularia spp. (10%), o Penicillium spp. e o Alternaria spp. também com (10%), o Drechslera spp. (5%), Fusarium spp. e Geotrichum spp. (3%), e os demais (4%). Figura 4 - Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região do Centro de Ciências Sociais – CCSO/UFMA. E ao centro da Cidade Universitária UFMA (2º33’23.06” S) - Área de Vivência, evidenciamos que o gênero Aspergillus spp., incluindo a espécie fumigatus, corresponderam a (36%), seguido do Penicillium spp., incluindo a espécie digitatum (20%), Alternaria spp., incluindo a espécie alternata (15%), Fusarium spp. (10%), Drechslera spp. (10%), Cladosporium spp. (3%), Geotrichum spp. (2%), outros (4%). 23
  • 9. Figura 5 - Frequencia de isolamento dos principais gêneros de fungos no ar da região da Área de Vivência 9 da Cidade Universitária – UFMA. DISCUSSÃO Já é sabido que os fungos são organismos que estão presentes em todos os ambientes, ar, água, solo, podendo o mesmo gênero que foi encontrado aqui na América Latina, ser encontrado também na Europa ou Ásia, com as mesmas características e ciclo de vida. Muitos desses fungos são patogênicos, podendo colonizar e parasitar plantas, animais e humanos e principalmente desencadear e agravar casos de rinites e asma em pacientes imunodeprimidos. A flutuação sazonal da concentração de diferentes fungos é dinâmica e é afetada por diversas variáveis, incluindo clima, fatores meteorológicos e vegetação local (BURGE; ROGERS, 2000). Em nosso trabalho podemos observar que existe uma diferença nas concentrações de esporos de fungos quando se leva em consideração a época do ano. As características climáticas do estado do Maranhão são muito peculiares à da região nordeste, que mostra ter somente duas estações bem definidas, a estação seca (estiagem) e a estação chuvosa. Com todas essas mudanças climáticas ao redor do mundo, observamos que aqui no Maranhão a estação chuvosa demorou a começar, o que pode ter acarretado em diferenças no aparecimento e prevalência de alguns gêneros não muito comuns nessa época. Portanto foi possível demonstrar que houve uma maior concentração de fungos nos meses mais quentes. Resultados semelhantes foram observados em estudos anteriores realizados em outras regiões como Taiwan na China, Porto Alegre, que tem clima subtropical, e em Melbourne, na Austrália, uma cidade de clima temperado. (Y. - H. Wu et al, 2007; Mezzari et al., 2002; Mitakakis and Guest, 2001). Alguns dos gêneros encontrados por BEZERRA et al. em 2011 na cidade de São Luis – MA, como Cladosporium spp. e Curvularia spp. citados entre os cinco predominantes, além de outros, tais como Drechslera spp., Nigrospora spp., Alternaria spp. comuns em temperaturas elevadas, corroboram com nosso trabalho. Em relação às alergias respiratórias, os fungos tem papel preponderante no desencadear dessas alergias, principalmente em crianças e imunodeprimidos, por terem seu sistema imunológico comprometido. As alergias respiratórias como, rinites alérgicas e asma estão aumentando muito em todo o mundo (BRAMAN, 2006). Alem disso numerosos estudos têm descrito a importância das partículas biológicas dispersas no ar em episódios ligados a estas doenças, incluindo as de origem fúngica (HIDDLESTONE 1961; LEWIS 24
  • 10. 10 ET AL, 2000;. GREEN ET AL. 2003; MARI ET AL. 2003; NEWHOUSE E LEVETIN 2004; CHO ET AL. 2005; GREEN ET AL. 2005A, B, C, 2006A, B, C; SEMIK-ORZECH ET AL. 2008; AGASHE E CAULTON 2009). Algumas investigações encontraram correlação entre concentrações elevadas de tipos específicos de esporos com morbidade e mortalidade por asma. (PACKE E AYRES, 1985; TARGONSKI ET AL 1995;. DELFINO ET AI. 1997; BLACK ET AL. 2000; CHEW ET AL. 2000; LEWIS ET AI. 2000; NEWHOUSE E LEVETIN 2004, RIVERA-MARIANI E BOLAÑOS-ROSERO, 2012). E muitos desses estudos também têm encontrado associação de alergias respiratórias com as condições meteorológicas que são adequadas para a libertação de esporos, como por exemplo a umidade e a temperatura (MORROW-BROWN E JACKSON 1985; DAVIDSON ET AL. 1996; LEWIS ET AL. 2000; LEVETIN E VAN DE WATER 2001; TAYLOR E JONSSON 2004; NASSER E PULIMOOD 2009, RIVERA-MARIANI E BOLAÑOS-ROSERO, 2012). Extratos destes agentes alergênicos (fungos) são geralmente incluídos nos ensaios para testes cutâneos e ensaios imunológicos para a detecção de alergias. De acordo com o banco de dados da Organização Mundial da Saúde (OMS) e da União Internacional de Sociedades de Imunologia/ Subcomissão de Nomenclatura de Alérgenos (IUIS), a maioria das proteínas alergênicas completamente descritas de fungos, correspondem a espécies tais como Aspergillus spp, Penicillium spp, Fusarium spp, Alternaria spp, entre outros. (RIVERA-MARIANI E BOLAÑOS-ROSERO, 2012). Em estudos relizados por NAGHIBZADEH et al. em 2011, ficou evidenciado que a prevalência de infecções fúngicas é cerca de 7,4% entre os pacientes com sinusite crônica. Eles também demonstraram que o gênero Alternaria spp. é o maior agente causador, sendo mais prevalente em pacientes entre 30 e 40 anos, no entanto, sem diferença entre sexos. Nossos resultados são equivalentes ao que ocorre em outros estados brasileiros, mostrando que no ar da Cidade Universitária – UFMA estão presentes os esporos dos fungos mais comumente relacionados com os tipos de alergias mais frequentes em pacientes atópicos. No Brasil além do Alternaria spp. que é considerado um potente desencadeador de processos alérgicos, estudos de MEZZARI, et al.(2002), mostraram que estão presentes no ar esporos de Cladosporium spp., Curvularia spp., Fusarium spp., Aspergillus spp., Penicillium spp., que também podem desencadear processos alérgicos principalmente em indivíduos imunossuprimidos. Assim como no trabalho que MENESES et.al., realizou em Fortaleza – CE em 2004, no qual se evidenciou prevalência do gênero Aspergillus spp., o nosso trabalho também tem este gênero como o mais prevalente no ar da Cidade Universitária do Bacanga/UFMA (33,47%), seguido do Cladosporium spp., (9,50%), Penicillium spp., (8,80%), Alternaria spp., (4,74%), Curvularia spp., (3,76%). BEZERRA et al. (2011) na cidade de São Luis – MA, encontraram como os gêneros mais prevalentes Aspergillus sp., Penicillium spp., Cladosporium spp., Curvularia spp. e Fusarium spp., que vem ao encontro com os nossos resultados. CONCLUSÃO Com base nos resultados obtidos, a necessidade de conhecer a flora aeromicologica dos diferentes lugares pode ser determinante no diagnóstico de doenças do trato respiratório, uma vez que a maioria dos agentes etiológicos capazes de desencadear e/ou piorar o quadro clinico de pessoas que sofrem com esses tipos de patologias, esta disperso no ar atmosférico. E estudos imunológicos e moleculares são muito necessários, a fim de expandir o conhecimento sobre estes organismos e seu papel nas doenças alérgicas respiratórias. As práticas extensionistas entram nesse contexto, no sentido de informar a comunidade frequentadora dos ambientes da Cidade Universitária e do seu entorno, dos achados do nosso trabalho informando-os sobre os fungos existentes no ar através da distribuição de folders informativos. Embora os nossos resultados tenham sido satisfatórios, mais estudos são necessários para que possamos sair do âmbito das suposições e em breve possamos soltar resultados reais da relação que existe entre os fungos as causas das alergias respiratórias no nosso Estado, fazendo assim o 25
  • 11. 11 diagnóstico correto desse tipo de alergia e realizando campanhas preventivas direcionadas ao publico. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ADHIKARI, T. R., RYLANDER, R, Airborne fungal cell fragments in homes in relation to total fungal Biomass; 2012. AGASHE, S. N., & CAULTON, E. Pollen and spores: Applications with special emphasis on aerobiology and allergy. Enfield, New Hampshire, USA: Science Publishers, 2009. AGERBERTH B, GRUENWALD J, CASTAÑOS-VELEZ E, et al. Antibacterial components in bronchoalveolar lavage fluid from healthy individuals and sarcoidosis patients. Am J Respir Crit Care Med 1999; 160: 283 290. AL-DOORY, Y. & DOMSON, J.F.- Mould allergy. Philadelphia, Lea & Febiger, 1984. ANAND B. SINGH; SHIPRA S., Aeroallergens in Clinical Practice of Al-lergy in India- ARIA Asia Pacific Work-shop Report 2008. BERNARDI, E.; NASCIMENTO, J.S. Fungos anemófilos na Praia do Laranjal,Pelotas, Rio Grande do Sul, Brasil. Arquivos Instituto Biológico, 2005 v.72, n.1,p.93-97. BEZERRA, G. F. B. et al., Avaliação ambiental de um programa de educação em asma: Relação dos fungos do ar e os níveis de IgE em crianças e adultos, J Bras Pneumol. 2011; 37(2):281-282 BRAMAN, S. S., The global burden of asthma. Chest, 130(1Suppl), 4S–12S. 2006. BRETT J.G, SERCOMBE J.K., TOVEY E.R, Fungal fragments and undocumented conidia function as new aeroallergen sources, J Allergy Clin Immunol; 115:1043-8; 2005.Australia. BUSH RK, PORTNOY JM, SAXON A, TERR AI, WOOD RA. The medical effects of mold exposure. J Allergy Clin Immunol 2006;117:326–333. CHO, S. H., SEO, S. C., et al., Aerodynamic characteristics and respiratory deposition of fungal fragments. Atmospheric Environment, 39, 5454–5465, 2005. DAVIDSON, A. C., EMBERLIN, J., et al, A major outbreak of asthma associated with a thunderstorm: Experience of 94 Aerobiologia, 28:83–97, 1996. GAMBALE, W.; CROCE, J.; MANSO, E.R.C.; CROCE, M.; SALES, J.M. Library fungiat the University of São Paulo and their relationship with respiratory allergy.J. Invest. Allergol. Clin. Immunol. 1993; 3:45-50. GONZÁLEZ P.Z.; FUERTESRODRÍGUEZ, C. R., et.al; Análisis De Esporas Fúngicas Alergénicas En La Atmósfera De León, Miranda De Ebro Y Zamora (España); Ediciones Universidad de Salamanca; Polen, 19: 31-47, 2009. GRAVESEN, S. Fungi as a cause of allergic disease. Allergy, 34; 1979: 135-154. GREEN, B. J., MITAKAKIS, T. Z., et al. Allergen detection from 11 fungal species before and after germination. Journal of Allergy Clinical Immunology, 111(2), 285–289, 2003. GREEN, B. J., SCHMECHEL, D., et al., Detection of aerosolized Alternaria alternata conidia, hyphae, and fragments by using a novel double-immunostaining technique. Clinical and Diagnostic Laboratory Immunology, 12(9), 1114–1116, 2005b. GREEN, B. J., SCHMECHEL, D., et al., Enumeration and detection of aerosolized Aspergillus fumigatus and Penicillium chrysogenum conidia and hyphae using a novel double immunostaining technique. Journal of Immunological Methods, 307(1–2), 127–134, 2005a. GREEN, B. J., SERCOMBE, J. K., et al. Fungal fragments and undocumented conidia function as new aeroallergen sources. Journal of Immunological Methods, 115(5), 1043–1048, 2005c. 26
  • 12. 12 GREEN, B. J., TOVEY, E. R., et al. Airborne fungal fragments and allergenicity. Medical Mycology, 44 (s1), 245–255, 2006a. GREEN, B. J., TOVEY, E. R., et al. Airborne fungal fragments and allergenicity. Medical Mycology, 44(Suppl 1), S 245–S255, 2006b. GREEN, B. J., YLI-PANULA, E., et al. Halogen immunoassay, a new method for the detection of sensitization to fungal allergens; comparisons with conventional techniques. Allergology International, 55(2), 131–139, 2006c. HAMILOS, D. L. Allergic Fungal Rhinitis and Rhinosinusitis, Proc Am Thorac Soc Vol 7. pp 245–252, 2010. HIDDLESTONE, H. J., Allergy to fungal spores in New Zealand. New Zealand Medical Journal, 60, 24–27, 1961. HORNER W.E., HELBLING, A., SALVAGGIO, J.E., LEHRER, S.B., Fungal Allergens, Clin. Microbiol. Rev. 1995, 8(2):161. IANOVICI N., DUMBRAVĂ-DODOACĂ M., et.al. A comparative aeromycological study of the incidence of allergenic spores in outdoor environment; Analele Universităţii din Oradea - Fascicula Biologie Tom. XVIII, Issue: 1, pp. 88- 98, 2011. KASPRZYK I, Aeromycology – Main Research Fields Of Interest During The Last 25 Years, Department of Environmental Biology, University of Rzeszów, Poland Agric Environ Med 2008, 15, 1–7. KURUP, V.P., BANERJEE, B., KELLY, K.J., FINK. J.N., Molecular biology and immunology of fungal allergens; Indian Journal of Clinical Biochemistry. 15(Suppl); (2000): 31-42. LEVETIN, E., & VAN DE WATER, P., Environmental contributions to allergic disease. Current Allergy and Asthma Reports, 1(6), 506– 514, 2001. LEWIS, S. A., CORDEN, J. M., et al., Combined effects of aerobiological pollutants, chemical pollutants and meteorological conditions on asthma admissions and A & E attendances in Derbyshire UK, 1993–96. Clinical and Experimental Allergy, 30(12), 1724–1732, 2000. MARI, A., SCHNEIDER, P., et al. Sensitization to fungi: Epidemiology, comparative skin tests, and IgE reactivity of fungal extracts. Clinical and Experimental Allergy, 33(10), 1429–1438, 2003. MENEZES, E. A. et al. Airborne fungi causing respiratory allergy in patients from Fortaleza, Ceará, Brazil. J. Bras. Patol. Med. Lab. [online]. 2004, vol.40, n.2, pp. 79-84. ISSN 1676-2444 MEZZARI,A. et al. Airbone fungi in the city Porto Alegre,Rio grande do Sul,Bazil. Ver Inst med trop S.Paulo, v,44, n. 5p. 269-72,2002. PERIN,C.; JUNIOR,S.A.S.; BERND,A.; GESU,G.; Os fungos anemófilos e sensibilização em indivíduos atópicos em Porto Alegre, RS. Ver Assoc Med Bras. 2003; 49(3) : 270-3. MITAKAKIS, T.Z., GUEST, D.I.,. A fungal spore calendar for the atmosphere of Melbourne, Australia, for the year 1993 Aerobiologia 17, 171–176. 2001. MORROW-BROWN, H., & JACKSON, F. A. Asthma outbreak during a thunderstorm. Lancet, 2(8454), 562, 1985. NAGHIBZADEH B., RAZMPA E., ALAVI SH., EMAMI M., SHIDFAR M., NAGHIBZADEH GH., MORTEZA A., Prevalence of fungal infection among Iranian patients with chronic sinusitis, ACTA otorhinolaryngologica italica; 31:35-38, 2011. NASSER, S. M., & PULIMOOD, T. B., Allergens and thunderstorm asthma. Current Allergy and Asthma Reports, 9(5), 384–390, 2009. NEWHOUSE, C. P., & LEVETIN, E., Correlation of environmental factors with asthma and rhinitis symptoms in Tulsa, Oklahoma. Annals of Allergy, Asthma & Immunology, 92, 356–366, 2004. 27
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