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Ministério do Meio Ambiente
          Secretaria de Biodiversidade e Florestas
      Departamento de Conservação da Biodiversidade




POLINIZADORES E PESTICIDAS:
    PRINCÍPIOS DE MANEJO PARA OS
    AGROECOSSISTEMAS BRASILEIROS



                     Autores:
             Breno Magalhães Freitas
               José Nunes Pinheiro




                         Brasília
                          2012
Autores:
Breno Magalhães Freitas e José Nunes Pinheiro

Projeto GEF Polinizadores
Gerente: Hélio Jorge da Cunha

Revisão:
Hélio Jorge da Cunha

Capa e Projeto Gráfico:
Ângela Ester Magalhães Duarte

Ficha Catalográfica:
Helionidia Oliveira




                                         Catalogação na Fonte
              Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis

F862p	        Freitas, Breno Magalhães.
                Polinizadores e pesticidas: princípios e manejo para os agroecossistemas brasileiros /
              Breno Magalhães Freitas, José Nunes Pinheiro. – Brasília: MMA, 2012.
              112 p. : il. color. ; 29 cm.

              ISBN 978-85-7338-166-1

              1. Polinização. 2. Pesticidas. 3. Ecossistemas agrícolas. 4. Defensivos agrícolas. I. Minis-
              tério do Meio Ambiente – MMA. II. Secretaria de Biodiversidade e Florestas – SBF. III.
              Departamento da Biodiversidade e Conservação. IV. Fundo Brasileiro para a Biodiversi-
              dade – Funbio. V. Título.
                                                                                   CDU(2.ed.)632.95.02

Referência para citação:

FREITAS, B. M.; PINHEIRO, J. N. Polinizadores e pesticidas: princípios e manejo para os agroecossiste-
mas brasileiros. Brasília: MMA, 2012. 112 p.
Dedicatória

  Os autores dedicam a Deus.

Breno Magalhães Freitas dedica:

  Aos meus pais, irmãos e demais membros da minha família pelo apoio sempre presente;
  À minha esposa, Janete, pelo amor incondicional;
  Aos meus filhos, Douglas e Lucas Antonio, pelas constantes alegrias.


José Nunes Pinheiro dedica:

   Ao meu pai, Ildefonso e minha mãe, Isaltina (in memorian), pelo amor, carinho e
verdadeira dedicação e companheirismo que têm dispensado ao longo da vida;
  À minha esposa, Adriana, e filha, Gláucia, pelo amor, companheirismo, dedicação
e incentivo que me têm dado.
Bombyliidae – Autor: Breno M. Freitas




                                        Vespa em flor de cajazeira
                                        Autor: Mikail Olinda de Oliveira




                                        Xylocopa sp. e Apis mellifera
                                        em flores de gergelim.
                                        Autora: Patrícia Barreto de Andrade
Sumário

Apresentação.................................................................................................................. 07

Prefácio........................................................................................................................... 09

Introdução...................................................................................................................... 11

   PARTE I – ESTUDO DE RISCO DOS PESTICIDAS                                                                                       15

Normas internacionais utilizadas como padrão para estudos de risco dos pesticidas......... 15

   PARTE II – EFEITOS LETAIS DOS PESTICIDAS AGRÍCOLAS SOBRE AS ABELHAS                                                            18

Densidade e atratividade da cultura................................................................................. 18
Tamanho das áreas.......................................................................................................... 19
Efeito dos fatores ambientais na toxicidade dos defensivos agrícolas................................ 20
Períodos do dia mais adequados para efetuar pulverizações............................................. 21
Seletividade e formulação dos defensivos agrícolas.......................................................... 22
Distância das colônias da área pulverizada....................................................................... 22
Efeito da idade e do porte da abelha na susceptibilidade a defensivos agrícolas............... 23

   PARTE III – EFEITOS SUBLETAIS DOS PESTICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO E
   SOBREVIVÊNCIA DAS ABELHAS                                            25

Inseticidas inibidores da acetilcolinesterase – organofosforados e carbamatos.................. 25
Inseticidas que alteram a modulação dos canais de sódio e a polaridade da membrana
celular – piretróides......................................................................................................... 27
Inseticidas competidores da acetilcolina pelos receptores que mediam o impulso
nervoso – neonicotinóides............................................................................................... 29
    Os diferentes efeitos dos neonicotinóides em função dos receptores nicotínicos......... 32
    Toxicidade diferencial e sinergia dos neonicotinóides com outros pesticidas................ 34
Inseticidas de baixa toxicidade aguda oral e/ou dérmica – reguladores do crescimento,
Bacillus thuringiensis e azadirachtin................................................................................. 35
Fungicidas e herbicidas.................................................................................................... 41
Marcadores bioquímicos para detecção do efeito de doses subletais................................ 42

   PARTE IV – CASOS ESPECÍFICOS DO EFEITO DOS DEFENSIVOS SOBRE OS
   POLINIZADORES                                                                                                                  43

Avaliação residual de imidacloprid em solos, plantas e pólen........................................... 43
Efeito do pólen e do néctar transgênicos sobre as abelhas...............................................                          44
    Efeitos indiretos no ecossistema das colônias de abelhas............................................                          45
    Efeitos diretos sobre as abelhas....................................................................................          46
Resultados de testes toxicológicos com abelhas africanizadas..........................................                            48
Resultados de testes toxicológicos com meliponíneos......................................................                         51
Efeito letal de pesticidas utilizados na citricultura............................................................                 52
Efeito dos pesticidas utilizados no combate à dengue.....................................................                         54

   PARTE V – BOAS PRÁTICAS DE MANEJO PARA REDUÇÃO DO IMPACTO DOS
   DEFENSIVOS AGRÍCOLAS SOBRE OS POLINIZADORES                                                                                    57

   PARTE VI – MEDIDAS PARA REDUZIR OS DANOS ÀS ABELHAS                                                                            61

    Responsabilidade dos Apicultores e Meliponicultores....................................................                       61
Localização dos Apiários/meliponários.............................................................................                61
Programas educacionais..................................................................................................          62
Confinamento das abelhas dentro da colmeia..................................................................                      62
Impedir o fluxo de pólen contaminado para dentro da colmeia........................................                               64
Mobilização das colônias de abelhas.................................................................................              64
Tratamento de colônias intoxicadas..................................................................................              65
    Responsabilidade dos Especialistas e Aplicadores........................................................                      66
Indicar o uso de pesticidas de baixo risco.........................................................................               66
Orientar para o uso de métodos de baixo risco de aplicação.............................................                           67
Indicar o uso de formulações de baixo risco.....................................................................                  67
Orientar para o tempo de aplicação que confere baixo risco...............................................                         67
Remover plantas daninhas em florescimento......................................................................                   67
Modificar programas de pulverização em relação à temperatura.........................................                             68
Orientar para o uso de inseticidas seletivos e do Manejo Integrado de Pragas (M.I.P.).......                                      69
Descartar pesticidas em locais que ofereçam baixo risco para as abelhas...........................                                69
Instruir para o uso de pulverizações com base no Nível de Dano Econômico (N.D.E.) e outros
parâmetros.....................................................................................................................   70

   PARTE VII – POLÍTICA AGRÍCOLA PARA O USO RACIONAL DE DEFENSIVOS
   AGRÍCOLAS NO BRASIL                                                                                                            71


   ANEXOS..................................................................................................................... 73

   REFERÊNCIAS............................................................................................................. 89

   LISTA DE ESPÉCIES...................................................................................................... 110

   AGRADECIMENTOS.................................................................................................. 112
Apresentação
O Brasil, de longa data vem desempenhando papel importantíssimo nos esforços internacionais para
a conservação e uso sustentável de polinizadores e dos serviços ecossistêmicos de polinização. Já em
1998, uma reunião organizada no país promoveu a elaboração da “Declaração de São Paulo sobre
os Polinizadores”, documento apresentado no ano seguinte à Convenção sobre Diversidade Biológica
– CDB e que propiciou as discussões que deram origem, em 2000, à Iniciativa Internacional de Polini-
zadores – IPI (Decisão CDB V/5) com o objetivo de promover ações coordenadas para:
   - Monitorar o declínio de polinizadores, suas causas e impactos sobre os serviços de
     polinização;
   - Abordar a falta de informações taxonômicas sobre polinizadores;
   - Avaliar o valor econômico da polinização e o impacto econômico do declínio dos serviços
     de polinização; e
   - Promover a conservação e o uso sustentável da diversidade de polinizadores na agricultura
     e ecossistemas relacionados.

O secretariado da Convenção solicitou então à Organização das Nações Unidas para Alimentação e
Agricultura – FAO que coordenasse o desenvolvimento de um Plano de Ação para a IPI em colabora-
ção com especialistas no tema. Este Plano, adotado pela CDB em 2002 (Decisão CDB VI/5), foi cons-
truído com base em quatro componentes: avaliações, manejo adaptativo, capacitação e integração/
transversalização.

A razão da proposição do componente de manejo adaptativo é a de que, para garantir os serviços de
polinização, é preciso mais conhecimento sobre os múltiplos benefícios fornecidos pela diversidade
de polinizadores, bem como sobre os fatores que influenciam seu declínio. Em particular, faz-se ne-
cessário identificar adaptações às práticas de manejo agrícola que: minimizem os impactos negativos
sobre polinizadores, promovam a conservação e diversidade dos polinizadores nativos, e conservem e
recuperem as áreas naturais necessárias para manutenção dos serviços de polinização para agricultura
e demais ecossistemas.

Entre as atividades previstas para serem realizadas no âmbito deste componente destacam-se aquelas
voltadas à avaliação dos impactos de pesticidas sobre a diversidade e abundância de polinizadores.
Entretanto, este tema não se restringe às atividades voltadas para o manejo adaptativo, mas perpassa
também os demais componentes do Plano de Ação, com atividades relacionadas: à capacitação de
agricultores para o uso racional destas substâncias (capacitação); à disponibilização de informações
aos órgãos de controle quanto ao impacto negativo de pesticidas sobre polinizadores naturais (trans-
versalização); entre outras.

O Projeto “Conservação e Manejo de Polinizadores para Agricultura Sustentável por meio de uma
Abordagem Ecossistêmica” (GEF/PNUMA/FAO), coordenado pelo Ministério do Meio Ambiente, tem
como objetivo a implementação dos objetivos da IPI em âmbito nacional e não teria como se furtar
à responsabilidade de tratar deste tema no Brasil, considerado um dos maiores consumidores globais
de pesticidas.

É com prazer que apresentamos o livro “Polinizadores e Pesticidas: princípios de manejo para os
agroecossistemas brasileiros”, onde são apresentados os efeitos subletais e doses letais dos pesticidas
de uso autorizado no país sobre polinizadores, os diferentes impactos das formulações e uso no país.
Esperamos contribuir com informações para interpretação e correlação dos resultados obtidos sob
condições de testes de laboratório às condições de agroecossistemas brasileiros específicos e contri-
buir para a definição de estratégias de manejo visando otimizar o benefício simultâneo dos pesticidas     7
e polinizadores para as culturas.
Oxaea sp em flor de urucum – Autor: Thiago Mahlmann




Abelhas jandaira na entrada do ninho – Autor: Breno M. Freitas
PREFÁCIO
    A relevância dos agentes polinizadores bióticos para o bom funcionamento dos
    ecossistemas silvestres e agrícolas vem sendo reconhecido nos últimos anos. Esfor-
    ços têm sido realizados no sentido de estimar a dimensão dessa importância e atri-
    buir valores monetários para o serviço de polinização realizado por esses animais.
    Apesar de controversos e muitas vezes especulativos, todos os estudos realizados
    apontam para somas na casa dos milhões e ressaltam o papel dos polinizadores
    tanto do ponto de vista ecológico como econômico.

    Por outro lado, desde 1996, quando Stephen Buchmann, Gary Nabhan e Paul Miro-
    cha lançaram o livro The forgotten pollinators (Os polinizadores esquecidos) tem ha-
    vido uma crescente constatação da redução de polinizadores em plantios agrícolas,
    sejam eles nativos das áreas cultivadas ou espécies criadas e manejadas para tal fim.
    Entre as várias razões atribuídas para esse declínio, o uso crescente e indiscriminado
    de defensivos agrícolas tem sido identificado como uma das principais causas desse
    problema. Isso ocorre porque a grande maioria dos pesticidas é desenvolvida para
    eliminar insetos, pois esses constituem as pragas mais recorrentes das lavouras. No
    entanto, os insetos, particularmente as abelhas, também são os agentes polinizado-
    res mais importantes, e muito suscetíveis a agrotóxicos.

    Embora seja fácil defender a ideia de não usar esses produtos na agricultura, e até
    viável fazê-lo em pequenos plantios e hortas, o fato é que a agricultura comercial de
    larga escala não pode prescindir do uso de pesticidas, em virtude do desequilíbrio
    causado aos ecossistemas. O ideal, então, é que as práticas de cultivo a serem ado-
    tadas permitam o benefício simultâneo da ação dos inimigos naturais e dos agentes
    polinizadores, bem como da ação dos pesticidas sobre as pragas e patógenos.

    O presente livro1 procura mostrar ser possível conciliar níveis de polinização adequa-
    dos na agricultura com o uso racional dos defensivos agrícolas, desde que se use
    apenas os inseticidas, fungicidas e herbicidas e formulações registrados para uso
    agrícola no Brasil; se conheça seus efeitos tóxicos letais e subletais, nas várias for-
    mulações, sobre os principais agentes polinizadores das espécies vegetais cultivadas
    no país; se cumpra as recomendações para boas práticas de manejo da cultura para
    redução do impacto dos defensivos sobre os polinizadores e se adote medidas para
    mitigar os danos potenciais.




1
 	
Este livro se trata do desdobramento e ampliação de dois artigos publicados pelos autores na revista
Oecologia Australis abordando os efeitos letais e subletais dos defensivos agrícolas sobre polinizadores.
Os referidos artigos estão listados nas referências bibliográficas sob Freitas e Pinheiro (2010) e Pinheiro e
Freitas (2010) para os interessados em consultá-los diretamente.

                                                                                                                9
Apis mellifera em capítulo de girassol – Autor: Breno M. Freitas

                                  Bombus sp. em flor de abóbora - Autor: Breno M. Freitas




Lepidoptera em Asteraceae – Autor: Breno M. Freitas
INTRODUÇÃO
Os polinizadores estão entre os compo-         de polinização nos ecossistemas naturais e
nentes essenciais para o funcionamento         agrícolas e a manutenção da capacidade
dos ecossistemas em geral (CONSTANZA et        reprodutiva de plantas silvestres (KREMEN,
al., 1997). Na agricultura, a Biodiversidade   2004). Para se ter uma maior compreensão
Associada às Culturas (CAB) constitui parte    da importância dos serviços prestados pelos
importante dos ecossistemas agrícolas, sen-    polinizadores, Prescott-Allen & Prescott-Al-
do os polinizadores um dos seus compo-         len (1990) enfatizam benefícios econômicos
nentes principais (DAILY, 1997; PALMER et      para agricultura dos Estados Unidos, devido
al., 2004). O conceito de Biodiversidade As-   à ação de abelhas nativas não produtoras
sociada às Culturas (CAB) refere-se à biodi-   de mel, da ordem de US$ 4,1 bilhões/ano,
versidade que dá suporte ao funcionamento      enquanto que a contribuição para a agricul-
dos serviços dos ecossistemas, contribuindo    tura mundial, considerando-se as culturas
para a sua manutenção e recuperação (FAO,      dependentes de polinizadores, excederia os
2004).                                         US$ 54 bilhões (CONSTANZA et al., 1997;
                                               DIAS et al., 1999). No Brasil, apenas oito
A polinização é essencial para a reprodução    culturas dependentes de polinizadores são
e manutenção da diversidade de espécies        responsáveis por US$ 9,3 bilhões em expor-
de plantas e provê alimentos para humanos      tações (FREITAS & IMPERATRIZ-FONSECA,
e animais, influenciando, também, o aspec-     2004; 2005).
to qualitativo da produção (BUCHMANN et
al., 1996). Cerca de 75% das culturas e 80%    Dentre as várias causas responsáveis pelo
das espécies de plantas dotadas de flores      declínio de polinizadores nas áreas agríco-
dependem da polinização animal (KEVAN &        las, pode-se destacar o desmatamento de
IMPERATRIZ-FONSECA, 2002; RICKET et al.,       áreas com vegetação nativa para a implan-
2008), sendo as abelhas os principais poli-    tação e/ou expansão de cidades (hiperurba-
nizadores. Referente a isto, cerca de 73%      nização) ou áreas agrícolas, e o inadequado
das espécies agrícolas cultivadas no mun-      uso de práticas de cultivo, dentre as quais
do é polinizada por espécies de abelhas,       se destaca a utilização abusiva de pestici-
enquanto que as moscas são responsáveis        das, principalmente nas extensas áreas de
por 19%, os morcegos por 6,5%, as vespas       monocultivo (ALTIERI & MASERA, 1998;
por 5%, os besouros por 5%, os pássaros        FLETCHER & BARNETT, 2003; FREITAS et al.,
por 4% e as borboletas e mariposas por 4%,     2009). Áreas cobertas com vegetação nati-
havendo espécies vegetais que podem ser        va apresentam, em geral, um número con-
polinizadas por mais de um grupo de po-        siderável de espécies de plantas que servem
linizador (FAO, 2004). Portanto, as abelhas    como fonte de néctar e pólen para insetos
constituem-se nos principais polinizadores     polinizadores, por meio de florescimento
bióticos da Natureza.                          contínuo ou complementar, ao longo do
                                               ano, sendo também usadas para descanso,
Atualmente, a densidade populacional de        nidificação e reprodução (FREITAS, 1991;
muitos polinizadores está sendo reduzi-        FREITAS, 1995a). A substituição destas áre-
da a níveis que podem sustar os serviços       as por monoculturas, que normalmente

                                                                                              11
florescem por um curto período de tempo,        dos inimigos naturais e dos agentes polini-
     leva a uma severa redução no número e di-       zadores, bem como da ação dos pesticidas
     versidade de polinizadores (OSBORNE et al.,     sobre as pragas e patógenos. O desenvolvi-
     1991; KREMEN et al., 2002; LARSEN et al.,       mento de práticas de manejo eficazes não
     2005). Os inseticidas, principalmente aque-     é uma tarefa fácil, requerendo, portanto, o
     les de ação neurotóxica, amplificam aquele      conhecimento da biofenologia da cultura
     efeito, e os herbicidas e as capinas (manuais   instalada e das plantas daninhas, da bioe-
     e mecanizadas) reduzem os locais de nidi-       cologia das pragas e dos agentes benéficos,
     ficação e o número de flores silvestres, for-   principalmente dos polinizadores, das mo-
     necidos por plantas consideradas daninhas,      léculas dos pesticidas utilizados e da ação
     pela destruição de áreas e/ou faixas naturais   que os fatores ambientais exercem sobre es-
     e artificiais, como, por exemplo, estações      tes. Isto requer a interferência de uma equi-
     de refúgio e vegetação existente nas entre-     pe multidisciplinar para a elaboração de um
     linhas de culturas frutíferas, principalmente   plano adequado de manejo, voltado para
     (SUBBA REDDI & REDDI, 1984a; OSBORNE            um ecossistema específico (FREITAS, 1998;
     et al., 1991; FREE, 1993). Tudo isto contri-    MALASPINA & SILVA-ZACARIN, 2006; RIEDL
     bui para a perda de biodiversidade e servi-     et al., 2006).
     ços de polinização na área, pois as espécies
     remanescentes não conseguem compensar           No Brasil, a questão dos defensivos agríco-
     a perda de polinização resultante do desa-      las é preocupante. Somente no período de
     parecimento das demais espécies (KREMEN,        40 anos entre 1964 e 2004 o consumo de
     2004). Alguns fungicidas podem, também,         agrotóxicos no país aumentou 700% (SPA-
     ter um grande impacto sobre os poliniza-        DOTTO et al., 2004). Concomitantemente,
     dores, por reduzirem o número de visita às      vários relatos sobre mortalidade de abelhas,
     flores das culturas, ao exercerem ação re-      presumivelmente devido a contaminações
     pelente (SOLOMON & HOOKER, 1989) ou             pelo uso inadequado de pesticidas, têm
     reduzirem a viabilidade do pólen, decorren-     ocorrido recentemente no país (MALAS-
     tes de aberrações cromossômicas induzidas       PINA & SOUZA, 2008; MALASPINA et al.,
     durante a meiose (GRANT, 1982). Deste           2008; PINTO & MIGUEL, 2008). No entan-
     modo, hoje, níveis de polinização insatisfa-    to, na grande maioria dos casos não houve
     tórios são um dos principais problemas que      análises de amostras para comprovação das
     limitam a produtividade das culturas, par-      suspeitas e a literatura brasileira a respeito
     ticularmente daquelas que dependem de           é praticamente inexistente. A falta de infor-
     agentes polinizadores bióticos (SUBBA RE-       mações a respeito dos efeitos dos pesticidas
     DDI & REDDI, 1984b; FREITAS, 1995a).            sobre os polinizadores da agricultura nacio-
                                                     nal pode constituir um dos principais obstá-
     Por outro lado, a agricultura comercial de      culos para os esforços atuais em busca do
     larga escala, tal como vem sendo praticada      uso sustentável de polinizadores em nossas
     atualmente, em grandes áreas e onde pre-        áreas agrícolas.
     dominam os monocultivos, não pode pres-
     cindir do uso de pesticidas, em virtude do      A presença de abelhas, em especial as me-
     desequilíbrio causado ao ecossistema (SAN-      líferas (Apis mellifera L.), em extensas áreas
     TOS, 1998; ECPA, 2008). O ideal, então, é       com monoculturas, pode evidenciar níveis
     que as práticas de cultivo a serem adotadas     de poluição ambiental dentro de limites
     permitam o benefício simultâneo da ação         aceitáveis (BROMENSHENK et al., 1991;

12
KEVAN, 1999), contudo não garante que a         No Brasil, há poucas informações sobre os
colônia esteja em bom estado hígido sim-        efeitos letais e subletais dos defensivos agrí-
plesmente porque não se consegue ob-            colas nos polinizadores. Neste livro, apre-
servar, aparentemente, aumento de mor-          sentamos os efeitos subletais e doses letais
talidade de abelhas expostas a pesticidas       (DL50) dos pesticidas de uso autorizado no
usados para o controle de pragas em uma         Brasil sobre polinizadores, os diferentes im-
cultura específica, instalada naquelas áreas    pactos das formulações e uso no país, con-
(HAYNES, 1988; RIEDL et al., 2006). Efei-       forme apresentados em Freitas e Pinheiro
tos subletais, decorrentes da exposição de      (2010) e Pinheiro e Freitas (2010). Procura-
abelhas melíferas a baixos níveis de doses e/   se assim, interpretar e correlacionar os re-
ou aplicações, principalmente à longo pra-      sultados obtidos sob condições de testes
zo, são pouco conhecidos e não têm sido         de laboratório, de semicampo e campo às
considerados nos estudos de risco para fins     condições de agroecossistemas brasileiros
de discussão (NRCC, 1981; KEVAN, 1999;          específicos e definir estratégias de manejo
THOMPSON, 2003; MALASPINA & SILVA-              visando otimizar o benefício simultâneo dos
ZACARIN, 2006). Investigações nesta área        pesticidas e polinizadores para as culturas.
poderiam, talvez, contribuir para a elucida-    Além disso, também propomos boas práti-
ção de eventos estranhos observados recen-      cas de manejo visando minimizar os efeitos
temente como, por exemplo, o misterioso         negativos e racionalizar o uso dos pesticidas
sumiço de milhares de colônias de Apis          nos ecossistemas agrícolas brasileiros. Essas
mellifera em estados dos EUA e países Eu-       práticas de manejo, no entanto, devem ser
ropeus, comumente conhecido por Colony          elaboradas com base em parâmetros quan-
Colapse Disorder (CCD), ou, em Português,       titativos, que definam o tamanho ou exten-
Desordem do Colapso das Colônias (DCC).         são do problema, levando em conta não so-
                                                mente os efeitos letais (mortandade), mas
Em um raro exemplo deste tipo de estudo,        também outros efeitos tóxicos (subletais),
Thompson (2003) analisou os efeitos sub-        principalmente à longo prazo.
letais de pesticidas sobre abelhas e o seu
potencial para uso em estudos de risco, ba-
seados na coletânea de vários artigos pu-
blicados por outros autores, disponíveis na
bibliografia internacional, que constitui um
importante subsídio para o presente traba-
lho (Anexo 1). No levantamento de Thomp-
son (2003), a grande maioria dos trabalhos
enfoca o efeito dos pesticidas sobre abelhas
melíferas, particularmente Apis mellifera,
onde, para condições de campo, a taxa de
aplicação é usada como uma medida indi-
reta de exposição, enquanto que outros es-
tudos não envolvem aplicações de campo,
mas, antes, são utilizadas doses tópicas, via
contato (na abelha) ou ingestão (na alimen-
tação).


                                                                                                  13
Centris sp. em flor de feijoeiro
                                                                 Autor: Francisco Wander Soares




Mariposa em flor de feijoeiro                                                      Trigonídeo e
Autor: Francisco Wander Soares                           Melipona quadrifasciata em Solanaceae
                                                                        Autor: Breno M. Freitas




  Apis mellifera em flores de mamoneira
Autor: Rômulo Augusto Guedes Rizzardo




                 Apis mellifera em flor de Lupinus sp.
                               Autor: Breno M. Freitas
PARTE I – ESTUDO DE RISCO DOS PESTICIDAS

             Normas internacionais utilizadas como padrão
                 para estudos de risco dos pesticidas
As normas internacionais utilizadas como         das abelhas (EPPO, 1992; EPPO 1993; EPA,
padrão para estudos de risco dos pesticidas      1996) (Figura 1a,b,c). Entretanto, Thomp-
agrícolas em laboratório são as produzidas       son (2003) enfatiza a necessidade de que
pela EPPO - European and Mediterranean           os testes de laboratório devam ser capazes
Plant Protection Organisation (1992), EPA        de explicar e fornecer uma base para avaliar
- Environment Protection Agency (1996)           a performance dos pesticidas com quocien-
e OECD - Organisation for Economic Co-           te de risco maior que 50, sob condições de
operation and Development (1998a,b) e            semicampo e campo, uma vez que existe
concentram-se, primariamente, na mortali-        um grande número de pesticidas que, em-
dade de abelhas melíferas (Apis mellifera),      bora usados sob condições de baixos níveis
que são os agentes polinizadores mais co-        de aplicação ou concentração, resultam em
mumente utilizados na grande maioria das         efeitos letais ou subletais comportamen-
culturas agrícolas. A norma EPA (1996) para      tais quando em campo (Figura 2a,b,c). Isto
toxicidade aguda por contato prescreve           não ocorre hoje, talvez, devido ao fato de
que, além da mortalidade, sejam registra-        que os testes de laboratório não levem em
dos outros sinais de intoxicação, atribuíveis    conta o efeito que os estímulos ambientais,
ou não à substância-teste, tais como letar-      tais como a atratividade das flores, exercem
gia, ataxia e hipersensitividade, dentre ou-     sobre os polinizadores, de tal modo a so-
tros efeitos subletais, relatando-se o início,   brepujar os efeitos nocivos dos pesticidas
duração, severidade e o número de abelhas        (NAUMANN et al., 1994; MAYER E LUN-
afetadas, para cada nível de dose. As nor-       DEN, 1999). De qualquer forma, segundo
mas EPPO (1992) e OECD (1998a,b) embora          Thompson (2003), as normas EPA e EPPO
requeiram que comportamentos anormais            são importantes por fornecer um suporte
sejam registrados, não apontam o tipo de         dentro do qual os dados podem ser coleta-
efeito específico a ser relatado. O ponto fi-    dos e analisados.
nal dos estudos laboratoriais é a confecção
de curvas de mortalidade em função dos           Suchail et al. (2000) verificaram que os efei-
níveis de dose, para determinação da DL50.       tos nem sempre são lineares, ou seja, a mor-
                                                 talidade e os efeitos subletais podem não
Os estudos de risco são feitos com base          ser simples função da dose. Os autores ob-
em dados gerados em laboratório (DL50) e         servaram que a ação de contato do insetici-
em testes sob condições de semicampo e           da imidacloprid sobre abelhas, a baixas do-
campo, para moléculas com quociente de           ses, causou mortalidade bifásica, enquanto
risco maior ou igual a 50, com modo de           que para altas doses a mortalidade foi de-
ação específico, ou no caso de observação        morada. Ademais, há, presentemente, pou-
de efeitos indiretos, tais como efeito retar-    cos dados disponíveis na literatura mundial
dado ou modificação no comportamento             referentes a níveis reais de exposição das

                                                                                                  15
abelhas, sob condições de campo, em




                                                                                                               Foto: Marcelo O. Milfont
     relação àqueles decorrentes de efeitos
     subletais sob condições de laborató-
     rio. Ainda, deve-se ressaltar o fato de
     que existem poucos dados disponíveis
     sobre efeitos subletais em laboratório
     para compostos que, devido à sua bai-
     xa toxicidade aguda ou baixas taxas de
     aplicação, não são submetidos a tes-
     tes mais detalhados, sob condições de
     semicampo e campo, mas que podem
     ter notáveis efeitos sobre a colônia,
     quer devido a uma característica em                                                                a
     particular da molécula ou de um com-




                                                                                                               Foto: Marcelo O. Milfont
     ponente específico da sua formulação
     comercial, tais como solventes irritan-
     tes, por exemplo.

     As normas EPPO (1992) para estudos
     mais específicos também não são bem
     definidas, mas limitadas, tomando-se
     como exemplo o fato de que as orien-
     tações para o teste em gaiolas reco-
     mendam a descrição das atividades
     de forrageamento e comportamento
     das abelhas, em relação ao tipo de                                                                 b
     substância-teste. De forma semelhan-



                                                                                                               Foto: Breno M. Freitas
     te, para o teste de campo, a avaliação
     do efeito dos pesticidas sobre as ati-
     vidades de forrageamento e compor-
     tamento das abelhas, na cultura e em
     torno da colmeia, e sobre o status da
     cria, é por um período de somente
     duas a três semanas, não levando em
     consideração os efeitos de longo pra-
     zo e sua influência sobre o comporta-
     mento e sobrevivência da colônia.

                                                                                                        c
                                               Figura 1 – Estudos de risco podem se feitos sob condições de
                                               semicampo e campo: a) plantio de soja (Glycine max L.) sem
                                               gaiolas; b) com gaiolas; c) plantio de pimentão (Capsicum an-
                                               nuum L.) em casa de vegetação.




16
O fato é que, quer sob condições de
Foto: Breno M. Freitas




                                                                                         laboratório ou aquelas definidas para
                                                                                         estudos mais específicos, estas normas,
                                                                                         estabelecem diretrizes que permitem
                                                                                         a avaliação dos efeitos dos pesticidas
                                                                                         sobre as abelhas, individualmente, po-
                                                                                         rém não levam em consideração a in-
                                                                                   a     teração da colônia com o ambiente,
                                                                                         regulada por sinais hormonais e/ ou de
Foto: Breno M. Freitas




                                                                                         estresse. Apesar das limitações aponta-
                                                                                         das, as normas existentes estabelecem
                                                                                         uma base para que se possa correlacio-
                                                                                         nar os efeitos letais e subletais observa-
                                                                                         dos em abelhas expostas a pesticidas
                                                                                         sob condições de laboratório e em tes-
                                                                                         tes de semicampo e campo, de modo a
                                                                                         prover uma ampla base de dados para
                                                                                         interpretação e discussão dos mesmos
                                                                                         em níveis mais próximos possível da re-
                                                                                         alidade, através de um processo con-
                                                                                   b     tínuo de retro-alimentação (feedback).
Foto: Breno M. Freitas




                                                                                   c
                         Figura 2 – Estudos de risco conduzidos em laboratórios: a)
                         abelhas Apis mellifera L. alimentadas em gaiolas com diferen-
                         tes doses do defensivo testado; b) fornecimento manual de
                         alimento contaminado a Apis mellifera L. e; c) incubação em
                         B.O.D.




                                                                                                                                      17
PARTE II – EFEITOS LETAIS DOS PESTICIDAS
            AGRÍCOLAS SOBRE AS ABELHAS

     Pouca atenção tem sido dada ao impacto           bem mais informações mesmo que esparsas
     negativo dos defensivos agrícolas sobre os       e de difícil compilação. No entanto, Atkins
     agentes polinizadores, principalmente em         et al. (1981) apresentaram as doses letais
     áreas cultivadas. A literatura brasileira é      (DL50) para Apis mellifera de vários defensi-
     omissa a este respeito, sendo os trabalhos       vos agrícolas, muitos dos quais de uso auto-
     com pesticidas abordando sua eficiência no       rizado no Brasil, e Johansen & Mayer (1990)
     controle de pestes ou, mais recentemente,        produziram um excelente e abrangente tra-
     em técnicas e práticas menos agressivas ao       balho mostrando o impacto dos defensivos
     meio ambiente, mas sem investigações es-         agrícolas sobre os principais agentes polini-
     pecíficas relacionadas aos polinizadores. A      zadores, as abelhas, tendo estes trabalhos
     literatura internacional, por sua vez, tam-      servido de base para o que se apresenta aqui.
     bém não é muito diferente, embora já traga


                          Densidade e atratividade da cultura
     A densidade e a atratividade das flores de       de correntes de vento (Figura 3). De um
     plantas em pleno florescimento, contamina-       modo geral, quanto maior a densidade e a
     das pela aplicação de determinados pestici-      atratividade das flores abertas contamina-
     das, é a principal causa de mortalidade dos      das pelo defensivo, no pleno florescimento,
     polinizadores (efeito agudo), porém baixos       maior a visitação pelas abelhas e maior a
     níveis de doses e/ou baixa frequência de         contaminação destas também (RIEDL et al,
     aplicação podem afetar o comportamento           2006).
     das abelhas forrageiras e redu-
                                                                                                           Foto: Breno M. Freitas
     zir o vigor da colônia (efeitos
     subletais) (BORTOLOTTI et al.,
     2003; FREITAS & PINHEIRO,
     2010). Isto inclui as flores das
     plantas da cultura-alvo para a
     qual se está usando um deter-
     minado pesticida com um fim
     específico (controle de pragas,
     doenças ou ervas), outras es-
     pécies de plantas dentro da
     área (ervas daninhas) e das
     plantas que estão próximas à
     área com a cultura-alvo, que
     podem ser contaminadas pela
     deriva dos produtos pela ação
                                    Figura 3 – Culturas de florescimento abundante e concentrado em pou-
                                    cos dias, como o pessegueiro (Prunus persica (L.) Batsch) apresentam
                                    grande densidade de flores, o que as tornam bastante atrativas para
18                                  as abelhas, aumentando o nível de contaminação se pulverizadas nesse
                                    estágio.
Tamanho das áreas

                               Segundo Free (1993), o tamanho da área                     plo, onde as áreas são pulverizadas, em ge-
                               pulverizada, num único lapso de tempo,                     ral, num único lapso de tempo, o impacto
                               também exerce grande influência na di-                     sobre as abelhas deve ser bem mais acentu-
                               mensão do nível de contaminação. Johan-                    ado e significativo que em áreas de menor
                               sen & Mayer (1990) constataram que numa                    extensão, onde são cultivadas hortaliças e
                               área de 80 ha de macieira (Malus domestica                 fruteiras, por exemplo, que utilizam mais a
                               Borkh) tratada com um inseticida conside-                  mão-de-obra familiar, razão pela qual, devi-
                               rado como de alto risco, a mortalidade foi                 do ao ritmo mais lento, não se pode pulveri-
                               acentuada e significativamente maior que                   zá-las na sua plenitude, num único período
                               numa área de 0,8 ha. Este aspecto sugere                   de tempo (Figura 4). Deste modo, nestas
                               que, no Brasil, em extensas áreas com mo-                  áreas é mais fácil implantar programas de
                               noculturas, tais como soja (Glycine Max L.),               manejo para aplicação racional de pestici-
                               milho (Zea mays L.), algodão (Gossypium                    das, visando a redução do impacto negativo
                               spp.) e melão (Cucumis melo L.), por exem-                 sobre as abelhas.
Foto: Isac Gabriel A. Bomfim




                                                                                                                                                  Foto: Michelle O. Guimarães
                                                                                    a                                                       b
                               Figura 4 – Grandes áreas de monocultura geralmente são pulverizadas de uma só vez causando maiores impactos
                               sobre os polinizadores do que áreas de agricultura familiar e aplicações espaçadas no tempo: a) extensa monocul-
                               tura de melancia (Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. & Nakai); b) pequena área de cultivo de hortaliças.


                               A contaminação das abelhas por pestici-                    daninhas na cultura-alvo. Este parâmetro
                               das dá-se, geralmente, quando da ocasião                   foi obtido pelos autores em experimentos
                               da coleta de néctar e pólen e pode atingir                 conduzidos sob condições de semicampo
                               em maior ou menor extensão a colônia                       e campo e refere-se ao tempo de degra-
                               (JAY, 1986) (Figura 5). Por este motivo, não               dação residual do pesticida que causa até
                               se deve pulverizar a cultura-alvo com pes-                 25% (RT25) ou 40% (RT40) na mortalidade de
                               ticidas de longo efeito residual. Johansen                 abelhas expostas a dieta artificial com doses
                               & Mayer (1990) elaboraram, com base no                     pré-estabelecidas do pesticida. O ANEXO 2
                               tempo residual (RT) dos pesticidas, um guia                mostra as RT25 e RT40 dos principais insetici-
                               prático para garantir segurança nas aplica-                das usados no mundo, inclusive no Brasil.
                               ções para as abelhas, sem comprometer a                    Seguindo este critério, pulverizações com
                               eficácia contra as pragas, doenças e ervas                 inseticidas de RT25 de 2 horas ou menos ofe-

                                                                                                                                                                                19
recem mínimo risco para as abelhas, desde                ção, ou à noite. Os inseticidas que têm RT25
                                que não aplicados quando elas estejam em                 maior que 8 horas não oferecem segurança,
                                forrageamento intensivo. Já para inseticidas             podendo afetar drasticamente a atividade
                                com RT25 de até 8 horas, o ideal é que as                de forrageamento das abelhas operárias,
                                aplicações sejam feitas durante o crepúscu-              pelo que nunca devem ser aplicados sobre
                                lo, no caso de regiões com amplitudes na                 a cultura-alvo em pleno florescimento, mas
                                variação do fotoperíodo em função da esta-               bem antes desta fase.
     Foto: Eva Mônica S. da Silva




                                                                                                                                              Foto: Marcelo O. Milfont
                                                                                   a                                                      b
                                Figura 5 – Operárias de Apis mellifera contaminadas com pesticida em áreas agrícolas: a) agonizando após con-
                                tato com pólen contaminado em plantio de algodão (Gossypium hirsutum L.); b) desorientada após coletar néctar
                                em cultivo de soja (Glycine max L.).




                                    Efeito dos fatores ambientais na toxicidade dos defensivos agrícolas

                                O potencial de toxicidade para um mes-                   dade residual foi 18 vezes mais acentuada
                                mo ingrediente ativo pode variar, em fun-                que quando pulverizado com temperaturas
                                ção de fatores ambientais, particularmente               na faixa de 18 a 35oC. Assim, um inseticida
                                a umidade relativa e a temperatura do ar.                que oferece relativa segurança para abelhas
                                Pesticidas aplicados durante períodos frios              pode tornar-se muito tóxico, dependendo
                                oferecem um maior risco residual. Johansen               da temperatura do ar prevalecente durante
                                & Mayer (1990) constataram que o risco re-               um período específico.
                                sidual do inseticida carbofuran pode variar
                                de uma a duas semanas quando aplicado                    Para inseticidas que têm efeito fumigante,
                                sob condições de baixas temperaturas e                   tais como o metomil, regiões de tempera-
                                que a toxicidade residual de clorpirifós foi             turas mais elevadas e com menor umidade
                                cerca de duas vezes maior quando pulve-                  relativa do ar, como o semiárido brasileiro,
                                rizado a 10oC que quando sob condições                   reduzem o efeito residual e o risco, desde
                                de variáveis temperaturas do dia e da noite              que aplicados durante adiantado crepús-
                                (13 e 7 dias, respectivamente). Para o in-               culo ou madrugada, antes das abelhas co-
                                seticida acefato, este efeito foi ainda mais             meçarem a atividade de forrageamento.
                                pronunciado, quando, a 10oC, a sua toxici-               Efeitos imediatos de inseticidas em abelhas

20
podem ser mais evidentes sob condições de       TON, 1987). Para temperaturas noturnas
altas temperaturas, devido ao seu menor         mais elevadas, iguais ou acima de 21oC,
efeito residual, em função da mais rápida       que induzem as abelhas de colônias mui-
quebra do ingrediente ativo tóxico devido à     to populosas a se aglomerarem à entrada
ação da luz, temperatura e do metabolismo       da colmeia, a fim de reduzir a temperatura
da planta, elevados em regiões de baixa la-     interna das mesmas, a deriva de inseticidas
titude (RIEDL et al., 2006). Entretanto, para   aplicado naquele horário pode causar seve-
o endosulfan, um inseticida amplamente          ras baixas (FREE, 1993). Isto pode ocorrer
utilizado no Brasil nas culturas da soja, al-   com frequência em grandes regiões produ-
godão e café (Coffea arabica L.) (ANEXO         toras de melão do Nordeste brasileiro, de
3), a toxicidade aumenta com o incremento       baixa latitude, onde os agricultores fazem
da temperatura, embora isto não seja uma        aplicações noturnas com produtos de maior
medida da toxicidade residual. Este aspecto     toxicidade (ANEXOS 2 e 3), visando redu-
pode estar associado com a estabilidade do      zir o impacto sobre as colônias de A. melli-
ingrediente ativo e/ou dos seus metabólitos,    fera, usadas para polinização da cultura.
após a quebra ou breakdown (JOHANSEN &          Nas regiões Sudeste e Sul, principalmente,
MAYER, 1990).                                   onde as temperaturas são bem mais baixas
                                                em determinadas épocas do ano, especial
A temperatura tem influência não somen-         atenção deve ser dada para aplicações de
te sobre o pesticida, mas também sobre a        pesticidas na cultura da maçã, onde se usa
atividade das abelhas. Abelhas Apis mellife-    o inseticida piretróide deltametrina (ANEXO
ra usualmente não deixam a colmeia para         3) e captan (ver FREITAS & PINHEIRO, 2010),
forragear com temperaturas diurnas abaixo       um fungicida que tem grande impacto so-
de 10oC, o voo pleno não ocorre até 13oC,       bre A. mellifera (SOLOMON & HOOKER,
e, durante a noite, nenhum forrageamen-         1989) e abelhas do gênero Osmia (RIEDL et
to ocorre sob aquela temperatura (WINS-         al., 2006).


      Períodos do dia mais adequados para efetuar pulverizações
Devem-se evitar pulverizações diurnas com       mais amenas. Por isso, é de extrema impor-
inseticidas considerados como de alto risco     tância que se conheça o período de tempo
para as abelhas em culturas-alvo em pleno       que cada cultura, em regiões específicas,
florescimento, fase mais atrativa, quando       permanece com suas flores abertas, com
as abelhas estão em intensa atividade de        definição dos picos para coleta de pólen e
forrageamento. O ideal é que as aplicações      néctar (FREITAS, 1995b; PEDROSA, 1997;
sejam feitas à noite, muito cedo da manhã       FREITAS & PEREIRA, 2004), a fim de se evitar
ou adiantado crepúsculo, quando as abe-         aplicações de pesticidas com aquelas carac-
lhas não estiverem forrageando (JAY, 1986).     terísticas nesse período crítico de visita das
Períodos do dia que conferem segurança          abelhas. De um modo geral, pode-se classi-
para aplicações diurnas realmente existem e     ficar como seguras as aplicações feitas em
variam de acordo com regiões geográficas.       adiantado crepúsculo/noite, de nível inter-
Johansen & Mayer (1990) salientam que,          mediário aquelas realizadas da meia noite
para um mesmo período de tempo do dia,          ao raiar do sol e perigosas as pulverizações
uma maior taxa de visita das abelhas às flo-    feitas logo cedo da manhã (RIEDL et al,
res ocorre sob condições de temperaturas        2006).

                                                                                                 21
Seletividade e formulação dos defensivos agrícolas
     A toxicidade é condicionada, também, pela        (GR). A diferença de toxicidade está relacio-
     seletividade dos pesticidas e pela formula-      nada à forma como o ingrediente ativo é
     ção. A seletividade é inerente ao próprio        captado pelos pelos ramificados e outros
     ingrediente ativo, devido a particularidades     pelos adaptados para a coleta de pólen, dis-
     físico-químicas da molécula, que facilita        tribuídos pelos corpos das abelhas. De um
     uma ação diferenciada no inseto, doen-           modo geral, as formulações em pó quando
     ça ou planta daninha alvos e nos insetos         são aplicadas na folhagem propiciam uma
     considerados benéficos, particularmente as       maior quantidade do ingrediente ativo após
     abelhas. Por exemplo, estudo de Valdovi-         as pulverizações. Para se ter uma ideia da
     nos-Núñez et al. (2009) com três espécies        magnitude deste aspecto, formulações pó
     de abelhas sem ferrão, abeja-real (Melipona      molhável são seis vezes mais perigosas para
     beecheii Bennet), ala-blanca (Trigona nigra      abelhas que as líquidas. No entanto, as for-
     Cresson) e serenita (Nannotrigona perilam-       mulações microencapsuladas, uma recente
     poides Cresson), mostrou a existência de         inovação, são as que oferecem o maior ris-
     um gradiente de susceptibilidade dessas es-      co para as abelhas, por liberarem gradativa-
     pécies dos inseticidas nicotinóides (os mais     mente os ingredientes ativos das cápsulas
     tóxicos) para permetrina, diazinon e meto-       plásticas. Ademais, as microcápsulas têm o
     mil (o menos tóxico). Neste sentido, o pes-      mesmo tamanho dos grãos de pólen (30-
     ticida com seletividade ideal é aquele que       50 µ), o que facilita a fixação no corpo das
     não oferece riscos às abelhas e atinge aque-     abelhas e a incorporação nas cargas de pó-
     les alvos de modo eficaz. Johansen & Mayer       len, que são levados para a colônia, para ali-
     (1990) e Riedl et al. (2006) sugerem, com        mentação das crias e de novas abelhas. Jo-
     base em experimentos de laboratório, semi-       hansen & Mayer (1990) constataram que a
     campo e campo, critérios para classificação      formulação microencapsulada de paratiom
     de risco de diversas formulações para abe-       metil é muito mais tóxica que a formulação
     lhas e definiram, por ordem de maior para        concentrado emulsionável (EC), quando su-
     o menor risco: formulações pó seco (DP) >        prime o ciclo de crias devido ao seu efeito
     pó molhável (WP) > suspensão concentra-          residual de uma estação para outra, similar
     da (SC) > concentrado emulsionável (EC) >        ao efeito do carbaril em pó seco, aplicado
     pó solúvel (SP) > Solução (AL) > Granulado       em campos de milho nos EUA.


                       Distância das colônias da área pulverizada

     A distância das colônias para os campos          tica comum de distribuir as colmeias den-
     tratados é inversamente proporcional aos         tro ou na borda dos campos agrícolas, ou
     efeitos letais e subletais observados nas        seja, entre as plantas que serão tratadas ou
     abelhas. Johansen & Mayer (1990) consta-         ao seu lado, aumentam consideravelmente
     taram que em áreas agrícolas com diversi-        os danos causados às colônias, na maioria
     dade de culturas, em diferentes estágios de      das vezes levando aos seus extermínios se
     pleno florescimento, os danos para colônias      medidas de proteção não forem adotadas
     de A. mellifera localizadas a 375 m ou mais      (Figura 6).
     não são significativos. Por outro lado, a prá-

22
Foto: Marcelo de Oliveira Milfont




                                                                                                                                                       Foto: Breno M. Freitas
                                                                                        a                                                        b
                                    Figura 6 – A colocação de colmeias dentro ou no entorno de áreas agrícolas aumenta os danos potenciais às
                                    colônias de Apis mellifera: a) colmeias dispostas dentro de plantio de soja (Glycine max) cobertas com caixas de
                                    papelão como tentativa de proteção dos defensivos aplicados; b) colmeias de A. mellifera instaladas ao redor de
                                    campo de melão.


                                    Quando a cultura-alvo é a única em pleno                  nibilidade e diversidade de pólen e néctar
                                    florescimento na área tratada, a atrativida-              (SOUSA, 2003). Uma outra alternativa é o
                                    de exercida pelas suas flores sobrepuja mes-              suprimento artificial de pólen e água, a fim
                                    mo grandes distâncias, em torno de até 4,5                de reduzir o impacto dos pesticidas sobre a
                                    a 6,0 km. Estas considerações conduzem ao                 atividade de forrageamento de A. mellifera
                                    fato de que a perda de alternativa de plan-               (JOHANSEN & MAYER, 1990). Esta prática
                                    tas forrageiras como fonte de néctar e pólen              pode, perfeitamente, ser usada em campos
                                    pode agravar o efeito dos pesticidas sobre                de melão, melancia, maracujá (Passiflora
                                    as abelhas. Deste modo, até mesmo insetici-               edulis Sims.) e caju (Anacardium occidenta-
                                    das considerados como de alto risco para as               le L.), por exemplo, culturas que dependem
                                    abelhas, tais como carbaril, monocrotofós,                essencialmente das abelhas para aumentar
                                    metamidofós, deltametrina e cipermetrina,                 a produtividade e qualidade da colheita,
                                    de amplo uso nas culturas brasileiras (ANE-               durante a aplicação de inseticidas perten-
                                    XO 2), podem oferecer pouco risco, desde                  centes àquela classe de risco (ANEXOS 2 e 3).
                                    que na área agrícola exista grande dispo-


                                                           Efeito da idade e do porte da abelha na
                                                            susceptibilidade a defensivos agrícolas

                                    A idade e o tamanho das abelhas expostas                  ceptíveis a carbaril, enquanto que abelhas
                                    afeta sua tolerância ao pesticida aspergido               mais velhas são mais susceptíveis a malation
                                    sobre as culturas-alvo, dependendo da es-                 e paratiom metil, devido a menor quanti-
                                    pecificidade do composto. De um modo ge-                  dade de acetilcolinesterase (AchE) presente
                                    ral, abelhas mais jovens são mais sensíveis,              no cérebro das abelhas mais jovens. Para a
                                    devido à menor quantidade de enzimas                      abelha cortadora da folha da alfafa (Mega-
                                    destoxificadoras (SMIRLE, 1993). Entretan-                chile rotundata Fabricius), entretanto, a sus-
                                    to, Johansen & Mayer (1990) constataram                   ceptibilidade a metomil, um inseticida bas-
                                    que abelhas recém-emergidas são mais sus-                 tante usado no Brasil nas culturas do milho,


                                                                                                                                                                                23
algodão e soja (ANEXO 3), aumenta com                         Baseado em vários experimentos de labo-
                          a idade. Isso provavelmente ocorre devido à                   ratório, semicampo e campo, no que diz
                          sua maior capacidade para coleta de pólen                     respeito ao tamanho do corpo, Johansen &
                          e folhas para a construção dos ninhos, que                    Mayer (1990) chegaram à conclusão de que
                          também cresce com a idade.                                    a susceptibilidade a um determinado pesti-
                                                                                        cida é inversamente proporcional à taxa de
                          O sexo e a casta também parecem afetar a                      superfície/volume (mm2/mg), pelo que abe-
                          tolerância aos pesticidas. Valdovinos-Núñez                   lhas menores são mais sensíveis aos pestici-
                          et al. (2009), trabalhando com a abelha                       das, mesmo para menores níveis de doses.
                          sem ferrão Melipona beecheii mostrou que                      Assim, tem-se, que a susceptibilidade das
                          doses similares de inseticida matam signifi-                  abelhas solitárias de pequeno porte > abe-
                          cativamente mais machos do que operárias                      lhas sem ferrão (em geral, pois há exceções)
                          e, entre as fêmeas, princesas e rainhas são                   > abelhas melíferas > abelhas mamangavas
                          mais sucetíveis que as operárias.                             do gênero Xylocopa (Figura 7).
     Foto: Breno M. Freitas




                                                                                                                                              Foto:Mikail O. Oliveira
                                                                                  a                                                       b
     Foto: Breno M. Freitas




                                                                                                                                              Foto: Patrícia B. Andrade




                                                                                  c                                                       d
                              Figura 7 – A suceptibilidade a pesticidas aumenta com a diminuição do porte do polinizador. Abelhas menores
                              como as da família Halictidae (a) e Trigona spinipes Fabricius (b) são mais suceptíveis do que abelhas de porte
                              maior como Apis mellifera L. (c) e Xylocopa sp. (d).



                          Já Valdovinos-Núñez et al. (2009), encontra-                  (Melipona beecheii, Trigona nigra e Nannotri-
                          ram evidências de uma relação entre o peso                    gona perilampoides) e suas DL50 para perme-
                          corporal de espécies de abelhas sem ferrão                    trina e metomil, mas não para diazinon.

24
PARTE III – EFEITOS SUBLETAIS DOS
   PESTICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO E
         SOBREVIVÊNCIA DAS ABELHAS
            CLASSES DE PESTICIDAS E SEUS MODOS DE AÇÃO
Embora Hardstone & Scott (2010) tenham          vel a inseticidas individuais. Portanto, é ne-
demonstrado que, em geral, A. mellife-          cessário o conhecimento sobre as formas de
ra não é particularmente mais sensível do       ação dos inseticidas nos polinizadores, as
que outros insetos a inseticidas, ou mesmo      abelhas em particular, e usá-los de maneiras
a qualquer uma entre seis classes de inseti-    que venham a minimizar a exposição destes
cidas estudadas (carbamatos, nicotinóides,      aos defensivos agrícolas, reduzindo os efei-
organoclorados, organofosatados, piretrói-      tos letais e subletais sobre os polinizadores.
des e diversos), essa espécie pode ser sensí-

                Inseticidas inibidores da acetilcolinesterase –
                       organofosforados e carbamatos

As abelhas melíferas e meliponíneos são in-     tarefas pode também afetar a longevidade,
setos sociais que apresentam um extraordi-      com redução de 20% no período de vida
nário nível de organização de trabalho por      em abelhas expostas às mesmas doses de
castas. Quando os indivíduos de cada casta      diazinom. Nation et al. (1986) submeteram
desempenham bem a tarefa que lhes cabe          abelhas melíferas (A. mellifera) à exposição
a colônia torna-se forte, o que se traduz em    crônica de vários inseticidas organofosfora-
colmeias hígidas e produtivas (WINSTON,         dos e carbamatos, em baixos níveis, via dieta
1987; JOHANSEN & MAYER, 1990; FREE,             artificial, e constataram que eles afetaram a
1993; VALDOVINOS-NÚÑEZ et al., 2009).           divisão de trabalho a tal ponto de permitir
Deste modo, qualquer perturbação que            severos danos da traça grande da cera (Gal-
possa alterar a divisão de trabalho na col-     leria mellonella L.) em muitas colônias, que
meia pode redundar em drásticos efeitos no      apresentaram poucos favos para cria.
que diz respeito à sobrevivência da colônia.
                                                Inseticidas organofosforados e carbamatos
Mackenzie & Winston (1989) verificaram          afetam também a habilidade das abelhas
que o diazinom afeta a longevidade e a di-      comunicarem a fonte de alimento a outras
visão de trabalho em Apis mellifera, sendo      abelhas da colônia por meio da “dança do
estes efeitos mais pronunciados em abe-         oito”, por impedir a orientação do ângulo
lhas mais novas, provavelmente devido aos       da dança. Schricker & Stephen (1970) cons-
baixos níveis de enzimas destoxificadoras       tataram que abelhas de A. mellifera expos-
(SMIRLE, 1993), e relacionados à duração        tas a doses orais subletais de paratiom metil
do período de tempo requerido para for-         não foram capazes de comunicar a direção
rageamento e transporte do néctar. Segun-       de uma fonte artificial de alimento a outras
do os autores, a mudança na sequência de        abelhas da colônia. O ângulo de dança das

                                                                                                 25
abelhas expostas foi restabelecido aos pa-     outras rainhas sejam eleitas, sua capacida-
     drões normais 23 horas após a exposição,       de de postura e podem causar a sua mor-
     indicando que o paratiom metil parece afe-     te, seja por exposição, ou indiretamente,
     tar a orientação das abelhas em relação à      pela redução do número de abelhas operá-
     gravidade. Os autores constataram, tam-        rias que atendem à rainha (STONER et al.,
     bém, que o inseticida, por provocar erros na   1985). A exposição aos inseticidas acefato,
     dança-padrão das abelhas mais velhas, em       dimetoato e fention culminou em incapaci-
     períodos acima de 6 horas, teve um efeito      dade das colônias para reelegerem rainhas
     indireto na má orientação das abelhas no-      (STONER et al., 1982, 1983, 1985).
     viças. Este produto ainda é bastante utili-
     zado no Brasil, em um grande número de         Atkins & Kellum (1986) verificaram que di-
     culturas, incluindo extensas áreas com mo-     metoato e malation podem causar defeitos
     noculturas, tais como soja, milho e algodão,   morfogênicos em adultos de A. mellifera ex-
     o que pode causar grandes impactos, prin-      postos na fase de larva, tais como pequeno
     cipalmente sobre abelhas nativas, devido ao    tamanho do corpo, malformação ou dimi-
     seu persistente efeito residual (PINHEIRO &    nuição do tamanho das asas, deformação
     FREITAS, 2010; BRASIL, 2011).                  das pernas e das asas. Davis et al. (1988)
                                                    estudaram em laboratório o efeito de in-
     No que diz respeito aos efeitos sobre a co-    seticidas sistêmicos sobre o crescimento e
     lônia, Haynes (1988), revisando a bibliogra-   desenvolvimento de larvas de A. mellifera,
     fia internacional disponível, constatou que    em níveis de doses subletais para adultos,
     doses subletais de inseticidas neurotóxicos,   e constataram que para larvas alimentadas
     incluindo os organofosforados, causam um       com baixos níveis de dimetoato, 0,313 µg/g
     decréscimo na produção de progênies. Isto      de geleia real, houve um estímulo do cresci-
     pode ser um aspecto muito relevante para       mento e maturação, perda da forma típica
     abelhas melíferas, dado que o decréscimo       de “C”, extensão dorsal e dorsolateral, hi-
     na produção de crias e de novas abelhas é      persensibilidade a estímulos e incapacidade
     mais danoso que a perda de abelhas forra-      para tecer o fio do casulo. Dado que estes
     geadoras (THOMPSON, 2003). Dimetoato,          resultados foram similares àqueles obtidos
     em baixos níveis (1 ppm), é muito danoso       para larvas alimentadas com dietas livres de
     para as colônias, no campo, diminuindo as      lipídios, Davis et al. (1988) salientam que o
     atividades de forrageamento, produção de       dimetoato pode interferir no metabolismo
     favo e postura de ovos, chegando mesmo         de esteróides ou do ácido 10-hidroxi-2-de-
     a interromper a postura de ovos da rainha      canóico, que por sua vez podem regular a
     (10 ppm) (WALLER et al., 1979), o que não      atividade secretória do corpora alata e alte-
     se verifica quando há grande disponibili-      rar a proporção de hormônio juvenil para
     dade de alimento, ou seja, opções para a       ecdisônio na larva, estimulando a matura-
     escolha de néctar de plantas não contami-      ção. Tais efeitos afetam dramaticamente a
     nadas pelo defensivo para ser levado para      capacidade dos adultos realizarem as suas
     dentro da colmeia (STONER et al., 1983).       tarefas e de forragearem de modo eficaz,
     Outros inseticidas organofosforados, tais      podendo resultar em severos efeitos sobre
     como carbofuran e paratiom metil, afetam       a colônia. Dimetoato ainda é utilizado em
     a capacidade da abelha rainha de produzir      áreas de algodão, citros (Citrus spp.) e to-
     os feromônios que inibem a produção de         mate (Lycopersicon esculentum Mill.) no
     novas rainhas pela colônia, de evitar que      Brasil (PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL,

26
2011), principalmente, e pode, a exemplo         fosforados. O parâmetro mais usado para se
do paratiom metil, causar grande impacto         avaliar este efeito é o nível de forrageamen-
sobre abelhas nativas, devido à sua elevada      to das abelhas. Dentro daquela ótica, Nigg
toxicidade residual.                             et al. (1991) constataram que a capacidade
                                                 de forrageamento de A. mellifera foi inibida
Embora aos piretróides se atribuam notáveis      quando as abelhas foram alimentadas com
efeitos de repelência, há evidências de que      solução de sacarose contendo sulfóxido de
isto também ocorre para inseticidas organo-      aldicarb, em níveis subletais.


     Inseticidas que alteram a modulação dos canais de sódio e a
             polaridade da membrana celular – piretróides

Os inseticidas piretróides, em níveis reco-      envolvidos na termogênese (BELZUNCES
mendados de aplicação no campo, pare-            et al., 2001). Atualmente (desde o final de
cem afetar a capacidade das abelhas me-          2006), uma séria mortandade de colônias
líferas retornarem à colmeia. Taylor et al.      de Apis mellifera, denominada Desordem
(1987) atribuem a redução na capacidade          do Colapso de Colônias (DCC), cuja princi-
de forrageamento de A. mellifera expostas        pal característica é a inabilidade das abelhas
a piretróides de amplo consumo mundial           campeiras retornarem às suas colônias, dei-
(cipermetrina, permetrina, cyfluthrin e fen-     xando a colmeia somente com a rainha e
valerate) mais a efeitos tóxicos subletais que   algumas poucas operárias, vem ocorrendo
ao efeito de repelência. Abelhas expostas        nos EUA e em outros países ao redor do
a permetrina perdem sua capacidade de            globo (STOKSTAD 2007a). Embora não se
orientação e podem não voltar à colônia,         saiba com certeza ainda as causas deste fe-
além de apresentarem graves distúrbios de        nômeno, a ação de inseticidas piretróides
comportamento, tais como irritabilidade,         que afetam a capacidade de orientação das
excessiva autolimpeza, abdômen contraí-          abelhas e podem ocasionar o não retorno à
do e dança trêmula, o que afeta a capaci-        colônia, forçando operárias jovens assumi-
dade de forrageamento (COX & WILSON,             rem o trabalho de campeiras sucessivamen-
1984) e a entrada na colmeia, ocasião em         te até esgotar a população da colônia, não
que podem ser agredidas e rejeitadas pe-         pode ser descartada. No entanto, ainda não
las abelhas-guarda (JOHANSEN & MAYER,            há evidências concretas que os comprome-
1990). Vandame et al. (1995) verificaram         tam (STOKSTAD 2007a, 2007b).
que doses subletais de deltametrina, abaixo
daquelas que afetam os músculos de voo e         A habilidade das abelhas para ler e habitu-
coordenação, comprometem a capacidade            ar-se aos odores, baseada em sinais, deno-
de retorno de A. mellifera à colmeia, suge-      minada de resposta condicionada, pode ser
rindo que há falhas na capacidade de incluir     afetada pela exposição a piretróides e isto
ou integrar o padrão visual dos locais mar-      pode ter grande impacto sobre as colônias,
cados em relação a orientação pelo sol. Este     em virtude da redução na capacidade de
efeito pode ser potencializado em regiões        detecção dos odores florais e sua associa-
de clima frio, uma vez que, somada a ação        ção com a recompensa (néctar/pólen/óleos/
dos piretróides, as baixas temperaturas po-      essências florais, etc.). Mamood & Waller
dem bloquear a ação dos músculos do voo          (1990) verificaram este efeito em abelhas

                                                                                                  27
melíferas (A. mellifera L.) expostas a doses    da decomposição pela luz e/ou acentuado
     subletais de permetrina e salientaram que       efeito de fumigação, este último no caso de
     a dificuldade nas respostas olfativas deve-se   possuírem baixa pressão de vapor (JOHAN-
     mais a falhas na leitura que na chamada de      SEN & MAYER, 1990). Estes aspectos talvez
     memória, com recuperação nas respostas          expliquem, em parte, a menor repelência
     de leitura após a diminuição do efeito resi-    dos piretróides sob condições de campo
     dual do inseticida.                             que quando sob condições de testes de la-
                                                     boratório e semicampo.
     Os piretróides causam significativa redução
     nas progênies de abelhas (HAYNES, 1988).        Outro aspecto que deve ser levado em con-
     Fêmeas da abelha cortadora de folhas de al-     sideração para se ter precisão na análise do
     fafa expostas a doses subletais de deltame-     efeito repelente dos piretróides é a quantifi-
     trina (20% DL50) reduziram em 20% a pos-        cação ou estimativa do número de abelhas
     tura de ovos, durante um período de seis        na colônia, no início e término dos experi-
     semanas. Bendahou et al. (1999) estudaram       mentos, aspecto não levado em considera-
     os efeitos da exposição crônica de abelhas      ção por Shires et al. (1984), ao constatarem
     A. mellifera a doses subletais de cipermetri-   que cipermetrina só teve efeito significativo
     na 80%, sob condições de campo, via dieta       sobre a mortalidade de abelhas forrageado-
     (12,5 ppb), e constataram que houve um          ras (85%) quando aplicado no campo a altas
     aumento na taxa de substituição de rainhas,     taxas (20 g i.a/ha), com recuperação no dia
     provavelmente devido à interferência do         seguinte. Esse aparente efeito de repelência
     inseticida sobre a capacidade das abelhas       foi questionado devido ao elevado nível de
     atendentes identificarem o feromônio libe-      resíduo no mel e na cera (0,01-0,04 mg/kg).
     rado por cada rainha substituída.               Uma vez que os níveis no pólen foram ele-
                                                     vados (0,1 mg/kg), imediatamente após a
     Segundo Rieth & Levin (1988, 1989), os pi-      aplicação, e decresceram rapidamente, isto
     retróides desempenham a melhor ação de          pode ser atribuível a uma resposta condi-
     repelência entre as classes de inseticidas      cionada.
     existentes no mercado. A ação repelente
     pode ser observada através dos efeitos sub-     Os piretróides anteriormente mencionados
     letais após a exposição por contato do tarso    são amplamente utilizados no Brasil, tanto
     e região ventral do abdômen (MAMOOD &           nas grandes culturas - soja, milho, algo-
     WALLER, 1990). A temperatura predomi-           dão - como naquelas que dependem ainda
     nante nas áreas onde as colmeias estão lo-      mais essencialmente do serviço de poliniza-
     calizadas tem um papel fundamental neste        ção das abelhas, tais como tomate, melão,
     efeito, uma vez que a capacidade das abe-       maçã, café, dentre outras (PINHEIRO & FREI-
     lhas retornarem depende da mesma. Assim,        TAS, 2010; BRASIL, 2011). Pinheiro & Freitas
     em regiões de temperaturas baixas é menos       (2010) fazem algumas orientações para a
     provável que as abelhas retornem à colmeia      aplicação dos produtos pertencentes a esta
     antes da queda (knockdown) devido à ação        classe de inseticidas visando reduzir o im-
     do defensivo (THOMPSON, 2003). Por outro        pacto sobre as abelhas, aqui apresentados
     lado, em regiões de temperaturas elevadas       no ANEXO 2.
     e grande intensidade luminosa (regiões de
     baixa latitude), o efeito residual dos pire-
     tróides pode ser bem menor, devido a rápi-

28
Inseticidas competidores da acetilcolina pelos receptores que
              mediam o impulso nervoso – neonicotinóides

O imidacloprid talvez seja o inseticida mais   adoras para as da colônia. Segundo o autor,
utilizado no mundo para o controle de pra-     uma vez que a distância é comunicada pelo
gas e é registrado no Brasil para um grande    tempo de dança, o efeito do imidacloprid
número de culturas, sob várias formulações     parece ser sobre a transmissão de sinal efe-
(PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL, 2011).      tuado pelos neurônios motores.
Embora apresente ação neurotóxica, outras
características físico-químicas da molécula    Lambim et al. (2001) verificaram que Imi-
conferem-no segurança para aplicações no       dacloprid em doses tópicas agudas de 2,5,
ambiente. Kirchner (1999), citado por Maus     5, 10 e 20 ng/abelha causou paralisia e
(2003), conduziu um estudo de campo para       aumentou a atividade locomotora na dose
avaliar o efeito de doses subletais de imi-    de 1,25 ng/abelha, resultados que, segun-
dacloprid, via solução de sacarose, sobre o    do Aliouane et al. (2009), estão em acordo
comportamento forrageiro e orientação de       com o fato de que os neonicotinóides agem
voo e verificou que em concentrações de        como agonistas do sistema colinérgico, pro-
20 ppb as abelhas melíferas perceberam o       vocando excitação em baixas doses e efeitos
contaminante e rejeitaram parcialmente o       tóxicos relevantes em altas doses.
alimento fornecido. Este comportamento
de defesa resultou na diminuição do recru-     Decourtye et al. (1999) constataram que
tamento de abelhas forrageadoras para ní-      imidacloprid reduziu a capacidade da leitu-
veis de solução com 50 ppb ou mais altos.      ra olfativa em abelhas melíferas expostas in-
Contudo, para níveis de 100 ppb, as abe-       dividualmente a concentrações de 4-40 ppb
lhas que continuaram a acessar a solução       (3-33% DL50) e a atividade de voo e a leitura
de sacarose marcada não tiveram proble-        olfativa em abelhas de colônias expostas a
mas, para distâncias em torno de 500 m,        doses mais elevadas, 50 ppb via sacarose,
em retornar para a colmeia. Isto também        mas estes efeitos não foram correlaciona-
contribuiu para a diminuição da atividade      dos com aqueles constatados após aplica-
de forrageamento, e, segundo Schmuck           ções no campo. Referente a este fato, Maus
(1999), talvez se deva mais a reação das       et al. (2003) sugerem que os resultados ob-
abelhas da colônia em não aceitar o néctar     tidos em testes de laboratório sejam avalia-
contaminado do que o efeito subletal so-       dos com cuidado, dado o estresse artificial
bre as mesmas. No entanto, Bortolotti et al.   que as abelhas sofrem sob condições preva-
(2003) verificaram que doses subletais de      lecentes no laboratório, por não estarem no
imidacloprid alteram o comportamento de        seu ambiente natural, dentro do contexto
campeiras de Apis mellifera, afetando o for-   social da colônia.
rageamento e dificultando o retorno à co-
lônia. Kirchner (1998), citado por Schmuck     Schmuck et al. (2001) estudaram o efeito
(1999), observou que o imidacloprid afetou     de abelhas melíferas sujeitas à exposição
o padrão da “dança do oito”, apresentando      crônica de doses subletais de imidacloprid,
um fraco efeito na precisão da direção e um    via dieta, e constataram que a dose de 0,02
significativo efeito na distância comunicada   mg/kg (0,004 µg/abelha) afetou o ciclo de
da fonte de alimento pelas abelhas forrage-    postura de ovos da rainha e a quantidade

                                                                                               29
de larvas e de pupas de A. mellifera. Usando      trado via dieta. Colin et al. (2004) também
     o mesmo procedimento, Tasei et al. (2000)         estudaram o efeito de fipronil aplicado via
     verificaram que imidacloprid foi particular-      dieta, em níveis de contaminação de 70%
     mente danoso para mamangavas do chão              DL50, e constataram que a dose subletal de
     (Bombus terrestris L.), a baixas doses, na fai-   2 µg/kg reduziu a capacidade forrageira de
     xa de 10-25 µg/kg (0,002-0,005 µg/abelha),        A. mellifera. O trabalho realizado com fipro-
     resultando em baixa emergência de larvas,         nil por El Hassani et al. (2005) demonstra
     talvez como consequência da diminuição da         como esse pesticida interfere com a ativida-
     quantidade de cria.                               de forrageira da abelha ao afetar a percep-
                                                       ção gustativa, o aprendizado olfatório e ati-
     Visando aumentar o nível de esclarecimen-         vidade motora. Segundo estudo realizado
     to acerca do incidente ocorrido na França,        na Europa por Collin et al. (2004), depen-
     quando apicultores daquele país atribuíram        dendo das culturas e cultivares usados, o
     severas perdas de colônias e de produção          fipronil provocou mortalidade de 10 a 65%
     de mel ao imidacloprid aplicado via trata-        das abelhas campeiras depois de 10 dias de
     mento de sementes, Maus et al. (2003) fi-         sua aplicação.
     zeram uma extensiva revisão de literatura,
     visando analisar, interpretar e correlacionar     A exposição repetida de A. mellifera a fi-
     os resultados de inúmeros trabalhos con-          pronil, via oral, na dose subletal de 0,1 ng/
     duzidos sob condições de laboratório, se-         abelha (1/50 DL50) induziu completa morta-
     micampo e campo, de vários pesquisadores          lidade após uma semana de exposição (ex-
     pertencentes às mais variadas instituições.       posição subcrônica). Comparando-se esta
     Concluíram, com base nos estudos-chave            dose, via oral, em termos de mortalidade,
     referenciados, que o NOAEC (concentração          ela foi similar à dose de 2,2 µg/L de fipronil
     de efeitos adversos não observáveis) foi de       em exposição subcrônica usada por Decour-
     20 ppb e que, ao compará-lo com os níveis         tye et al. (2005). Dado que a dose aguda
     de resíduos do produto e seus metabólitos         de 0,1 ng/abelha, via dérmica, não diferiu
     no néctar e no pólen, abaixo de 5 ppb, o          significativamente do controle, Aliouane et
     imidacloprid oferece um risco negligenciá-        al. (2009) comentam que se pode concluir
     vel para A. mellifera.                            que fipronil em doses subletais pode tornar-
                                                       se letal em exposições repetidas.
     Fipronil é outro inseticida nicotinóide con-
     siderado como de “ultima geração” e con-          O fipronil também aumenta a atividade
     sumido amplamente no mundo e no Brasil            locomotora das abelhas em baixas doses
     (BRASIL, 2011). Mayer & Lunden (1999) es-         (ALLIOUANE et al., 2009). No campo, este
     tudaram os efeitos deste inseticida sobre fê-     aspecto pode ter muita relevância, já que
     meas de A. mellifera, Megachile rotundata         as abelhas-guarda podem interpretar a ex-
     e Nomia melanderi Cockerell, sob condições        citação das abelhas contaminadas como
     de laboratório e de campo, e observaram           um comportamento estranho e atacá-las
     que doses subletais na faixa de 100 a 500         (THOMPSON, 2003).
     ppm apresentaram efeito repelente, redu-
     zindo a taxa de visita das abelhas melíferas      A formulação de grânulos dispersíveis em
     à colza (Brassica napus L.) em florescimen-       água (GDA) do Imidacloprid e do fipronil e/
     to, efeito este não observado sob condições       ou sua utilização via tratamento de semen-
     de laboratório, quando o produto foi minis-       tes (PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL,

30
2011), devido suas excelentes propriedades     resposta à sacarose, resultados similares aos
sistêmicas, conferem certa segurança para      obtidos por El Hassani et al. (2008), após
as abelhas.                                    exposição aguda ao produto. Aliouane et
                                               al. (2009) comentam ainda que a exposição
O clothianidin é um inseticida semelhante      de abelhas ao acetamiprid pode modificar
ao imidacloprid lançado pelo mesmo fabri-      o equilíbrio da colônia e mudar o hábito de
cante em 2003. O início da sua comerciali-     forrageadores de néctar com um alto limiar
zação coincidiu com grande mortandade de       de sacarose para forrageadores de pólen
abelhas e levantou muitas suspeitas sobre      com um baixo limiar de sacarose.
esse produto e os demais nicotinóides. Atu-
almente há indícios de que neonicotinóides     Estudos com thiamethoxam mostraram
como clothianidin, imidacloprid, fipronil e    que a exposição repetida a uma dose que
thiamethoxam possam, em associação a vá-       não causa nenhum efeito quando aplicado
rios outros fatores, estarem envolvidos com    sob condições agudas (EL HASSANI et al.,
a Desordem do Colapso das Colônias (DCC)       2008) resulta em alguns déficits comporta-
que vem afetando as colônias de A. melli-      mentais. A exposição repetida a 1 ng/abe-
fera nos Estados Unidos e outros países ao     lha de thiamethoxam, via oral, causou um
redor do mundo. Diferente dos piretróides      parcial decréscimo na resposta à sacarose,
também suspeitos, isso levou vários países a   efeito não constatado quando o produto
banirem todos ou alguns desses nicotonói-      foi aplicado na mesma dose, sob condição
des (VOLLMER, 2008).                           aguda (ALIOUANE et al., 2009). Estes fatos
                                               têm uma relevada significância, já que, por
No que se refere a acetamiprid, El Hassani     melhor reproduzirem as condições de apli-
et al. (2008) constataram que doses tópicas    cação dos pesticidas no campo, apontam
agudas de 0,1 e 0,5 ng/abelha aumentaram       para a possibilidade de redução na captura
a atividade locomotora, fato não constata-     de néctar pelas abelhas forrageadoras, com
do por Aliouane et al. (2009), mesmo para      marcante efeito sobre as colmeias.
as maiores doses. Estes autores constata-
ram também que repetidas exposições a          Estudo comparativo realizado por Aliouane
pequenas doses de acetamiprid não trans-       et al. (2009) entre acetamiprid, fipronil e
formaram a excitação motora em significa-      thiamethoxam sugere que o acetamiprid se-
tiva imobilidade ou pequena atividade de       ria o menos tóxico dos três neonicotinóides
deslocamento.                                  testados para abelhas melíferas após expo-
                                               sições repetidas a doses subletais, resultado
Decourtye et al. (2005) constataram que        que vai de encontro àquele obtido por Iwa-
doses crônicas subletais de acetamiprid não    sa et al. (2004), quando os neonicotinóides
induziram maiores efeitos que doses agu-       com grupo cyano em sua molécula foram
das no que se refere ao consumo de água        significativamente menos tóxicos do que os
e que produziram menos efeitos no que diz      que apresentam o grupo nitro.
respeito à atividade locomotora, resposta à
sacarose e memória olfatória. Mas Aliouane
et al. (2009) observaram que acetamiprid
aplicado via oral, na dose de 0,1 µg/abe-
lha, aumentou o consumo de água, e, via
dérmica, um aumento não significativo na

                                                                                               31
Os diferentes efeitos dos neonicotinóides
                         em função dos receptores nicotínicos

     Imidacloprid, acetamiprid e thiamethoxam          abelhas melíferas, onde agem como modu-
     tem o mesmo alvo a nível celular, agindo          ladores das sinapses excitatórias ( BICKER et
     principalmente como antagônicos dos re-           al., 1985: BARBARA et al., 2005). Nas vias
     ceptores nicotínicos de acetilcolina dos in-      olfatórias, conexões interneurônicas GABA
     setos (nAChRs) (MATSUDA et al., 2001). As         contribuem para a representação neural
     composições das subunidades alfa e beta           dos odores (STOPFER et al., 1997; SACHSE
     desses receptores definem os diferentes           & GALIZIA, 2002). Contrário aos nAChRS,
     subtipos de receptores nicotínicos, que dife-     receptores GABACl e GluCl são também en-
     rem nas suas propriedades farmacológicas          contrados fora do sistema nervoso central,
     (NAUEN et al., 2001; DÉGLISE et al., 2002;        na membrana dos músculos, onde regulam
     BARBARA et al., 2005).                            a neurotransmissão excitatória ao glutama-
                                                       to na junção neuromuscular (MARRUS et
     Nas abelhas, como nos insetos em geral, a         al., 2004; COLLET & BELZUNCES, 2007).
     composição dos nAChRs é desconhecida.
     Experimentos realizados com cultura de            El Hassani et al. (2008) realizaram experi-
     neurônios cerebrais de abelhas melíferas          mentos com doses subletais agudas oral ou
     tem demonstrado que imidacloprid é um             dérmica de acetamiprid e thiamethoxam
     inibidor de nAChRs. Pelo menos dois tipos         sobre abelhas melíferas e constataram que
     de nAChRs tem sido descritos no cérebro de        thiamethoxam não induziu efeitos sobre o
     abelhas melíferas: alfa-bungarotoxina (alfa-      comportamento, independentemente do
     BGT)-sensitiva e alfa-BGT-não-sensitiva. Os       nível de dose e do modo exposição, enquan-
     trabalhos de Cano Lozano et al. (1996),           to que acetamiprid provocou um aumento
     Cano Lozano et al. (2001), Dacher et al.          na resposta à sacarose e mudanças de lo-
     (2005), Thany & Gauthier (2005) e Aliouane        comoção, bem como diminuiu a memória
     et al. (2009) demonstram que estes recep-         de longa duração, quando administrado via
     tores estão envolvidos nas leituras tátil e ol-   oral. Experimentos com fipronil em similares
     fatória e de memória, as quais são funções        condições mostraram um fraco decréscimo
     essenciais para o comportamento de forra-         na resposta à sacarose e prejuízo na memó-
     geamento. Fipronil rompe a neurotransmis-         ria olfativa após aplicação de doses tópicas
     são inibitória pelo bloqueio dos canais de        subletais (EL HASSANI et al., 2005).
     cloro do ácido gama-amino-butírico (GABA-
     Cl) e dos canais de cloro do glutamato (Glu-      Aliouane et al. (2009) detectaram que a
     Cl) (BARBARA et al., 2005; JANSSEN et al.,        dose de 0,1 ng/abelha de thiamethoxam,
     2007). Como os mamíferos não possuem              via dérmica, causou um decréscimo tempo-
     estes tipos de canais de cloro, justifica-se,     rário de memória 24 horas após a leitura,
     pelo menos parcialmente, a ação seletiva do       seguido por uma recuperação após 48 ho-
     fipronil sobre os insetos em relação aos ma-      ras, significando que a memória de longo
     míferos (NARAHASHI et al., 2007).                 prazo não é afetada. Na mais alta dose, 1
                                                       ng/abelha, houve decréscimo na perfor-
     Receptores de canais de cloro do GABA e           mance de leitura, mas sem repercussão
     do GluCl foram encontrados no cérebro de          significativa na memória olfatória. Fipronil

32
Polinizadores e pesticidas: boas práticas de manejo
Polinizadores e pesticidas: boas práticas de manejo
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Polinizadores e pesticidas: boas práticas de manejo

  • 1.
  • 2.
  • 3. Ministério do Meio Ambiente Secretaria de Biodiversidade e Florestas Departamento de Conservação da Biodiversidade POLINIZADORES E PESTICIDAS: PRINCÍPIOS DE MANEJO PARA OS AGROECOSSISTEMAS BRASILEIROS Autores: Breno Magalhães Freitas José Nunes Pinheiro Brasília 2012
  • 4. Autores: Breno Magalhães Freitas e José Nunes Pinheiro Projeto GEF Polinizadores Gerente: Hélio Jorge da Cunha Revisão: Hélio Jorge da Cunha Capa e Projeto Gráfico: Ângela Ester Magalhães Duarte Ficha Catalográfica: Helionidia Oliveira Catalogação na Fonte Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis F862p Freitas, Breno Magalhães. Polinizadores e pesticidas: princípios e manejo para os agroecossistemas brasileiros / Breno Magalhães Freitas, José Nunes Pinheiro. – Brasília: MMA, 2012. 112 p. : il. color. ; 29 cm. ISBN 978-85-7338-166-1 1. Polinização. 2. Pesticidas. 3. Ecossistemas agrícolas. 4. Defensivos agrícolas. I. Minis- tério do Meio Ambiente – MMA. II. Secretaria de Biodiversidade e Florestas – SBF. III. Departamento da Biodiversidade e Conservação. IV. Fundo Brasileiro para a Biodiversi- dade – Funbio. V. Título. CDU(2.ed.)632.95.02 Referência para citação: FREITAS, B. M.; PINHEIRO, J. N. Polinizadores e pesticidas: princípios e manejo para os agroecossiste- mas brasileiros. Brasília: MMA, 2012. 112 p.
  • 5. Dedicatória Os autores dedicam a Deus. Breno Magalhães Freitas dedica: Aos meus pais, irmãos e demais membros da minha família pelo apoio sempre presente; À minha esposa, Janete, pelo amor incondicional; Aos meus filhos, Douglas e Lucas Antonio, pelas constantes alegrias. José Nunes Pinheiro dedica: Ao meu pai, Ildefonso e minha mãe, Isaltina (in memorian), pelo amor, carinho e verdadeira dedicação e companheirismo que têm dispensado ao longo da vida; À minha esposa, Adriana, e filha, Gláucia, pelo amor, companheirismo, dedicação e incentivo que me têm dado.
  • 6. Bombyliidae – Autor: Breno M. Freitas Vespa em flor de cajazeira Autor: Mikail Olinda de Oliveira Xylocopa sp. e Apis mellifera em flores de gergelim. Autora: Patrícia Barreto de Andrade
  • 7. Sumário Apresentação.................................................................................................................. 07 Prefácio........................................................................................................................... 09 Introdução...................................................................................................................... 11 PARTE I – ESTUDO DE RISCO DOS PESTICIDAS 15 Normas internacionais utilizadas como padrão para estudos de risco dos pesticidas......... 15 PARTE II – EFEITOS LETAIS DOS PESTICIDAS AGRÍCOLAS SOBRE AS ABELHAS 18 Densidade e atratividade da cultura................................................................................. 18 Tamanho das áreas.......................................................................................................... 19 Efeito dos fatores ambientais na toxicidade dos defensivos agrícolas................................ 20 Períodos do dia mais adequados para efetuar pulverizações............................................. 21 Seletividade e formulação dos defensivos agrícolas.......................................................... 22 Distância das colônias da área pulverizada....................................................................... 22 Efeito da idade e do porte da abelha na susceptibilidade a defensivos agrícolas............... 23 PARTE III – EFEITOS SUBLETAIS DOS PESTICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO E SOBREVIVÊNCIA DAS ABELHAS 25 Inseticidas inibidores da acetilcolinesterase – organofosforados e carbamatos.................. 25 Inseticidas que alteram a modulação dos canais de sódio e a polaridade da membrana celular – piretróides......................................................................................................... 27 Inseticidas competidores da acetilcolina pelos receptores que mediam o impulso nervoso – neonicotinóides............................................................................................... 29 Os diferentes efeitos dos neonicotinóides em função dos receptores nicotínicos......... 32 Toxicidade diferencial e sinergia dos neonicotinóides com outros pesticidas................ 34 Inseticidas de baixa toxicidade aguda oral e/ou dérmica – reguladores do crescimento, Bacillus thuringiensis e azadirachtin................................................................................. 35 Fungicidas e herbicidas.................................................................................................... 41 Marcadores bioquímicos para detecção do efeito de doses subletais................................ 42 PARTE IV – CASOS ESPECÍFICOS DO EFEITO DOS DEFENSIVOS SOBRE OS POLINIZADORES 43 Avaliação residual de imidacloprid em solos, plantas e pólen........................................... 43
  • 8. Efeito do pólen e do néctar transgênicos sobre as abelhas............................................... 44 Efeitos indiretos no ecossistema das colônias de abelhas............................................ 45 Efeitos diretos sobre as abelhas.................................................................................... 46 Resultados de testes toxicológicos com abelhas africanizadas.......................................... 48 Resultados de testes toxicológicos com meliponíneos...................................................... 51 Efeito letal de pesticidas utilizados na citricultura............................................................ 52 Efeito dos pesticidas utilizados no combate à dengue..................................................... 54 PARTE V – BOAS PRÁTICAS DE MANEJO PARA REDUÇÃO DO IMPACTO DOS DEFENSIVOS AGRÍCOLAS SOBRE OS POLINIZADORES 57 PARTE VI – MEDIDAS PARA REDUZIR OS DANOS ÀS ABELHAS 61 Responsabilidade dos Apicultores e Meliponicultores.................................................... 61 Localização dos Apiários/meliponários............................................................................. 61 Programas educacionais.................................................................................................. 62 Confinamento das abelhas dentro da colmeia.................................................................. 62 Impedir o fluxo de pólen contaminado para dentro da colmeia........................................ 64 Mobilização das colônias de abelhas................................................................................. 64 Tratamento de colônias intoxicadas.................................................................................. 65 Responsabilidade dos Especialistas e Aplicadores........................................................ 66 Indicar o uso de pesticidas de baixo risco......................................................................... 66 Orientar para o uso de métodos de baixo risco de aplicação............................................. 67 Indicar o uso de formulações de baixo risco..................................................................... 67 Orientar para o tempo de aplicação que confere baixo risco............................................... 67 Remover plantas daninhas em florescimento...................................................................... 67 Modificar programas de pulverização em relação à temperatura......................................... 68 Orientar para o uso de inseticidas seletivos e do Manejo Integrado de Pragas (M.I.P.)....... 69 Descartar pesticidas em locais que ofereçam baixo risco para as abelhas........................... 69 Instruir para o uso de pulverizações com base no Nível de Dano Econômico (N.D.E.) e outros parâmetros..................................................................................................................... 70 PARTE VII – POLÍTICA AGRÍCOLA PARA O USO RACIONAL DE DEFENSIVOS AGRÍCOLAS NO BRASIL 71 ANEXOS..................................................................................................................... 73 REFERÊNCIAS............................................................................................................. 89 LISTA DE ESPÉCIES...................................................................................................... 110 AGRADECIMENTOS.................................................................................................. 112
  • 9. Apresentação O Brasil, de longa data vem desempenhando papel importantíssimo nos esforços internacionais para a conservação e uso sustentável de polinizadores e dos serviços ecossistêmicos de polinização. Já em 1998, uma reunião organizada no país promoveu a elaboração da “Declaração de São Paulo sobre os Polinizadores”, documento apresentado no ano seguinte à Convenção sobre Diversidade Biológica – CDB e que propiciou as discussões que deram origem, em 2000, à Iniciativa Internacional de Polini- zadores – IPI (Decisão CDB V/5) com o objetivo de promover ações coordenadas para: - Monitorar o declínio de polinizadores, suas causas e impactos sobre os serviços de polinização; - Abordar a falta de informações taxonômicas sobre polinizadores; - Avaliar o valor econômico da polinização e o impacto econômico do declínio dos serviços de polinização; e - Promover a conservação e o uso sustentável da diversidade de polinizadores na agricultura e ecossistemas relacionados. O secretariado da Convenção solicitou então à Organização das Nações Unidas para Alimentação e Agricultura – FAO que coordenasse o desenvolvimento de um Plano de Ação para a IPI em colabora- ção com especialistas no tema. Este Plano, adotado pela CDB em 2002 (Decisão CDB VI/5), foi cons- truído com base em quatro componentes: avaliações, manejo adaptativo, capacitação e integração/ transversalização. A razão da proposição do componente de manejo adaptativo é a de que, para garantir os serviços de polinização, é preciso mais conhecimento sobre os múltiplos benefícios fornecidos pela diversidade de polinizadores, bem como sobre os fatores que influenciam seu declínio. Em particular, faz-se ne- cessário identificar adaptações às práticas de manejo agrícola que: minimizem os impactos negativos sobre polinizadores, promovam a conservação e diversidade dos polinizadores nativos, e conservem e recuperem as áreas naturais necessárias para manutenção dos serviços de polinização para agricultura e demais ecossistemas. Entre as atividades previstas para serem realizadas no âmbito deste componente destacam-se aquelas voltadas à avaliação dos impactos de pesticidas sobre a diversidade e abundância de polinizadores. Entretanto, este tema não se restringe às atividades voltadas para o manejo adaptativo, mas perpassa também os demais componentes do Plano de Ação, com atividades relacionadas: à capacitação de agricultores para o uso racional destas substâncias (capacitação); à disponibilização de informações aos órgãos de controle quanto ao impacto negativo de pesticidas sobre polinizadores naturais (trans- versalização); entre outras. O Projeto “Conservação e Manejo de Polinizadores para Agricultura Sustentável por meio de uma Abordagem Ecossistêmica” (GEF/PNUMA/FAO), coordenado pelo Ministério do Meio Ambiente, tem como objetivo a implementação dos objetivos da IPI em âmbito nacional e não teria como se furtar à responsabilidade de tratar deste tema no Brasil, considerado um dos maiores consumidores globais de pesticidas. É com prazer que apresentamos o livro “Polinizadores e Pesticidas: princípios de manejo para os agroecossistemas brasileiros”, onde são apresentados os efeitos subletais e doses letais dos pesticidas de uso autorizado no país sobre polinizadores, os diferentes impactos das formulações e uso no país. Esperamos contribuir com informações para interpretação e correlação dos resultados obtidos sob condições de testes de laboratório às condições de agroecossistemas brasileiros específicos e contri- buir para a definição de estratégias de manejo visando otimizar o benefício simultâneo dos pesticidas 7 e polinizadores para as culturas.
  • 10. Oxaea sp em flor de urucum – Autor: Thiago Mahlmann Abelhas jandaira na entrada do ninho – Autor: Breno M. Freitas
  • 11. PREFÁCIO A relevância dos agentes polinizadores bióticos para o bom funcionamento dos ecossistemas silvestres e agrícolas vem sendo reconhecido nos últimos anos. Esfor- ços têm sido realizados no sentido de estimar a dimensão dessa importância e atri- buir valores monetários para o serviço de polinização realizado por esses animais. Apesar de controversos e muitas vezes especulativos, todos os estudos realizados apontam para somas na casa dos milhões e ressaltam o papel dos polinizadores tanto do ponto de vista ecológico como econômico. Por outro lado, desde 1996, quando Stephen Buchmann, Gary Nabhan e Paul Miro- cha lançaram o livro The forgotten pollinators (Os polinizadores esquecidos) tem ha- vido uma crescente constatação da redução de polinizadores em plantios agrícolas, sejam eles nativos das áreas cultivadas ou espécies criadas e manejadas para tal fim. Entre as várias razões atribuídas para esse declínio, o uso crescente e indiscriminado de defensivos agrícolas tem sido identificado como uma das principais causas desse problema. Isso ocorre porque a grande maioria dos pesticidas é desenvolvida para eliminar insetos, pois esses constituem as pragas mais recorrentes das lavouras. No entanto, os insetos, particularmente as abelhas, também são os agentes polinizado- res mais importantes, e muito suscetíveis a agrotóxicos. Embora seja fácil defender a ideia de não usar esses produtos na agricultura, e até viável fazê-lo em pequenos plantios e hortas, o fato é que a agricultura comercial de larga escala não pode prescindir do uso de pesticidas, em virtude do desequilíbrio causado aos ecossistemas. O ideal, então, é que as práticas de cultivo a serem ado- tadas permitam o benefício simultâneo da ação dos inimigos naturais e dos agentes polinizadores, bem como da ação dos pesticidas sobre as pragas e patógenos. O presente livro1 procura mostrar ser possível conciliar níveis de polinização adequa- dos na agricultura com o uso racional dos defensivos agrícolas, desde que se use apenas os inseticidas, fungicidas e herbicidas e formulações registrados para uso agrícola no Brasil; se conheça seus efeitos tóxicos letais e subletais, nas várias for- mulações, sobre os principais agentes polinizadores das espécies vegetais cultivadas no país; se cumpra as recomendações para boas práticas de manejo da cultura para redução do impacto dos defensivos sobre os polinizadores e se adote medidas para mitigar os danos potenciais. 1 Este livro se trata do desdobramento e ampliação de dois artigos publicados pelos autores na revista Oecologia Australis abordando os efeitos letais e subletais dos defensivos agrícolas sobre polinizadores. Os referidos artigos estão listados nas referências bibliográficas sob Freitas e Pinheiro (2010) e Pinheiro e Freitas (2010) para os interessados em consultá-los diretamente. 9
  • 12. Apis mellifera em capítulo de girassol – Autor: Breno M. Freitas Bombus sp. em flor de abóbora - Autor: Breno M. Freitas Lepidoptera em Asteraceae – Autor: Breno M. Freitas
  • 13. INTRODUÇÃO Os polinizadores estão entre os compo- de polinização nos ecossistemas naturais e nentes essenciais para o funcionamento agrícolas e a manutenção da capacidade dos ecossistemas em geral (CONSTANZA et reprodutiva de plantas silvestres (KREMEN, al., 1997). Na agricultura, a Biodiversidade 2004). Para se ter uma maior compreensão Associada às Culturas (CAB) constitui parte da importância dos serviços prestados pelos importante dos ecossistemas agrícolas, sen- polinizadores, Prescott-Allen & Prescott-Al- do os polinizadores um dos seus compo- len (1990) enfatizam benefícios econômicos nentes principais (DAILY, 1997; PALMER et para agricultura dos Estados Unidos, devido al., 2004). O conceito de Biodiversidade As- à ação de abelhas nativas não produtoras sociada às Culturas (CAB) refere-se à biodi- de mel, da ordem de US$ 4,1 bilhões/ano, versidade que dá suporte ao funcionamento enquanto que a contribuição para a agricul- dos serviços dos ecossistemas, contribuindo tura mundial, considerando-se as culturas para a sua manutenção e recuperação (FAO, dependentes de polinizadores, excederia os 2004). US$ 54 bilhões (CONSTANZA et al., 1997; DIAS et al., 1999). No Brasil, apenas oito A polinização é essencial para a reprodução culturas dependentes de polinizadores são e manutenção da diversidade de espécies responsáveis por US$ 9,3 bilhões em expor- de plantas e provê alimentos para humanos tações (FREITAS & IMPERATRIZ-FONSECA, e animais, influenciando, também, o aspec- 2004; 2005). to qualitativo da produção (BUCHMANN et al., 1996). Cerca de 75% das culturas e 80% Dentre as várias causas responsáveis pelo das espécies de plantas dotadas de flores declínio de polinizadores nas áreas agríco- dependem da polinização animal (KEVAN & las, pode-se destacar o desmatamento de IMPERATRIZ-FONSECA, 2002; RICKET et al., áreas com vegetação nativa para a implan- 2008), sendo as abelhas os principais poli- tação e/ou expansão de cidades (hiperurba- nizadores. Referente a isto, cerca de 73% nização) ou áreas agrícolas, e o inadequado das espécies agrícolas cultivadas no mun- uso de práticas de cultivo, dentre as quais do é polinizada por espécies de abelhas, se destaca a utilização abusiva de pestici- enquanto que as moscas são responsáveis das, principalmente nas extensas áreas de por 19%, os morcegos por 6,5%, as vespas monocultivo (ALTIERI & MASERA, 1998; por 5%, os besouros por 5%, os pássaros FLETCHER & BARNETT, 2003; FREITAS et al., por 4% e as borboletas e mariposas por 4%, 2009). Áreas cobertas com vegetação nati- havendo espécies vegetais que podem ser va apresentam, em geral, um número con- polinizadas por mais de um grupo de po- siderável de espécies de plantas que servem linizador (FAO, 2004). Portanto, as abelhas como fonte de néctar e pólen para insetos constituem-se nos principais polinizadores polinizadores, por meio de florescimento bióticos da Natureza. contínuo ou complementar, ao longo do ano, sendo também usadas para descanso, Atualmente, a densidade populacional de nidificação e reprodução (FREITAS, 1991; muitos polinizadores está sendo reduzi- FREITAS, 1995a). A substituição destas áre- da a níveis que podem sustar os serviços as por monoculturas, que normalmente 11
  • 14. florescem por um curto período de tempo, dos inimigos naturais e dos agentes polini- leva a uma severa redução no número e di- zadores, bem como da ação dos pesticidas versidade de polinizadores (OSBORNE et al., sobre as pragas e patógenos. O desenvolvi- 1991; KREMEN et al., 2002; LARSEN et al., mento de práticas de manejo eficazes não 2005). Os inseticidas, principalmente aque- é uma tarefa fácil, requerendo, portanto, o les de ação neurotóxica, amplificam aquele conhecimento da biofenologia da cultura efeito, e os herbicidas e as capinas (manuais instalada e das plantas daninhas, da bioe- e mecanizadas) reduzem os locais de nidi- cologia das pragas e dos agentes benéficos, ficação e o número de flores silvestres, for- principalmente dos polinizadores, das mo- necidos por plantas consideradas daninhas, léculas dos pesticidas utilizados e da ação pela destruição de áreas e/ou faixas naturais que os fatores ambientais exercem sobre es- e artificiais, como, por exemplo, estações tes. Isto requer a interferência de uma equi- de refúgio e vegetação existente nas entre- pe multidisciplinar para a elaboração de um linhas de culturas frutíferas, principalmente plano adequado de manejo, voltado para (SUBBA REDDI & REDDI, 1984a; OSBORNE um ecossistema específico (FREITAS, 1998; et al., 1991; FREE, 1993). Tudo isto contri- MALASPINA & SILVA-ZACARIN, 2006; RIEDL bui para a perda de biodiversidade e servi- et al., 2006). ços de polinização na área, pois as espécies remanescentes não conseguem compensar No Brasil, a questão dos defensivos agríco- a perda de polinização resultante do desa- las é preocupante. Somente no período de parecimento das demais espécies (KREMEN, 40 anos entre 1964 e 2004 o consumo de 2004). Alguns fungicidas podem, também, agrotóxicos no país aumentou 700% (SPA- ter um grande impacto sobre os poliniza- DOTTO et al., 2004). Concomitantemente, dores, por reduzirem o número de visita às vários relatos sobre mortalidade de abelhas, flores das culturas, ao exercerem ação re- presumivelmente devido a contaminações pelente (SOLOMON & HOOKER, 1989) ou pelo uso inadequado de pesticidas, têm reduzirem a viabilidade do pólen, decorren- ocorrido recentemente no país (MALAS- tes de aberrações cromossômicas induzidas PINA & SOUZA, 2008; MALASPINA et al., durante a meiose (GRANT, 1982). Deste 2008; PINTO & MIGUEL, 2008). No entan- modo, hoje, níveis de polinização insatisfa- to, na grande maioria dos casos não houve tórios são um dos principais problemas que análises de amostras para comprovação das limitam a produtividade das culturas, par- suspeitas e a literatura brasileira a respeito ticularmente daquelas que dependem de é praticamente inexistente. A falta de infor- agentes polinizadores bióticos (SUBBA RE- mações a respeito dos efeitos dos pesticidas DDI & REDDI, 1984b; FREITAS, 1995a). sobre os polinizadores da agricultura nacio- nal pode constituir um dos principais obstá- Por outro lado, a agricultura comercial de culos para os esforços atuais em busca do larga escala, tal como vem sendo praticada uso sustentável de polinizadores em nossas atualmente, em grandes áreas e onde pre- áreas agrícolas. dominam os monocultivos, não pode pres- cindir do uso de pesticidas, em virtude do A presença de abelhas, em especial as me- desequilíbrio causado ao ecossistema (SAN- líferas (Apis mellifera L.), em extensas áreas TOS, 1998; ECPA, 2008). O ideal, então, é com monoculturas, pode evidenciar níveis que as práticas de cultivo a serem adotadas de poluição ambiental dentro de limites permitam o benefício simultâneo da ação aceitáveis (BROMENSHENK et al., 1991; 12
  • 15. KEVAN, 1999), contudo não garante que a No Brasil, há poucas informações sobre os colônia esteja em bom estado hígido sim- efeitos letais e subletais dos defensivos agrí- plesmente porque não se consegue ob- colas nos polinizadores. Neste livro, apre- servar, aparentemente, aumento de mor- sentamos os efeitos subletais e doses letais talidade de abelhas expostas a pesticidas (DL50) dos pesticidas de uso autorizado no usados para o controle de pragas em uma Brasil sobre polinizadores, os diferentes im- cultura específica, instalada naquelas áreas pactos das formulações e uso no país, con- (HAYNES, 1988; RIEDL et al., 2006). Efei- forme apresentados em Freitas e Pinheiro tos subletais, decorrentes da exposição de (2010) e Pinheiro e Freitas (2010). Procura- abelhas melíferas a baixos níveis de doses e/ se assim, interpretar e correlacionar os re- ou aplicações, principalmente à longo pra- sultados obtidos sob condições de testes zo, são pouco conhecidos e não têm sido de laboratório, de semicampo e campo às considerados nos estudos de risco para fins condições de agroecossistemas brasileiros de discussão (NRCC, 1981; KEVAN, 1999; específicos e definir estratégias de manejo THOMPSON, 2003; MALASPINA & SILVA- visando otimizar o benefício simultâneo dos ZACARIN, 2006). Investigações nesta área pesticidas e polinizadores para as culturas. poderiam, talvez, contribuir para a elucida- Além disso, também propomos boas práti- ção de eventos estranhos observados recen- cas de manejo visando minimizar os efeitos temente como, por exemplo, o misterioso negativos e racionalizar o uso dos pesticidas sumiço de milhares de colônias de Apis nos ecossistemas agrícolas brasileiros. Essas mellifera em estados dos EUA e países Eu- práticas de manejo, no entanto, devem ser ropeus, comumente conhecido por Colony elaboradas com base em parâmetros quan- Colapse Disorder (CCD), ou, em Português, titativos, que definam o tamanho ou exten- Desordem do Colapso das Colônias (DCC). são do problema, levando em conta não so- mente os efeitos letais (mortandade), mas Em um raro exemplo deste tipo de estudo, também outros efeitos tóxicos (subletais), Thompson (2003) analisou os efeitos sub- principalmente à longo prazo. letais de pesticidas sobre abelhas e o seu potencial para uso em estudos de risco, ba- seados na coletânea de vários artigos pu- blicados por outros autores, disponíveis na bibliografia internacional, que constitui um importante subsídio para o presente traba- lho (Anexo 1). No levantamento de Thomp- son (2003), a grande maioria dos trabalhos enfoca o efeito dos pesticidas sobre abelhas melíferas, particularmente Apis mellifera, onde, para condições de campo, a taxa de aplicação é usada como uma medida indi- reta de exposição, enquanto que outros es- tudos não envolvem aplicações de campo, mas, antes, são utilizadas doses tópicas, via contato (na abelha) ou ingestão (na alimen- tação). 13
  • 16. Centris sp. em flor de feijoeiro Autor: Francisco Wander Soares Mariposa em flor de feijoeiro Trigonídeo e Autor: Francisco Wander Soares Melipona quadrifasciata em Solanaceae Autor: Breno M. Freitas Apis mellifera em flores de mamoneira Autor: Rômulo Augusto Guedes Rizzardo Apis mellifera em flor de Lupinus sp. Autor: Breno M. Freitas
  • 17. PARTE I – ESTUDO DE RISCO DOS PESTICIDAS Normas internacionais utilizadas como padrão para estudos de risco dos pesticidas As normas internacionais utilizadas como das abelhas (EPPO, 1992; EPPO 1993; EPA, padrão para estudos de risco dos pesticidas 1996) (Figura 1a,b,c). Entretanto, Thomp- agrícolas em laboratório são as produzidas son (2003) enfatiza a necessidade de que pela EPPO - European and Mediterranean os testes de laboratório devam ser capazes Plant Protection Organisation (1992), EPA de explicar e fornecer uma base para avaliar - Environment Protection Agency (1996) a performance dos pesticidas com quocien- e OECD - Organisation for Economic Co- te de risco maior que 50, sob condições de operation and Development (1998a,b) e semicampo e campo, uma vez que existe concentram-se, primariamente, na mortali- um grande número de pesticidas que, em- dade de abelhas melíferas (Apis mellifera), bora usados sob condições de baixos níveis que são os agentes polinizadores mais co- de aplicação ou concentração, resultam em mumente utilizados na grande maioria das efeitos letais ou subletais comportamen- culturas agrícolas. A norma EPA (1996) para tais quando em campo (Figura 2a,b,c). Isto toxicidade aguda por contato prescreve não ocorre hoje, talvez, devido ao fato de que, além da mortalidade, sejam registra- que os testes de laboratório não levem em dos outros sinais de intoxicação, atribuíveis conta o efeito que os estímulos ambientais, ou não à substância-teste, tais como letar- tais como a atratividade das flores, exercem gia, ataxia e hipersensitividade, dentre ou- sobre os polinizadores, de tal modo a so- tros efeitos subletais, relatando-se o início, brepujar os efeitos nocivos dos pesticidas duração, severidade e o número de abelhas (NAUMANN et al., 1994; MAYER E LUN- afetadas, para cada nível de dose. As nor- DEN, 1999). De qualquer forma, segundo mas EPPO (1992) e OECD (1998a,b) embora Thompson (2003), as normas EPA e EPPO requeiram que comportamentos anormais são importantes por fornecer um suporte sejam registrados, não apontam o tipo de dentro do qual os dados podem ser coleta- efeito específico a ser relatado. O ponto fi- dos e analisados. nal dos estudos laboratoriais é a confecção de curvas de mortalidade em função dos Suchail et al. (2000) verificaram que os efei- níveis de dose, para determinação da DL50. tos nem sempre são lineares, ou seja, a mor- talidade e os efeitos subletais podem não Os estudos de risco são feitos com base ser simples função da dose. Os autores ob- em dados gerados em laboratório (DL50) e servaram que a ação de contato do insetici- em testes sob condições de semicampo e da imidacloprid sobre abelhas, a baixas do- campo, para moléculas com quociente de ses, causou mortalidade bifásica, enquanto risco maior ou igual a 50, com modo de que para altas doses a mortalidade foi de- ação específico, ou no caso de observação morada. Ademais, há, presentemente, pou- de efeitos indiretos, tais como efeito retar- cos dados disponíveis na literatura mundial dado ou modificação no comportamento referentes a níveis reais de exposição das 15
  • 18. abelhas, sob condições de campo, em Foto: Marcelo O. Milfont relação àqueles decorrentes de efeitos subletais sob condições de laborató- rio. Ainda, deve-se ressaltar o fato de que existem poucos dados disponíveis sobre efeitos subletais em laboratório para compostos que, devido à sua bai- xa toxicidade aguda ou baixas taxas de aplicação, não são submetidos a tes- tes mais detalhados, sob condições de semicampo e campo, mas que podem ter notáveis efeitos sobre a colônia, quer devido a uma característica em a particular da molécula ou de um com- Foto: Marcelo O. Milfont ponente específico da sua formulação comercial, tais como solventes irritan- tes, por exemplo. As normas EPPO (1992) para estudos mais específicos também não são bem definidas, mas limitadas, tomando-se como exemplo o fato de que as orien- tações para o teste em gaiolas reco- mendam a descrição das atividades de forrageamento e comportamento das abelhas, em relação ao tipo de b substância-teste. De forma semelhan- Foto: Breno M. Freitas te, para o teste de campo, a avaliação do efeito dos pesticidas sobre as ati- vidades de forrageamento e compor- tamento das abelhas, na cultura e em torno da colmeia, e sobre o status da cria, é por um período de somente duas a três semanas, não levando em consideração os efeitos de longo pra- zo e sua influência sobre o comporta- mento e sobrevivência da colônia. c Figura 1 – Estudos de risco podem se feitos sob condições de semicampo e campo: a) plantio de soja (Glycine max L.) sem gaiolas; b) com gaiolas; c) plantio de pimentão (Capsicum an- nuum L.) em casa de vegetação. 16
  • 19. O fato é que, quer sob condições de Foto: Breno M. Freitas laboratório ou aquelas definidas para estudos mais específicos, estas normas, estabelecem diretrizes que permitem a avaliação dos efeitos dos pesticidas sobre as abelhas, individualmente, po- rém não levam em consideração a in- a teração da colônia com o ambiente, regulada por sinais hormonais e/ ou de Foto: Breno M. Freitas estresse. Apesar das limitações aponta- das, as normas existentes estabelecem uma base para que se possa correlacio- nar os efeitos letais e subletais observa- dos em abelhas expostas a pesticidas sob condições de laboratório e em tes- tes de semicampo e campo, de modo a prover uma ampla base de dados para interpretação e discussão dos mesmos em níveis mais próximos possível da re- alidade, através de um processo con- b tínuo de retro-alimentação (feedback). Foto: Breno M. Freitas c Figura 2 – Estudos de risco conduzidos em laboratórios: a) abelhas Apis mellifera L. alimentadas em gaiolas com diferen- tes doses do defensivo testado; b) fornecimento manual de alimento contaminado a Apis mellifera L. e; c) incubação em B.O.D. 17
  • 20. PARTE II – EFEITOS LETAIS DOS PESTICIDAS AGRÍCOLAS SOBRE AS ABELHAS Pouca atenção tem sido dada ao impacto bem mais informações mesmo que esparsas negativo dos defensivos agrícolas sobre os e de difícil compilação. No entanto, Atkins agentes polinizadores, principalmente em et al. (1981) apresentaram as doses letais áreas cultivadas. A literatura brasileira é (DL50) para Apis mellifera de vários defensi- omissa a este respeito, sendo os trabalhos vos agrícolas, muitos dos quais de uso auto- com pesticidas abordando sua eficiência no rizado no Brasil, e Johansen & Mayer (1990) controle de pestes ou, mais recentemente, produziram um excelente e abrangente tra- em técnicas e práticas menos agressivas ao balho mostrando o impacto dos defensivos meio ambiente, mas sem investigações es- agrícolas sobre os principais agentes polini- pecíficas relacionadas aos polinizadores. A zadores, as abelhas, tendo estes trabalhos literatura internacional, por sua vez, tam- servido de base para o que se apresenta aqui. bém não é muito diferente, embora já traga Densidade e atratividade da cultura A densidade e a atratividade das flores de de correntes de vento (Figura 3). De um plantas em pleno florescimento, contamina- modo geral, quanto maior a densidade e a das pela aplicação de determinados pestici- atratividade das flores abertas contamina- das, é a principal causa de mortalidade dos das pelo defensivo, no pleno florescimento, polinizadores (efeito agudo), porém baixos maior a visitação pelas abelhas e maior a níveis de doses e/ou baixa frequência de contaminação destas também (RIEDL et al, aplicação podem afetar o comportamento 2006). das abelhas forrageiras e redu- Foto: Breno M. Freitas zir o vigor da colônia (efeitos subletais) (BORTOLOTTI et al., 2003; FREITAS & PINHEIRO, 2010). Isto inclui as flores das plantas da cultura-alvo para a qual se está usando um deter- minado pesticida com um fim específico (controle de pragas, doenças ou ervas), outras es- pécies de plantas dentro da área (ervas daninhas) e das plantas que estão próximas à área com a cultura-alvo, que podem ser contaminadas pela deriva dos produtos pela ação Figura 3 – Culturas de florescimento abundante e concentrado em pou- cos dias, como o pessegueiro (Prunus persica (L.) Batsch) apresentam grande densidade de flores, o que as tornam bastante atrativas para 18 as abelhas, aumentando o nível de contaminação se pulverizadas nesse estágio.
  • 21. Tamanho das áreas Segundo Free (1993), o tamanho da área plo, onde as áreas são pulverizadas, em ge- pulverizada, num único lapso de tempo, ral, num único lapso de tempo, o impacto também exerce grande influência na di- sobre as abelhas deve ser bem mais acentu- mensão do nível de contaminação. Johan- ado e significativo que em áreas de menor sen & Mayer (1990) constataram que numa extensão, onde são cultivadas hortaliças e área de 80 ha de macieira (Malus domestica fruteiras, por exemplo, que utilizam mais a Borkh) tratada com um inseticida conside- mão-de-obra familiar, razão pela qual, devi- rado como de alto risco, a mortalidade foi do ao ritmo mais lento, não se pode pulveri- acentuada e significativamente maior que zá-las na sua plenitude, num único período numa área de 0,8 ha. Este aspecto sugere de tempo (Figura 4). Deste modo, nestas que, no Brasil, em extensas áreas com mo- áreas é mais fácil implantar programas de noculturas, tais como soja (Glycine Max L.), manejo para aplicação racional de pestici- milho (Zea mays L.), algodão (Gossypium das, visando a redução do impacto negativo spp.) e melão (Cucumis melo L.), por exem- sobre as abelhas. Foto: Isac Gabriel A. Bomfim Foto: Michelle O. Guimarães a b Figura 4 – Grandes áreas de monocultura geralmente são pulverizadas de uma só vez causando maiores impactos sobre os polinizadores do que áreas de agricultura familiar e aplicações espaçadas no tempo: a) extensa monocul- tura de melancia (Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. & Nakai); b) pequena área de cultivo de hortaliças. A contaminação das abelhas por pestici- daninhas na cultura-alvo. Este parâmetro das dá-se, geralmente, quando da ocasião foi obtido pelos autores em experimentos da coleta de néctar e pólen e pode atingir conduzidos sob condições de semicampo em maior ou menor extensão a colônia e campo e refere-se ao tempo de degra- (JAY, 1986) (Figura 5). Por este motivo, não dação residual do pesticida que causa até se deve pulverizar a cultura-alvo com pes- 25% (RT25) ou 40% (RT40) na mortalidade de ticidas de longo efeito residual. Johansen abelhas expostas a dieta artificial com doses & Mayer (1990) elaboraram, com base no pré-estabelecidas do pesticida. O ANEXO 2 tempo residual (RT) dos pesticidas, um guia mostra as RT25 e RT40 dos principais insetici- prático para garantir segurança nas aplica- das usados no mundo, inclusive no Brasil. ções para as abelhas, sem comprometer a Seguindo este critério, pulverizações com eficácia contra as pragas, doenças e ervas inseticidas de RT25 de 2 horas ou menos ofe- 19
  • 22. recem mínimo risco para as abelhas, desde ção, ou à noite. Os inseticidas que têm RT25 que não aplicados quando elas estejam em maior que 8 horas não oferecem segurança, forrageamento intensivo. Já para inseticidas podendo afetar drasticamente a atividade com RT25 de até 8 horas, o ideal é que as de forrageamento das abelhas operárias, aplicações sejam feitas durante o crepúscu- pelo que nunca devem ser aplicados sobre lo, no caso de regiões com amplitudes na a cultura-alvo em pleno florescimento, mas variação do fotoperíodo em função da esta- bem antes desta fase. Foto: Eva Mônica S. da Silva Foto: Marcelo O. Milfont a b Figura 5 – Operárias de Apis mellifera contaminadas com pesticida em áreas agrícolas: a) agonizando após con- tato com pólen contaminado em plantio de algodão (Gossypium hirsutum L.); b) desorientada após coletar néctar em cultivo de soja (Glycine max L.). Efeito dos fatores ambientais na toxicidade dos defensivos agrícolas O potencial de toxicidade para um mes- dade residual foi 18 vezes mais acentuada mo ingrediente ativo pode variar, em fun- que quando pulverizado com temperaturas ção de fatores ambientais, particularmente na faixa de 18 a 35oC. Assim, um inseticida a umidade relativa e a temperatura do ar. que oferece relativa segurança para abelhas Pesticidas aplicados durante períodos frios pode tornar-se muito tóxico, dependendo oferecem um maior risco residual. Johansen da temperatura do ar prevalecente durante & Mayer (1990) constataram que o risco re- um período específico. sidual do inseticida carbofuran pode variar de uma a duas semanas quando aplicado Para inseticidas que têm efeito fumigante, sob condições de baixas temperaturas e tais como o metomil, regiões de tempera- que a toxicidade residual de clorpirifós foi turas mais elevadas e com menor umidade cerca de duas vezes maior quando pulve- relativa do ar, como o semiárido brasileiro, rizado a 10oC que quando sob condições reduzem o efeito residual e o risco, desde de variáveis temperaturas do dia e da noite que aplicados durante adiantado crepús- (13 e 7 dias, respectivamente). Para o in- culo ou madrugada, antes das abelhas co- seticida acefato, este efeito foi ainda mais meçarem a atividade de forrageamento. pronunciado, quando, a 10oC, a sua toxici- Efeitos imediatos de inseticidas em abelhas 20
  • 23. podem ser mais evidentes sob condições de TON, 1987). Para temperaturas noturnas altas temperaturas, devido ao seu menor mais elevadas, iguais ou acima de 21oC, efeito residual, em função da mais rápida que induzem as abelhas de colônias mui- quebra do ingrediente ativo tóxico devido à to populosas a se aglomerarem à entrada ação da luz, temperatura e do metabolismo da colmeia, a fim de reduzir a temperatura da planta, elevados em regiões de baixa la- interna das mesmas, a deriva de inseticidas titude (RIEDL et al., 2006). Entretanto, para aplicado naquele horário pode causar seve- o endosulfan, um inseticida amplamente ras baixas (FREE, 1993). Isto pode ocorrer utilizado no Brasil nas culturas da soja, al- com frequência em grandes regiões produ- godão e café (Coffea arabica L.) (ANEXO toras de melão do Nordeste brasileiro, de 3), a toxicidade aumenta com o incremento baixa latitude, onde os agricultores fazem da temperatura, embora isto não seja uma aplicações noturnas com produtos de maior medida da toxicidade residual. Este aspecto toxicidade (ANEXOS 2 e 3), visando redu- pode estar associado com a estabilidade do zir o impacto sobre as colônias de A. melli- ingrediente ativo e/ou dos seus metabólitos, fera, usadas para polinização da cultura. após a quebra ou breakdown (JOHANSEN & Nas regiões Sudeste e Sul, principalmente, MAYER, 1990). onde as temperaturas são bem mais baixas em determinadas épocas do ano, especial A temperatura tem influência não somen- atenção deve ser dada para aplicações de te sobre o pesticida, mas também sobre a pesticidas na cultura da maçã, onde se usa atividade das abelhas. Abelhas Apis mellife- o inseticida piretróide deltametrina (ANEXO ra usualmente não deixam a colmeia para 3) e captan (ver FREITAS & PINHEIRO, 2010), forragear com temperaturas diurnas abaixo um fungicida que tem grande impacto so- de 10oC, o voo pleno não ocorre até 13oC, bre A. mellifera (SOLOMON & HOOKER, e, durante a noite, nenhum forrageamen- 1989) e abelhas do gênero Osmia (RIEDL et to ocorre sob aquela temperatura (WINS- al., 2006). Períodos do dia mais adequados para efetuar pulverizações Devem-se evitar pulverizações diurnas com mais amenas. Por isso, é de extrema impor- inseticidas considerados como de alto risco tância que se conheça o período de tempo para as abelhas em culturas-alvo em pleno que cada cultura, em regiões específicas, florescimento, fase mais atrativa, quando permanece com suas flores abertas, com as abelhas estão em intensa atividade de definição dos picos para coleta de pólen e forrageamento. O ideal é que as aplicações néctar (FREITAS, 1995b; PEDROSA, 1997; sejam feitas à noite, muito cedo da manhã FREITAS & PEREIRA, 2004), a fim de se evitar ou adiantado crepúsculo, quando as abe- aplicações de pesticidas com aquelas carac- lhas não estiverem forrageando (JAY, 1986). terísticas nesse período crítico de visita das Períodos do dia que conferem segurança abelhas. De um modo geral, pode-se classi- para aplicações diurnas realmente existem e ficar como seguras as aplicações feitas em variam de acordo com regiões geográficas. adiantado crepúsculo/noite, de nível inter- Johansen & Mayer (1990) salientam que, mediário aquelas realizadas da meia noite para um mesmo período de tempo do dia, ao raiar do sol e perigosas as pulverizações uma maior taxa de visita das abelhas às flo- feitas logo cedo da manhã (RIEDL et al, res ocorre sob condições de temperaturas 2006). 21
  • 24. Seletividade e formulação dos defensivos agrícolas A toxicidade é condicionada, também, pela (GR). A diferença de toxicidade está relacio- seletividade dos pesticidas e pela formula- nada à forma como o ingrediente ativo é ção. A seletividade é inerente ao próprio captado pelos pelos ramificados e outros ingrediente ativo, devido a particularidades pelos adaptados para a coleta de pólen, dis- físico-químicas da molécula, que facilita tribuídos pelos corpos das abelhas. De um uma ação diferenciada no inseto, doen- modo geral, as formulações em pó quando ça ou planta daninha alvos e nos insetos são aplicadas na folhagem propiciam uma considerados benéficos, particularmente as maior quantidade do ingrediente ativo após abelhas. Por exemplo, estudo de Valdovi- as pulverizações. Para se ter uma ideia da nos-Núñez et al. (2009) com três espécies magnitude deste aspecto, formulações pó de abelhas sem ferrão, abeja-real (Melipona molhável são seis vezes mais perigosas para beecheii Bennet), ala-blanca (Trigona nigra abelhas que as líquidas. No entanto, as for- Cresson) e serenita (Nannotrigona perilam- mulações microencapsuladas, uma recente poides Cresson), mostrou a existência de inovação, são as que oferecem o maior ris- um gradiente de susceptibilidade dessas es- co para as abelhas, por liberarem gradativa- pécies dos inseticidas nicotinóides (os mais mente os ingredientes ativos das cápsulas tóxicos) para permetrina, diazinon e meto- plásticas. Ademais, as microcápsulas têm o mil (o menos tóxico). Neste sentido, o pes- mesmo tamanho dos grãos de pólen (30- ticida com seletividade ideal é aquele que 50 µ), o que facilita a fixação no corpo das não oferece riscos às abelhas e atinge aque- abelhas e a incorporação nas cargas de pó- les alvos de modo eficaz. Johansen & Mayer len, que são levados para a colônia, para ali- (1990) e Riedl et al. (2006) sugerem, com mentação das crias e de novas abelhas. Jo- base em experimentos de laboratório, semi- hansen & Mayer (1990) constataram que a campo e campo, critérios para classificação formulação microencapsulada de paratiom de risco de diversas formulações para abe- metil é muito mais tóxica que a formulação lhas e definiram, por ordem de maior para concentrado emulsionável (EC), quando su- o menor risco: formulações pó seco (DP) > prime o ciclo de crias devido ao seu efeito pó molhável (WP) > suspensão concentra- residual de uma estação para outra, similar da (SC) > concentrado emulsionável (EC) > ao efeito do carbaril em pó seco, aplicado pó solúvel (SP) > Solução (AL) > Granulado em campos de milho nos EUA. Distância das colônias da área pulverizada A distância das colônias para os campos tica comum de distribuir as colmeias den- tratados é inversamente proporcional aos tro ou na borda dos campos agrícolas, ou efeitos letais e subletais observados nas seja, entre as plantas que serão tratadas ou abelhas. Johansen & Mayer (1990) consta- ao seu lado, aumentam consideravelmente taram que em áreas agrícolas com diversi- os danos causados às colônias, na maioria dade de culturas, em diferentes estágios de das vezes levando aos seus extermínios se pleno florescimento, os danos para colônias medidas de proteção não forem adotadas de A. mellifera localizadas a 375 m ou mais (Figura 6). não são significativos. Por outro lado, a prá- 22
  • 25. Foto: Marcelo de Oliveira Milfont Foto: Breno M. Freitas a b Figura 6 – A colocação de colmeias dentro ou no entorno de áreas agrícolas aumenta os danos potenciais às colônias de Apis mellifera: a) colmeias dispostas dentro de plantio de soja (Glycine max) cobertas com caixas de papelão como tentativa de proteção dos defensivos aplicados; b) colmeias de A. mellifera instaladas ao redor de campo de melão. Quando a cultura-alvo é a única em pleno nibilidade e diversidade de pólen e néctar florescimento na área tratada, a atrativida- (SOUSA, 2003). Uma outra alternativa é o de exercida pelas suas flores sobrepuja mes- suprimento artificial de pólen e água, a fim mo grandes distâncias, em torno de até 4,5 de reduzir o impacto dos pesticidas sobre a a 6,0 km. Estas considerações conduzem ao atividade de forrageamento de A. mellifera fato de que a perda de alternativa de plan- (JOHANSEN & MAYER, 1990). Esta prática tas forrageiras como fonte de néctar e pólen pode, perfeitamente, ser usada em campos pode agravar o efeito dos pesticidas sobre de melão, melancia, maracujá (Passiflora as abelhas. Deste modo, até mesmo insetici- edulis Sims.) e caju (Anacardium occidenta- das considerados como de alto risco para as le L.), por exemplo, culturas que dependem abelhas, tais como carbaril, monocrotofós, essencialmente das abelhas para aumentar metamidofós, deltametrina e cipermetrina, a produtividade e qualidade da colheita, de amplo uso nas culturas brasileiras (ANE- durante a aplicação de inseticidas perten- XO 2), podem oferecer pouco risco, desde centes àquela classe de risco (ANEXOS 2 e 3). que na área agrícola exista grande dispo- Efeito da idade e do porte da abelha na susceptibilidade a defensivos agrícolas A idade e o tamanho das abelhas expostas ceptíveis a carbaril, enquanto que abelhas afeta sua tolerância ao pesticida aspergido mais velhas são mais susceptíveis a malation sobre as culturas-alvo, dependendo da es- e paratiom metil, devido a menor quanti- pecificidade do composto. De um modo ge- dade de acetilcolinesterase (AchE) presente ral, abelhas mais jovens são mais sensíveis, no cérebro das abelhas mais jovens. Para a devido à menor quantidade de enzimas abelha cortadora da folha da alfafa (Mega- destoxificadoras (SMIRLE, 1993). Entretan- chile rotundata Fabricius), entretanto, a sus- to, Johansen & Mayer (1990) constataram ceptibilidade a metomil, um inseticida bas- que abelhas recém-emergidas são mais sus- tante usado no Brasil nas culturas do milho, 23
  • 26. algodão e soja (ANEXO 3), aumenta com Baseado em vários experimentos de labo- a idade. Isso provavelmente ocorre devido à ratório, semicampo e campo, no que diz sua maior capacidade para coleta de pólen respeito ao tamanho do corpo, Johansen & e folhas para a construção dos ninhos, que Mayer (1990) chegaram à conclusão de que também cresce com a idade. a susceptibilidade a um determinado pesti- cida é inversamente proporcional à taxa de O sexo e a casta também parecem afetar a superfície/volume (mm2/mg), pelo que abe- tolerância aos pesticidas. Valdovinos-Núñez lhas menores são mais sensíveis aos pestici- et al. (2009), trabalhando com a abelha das, mesmo para menores níveis de doses. sem ferrão Melipona beecheii mostrou que Assim, tem-se, que a susceptibilidade das doses similares de inseticida matam signifi- abelhas solitárias de pequeno porte > abe- cativamente mais machos do que operárias lhas sem ferrão (em geral, pois há exceções) e, entre as fêmeas, princesas e rainhas são > abelhas melíferas > abelhas mamangavas mais sucetíveis que as operárias. do gênero Xylocopa (Figura 7). Foto: Breno M. Freitas Foto:Mikail O. Oliveira a b Foto: Breno M. Freitas Foto: Patrícia B. Andrade c d Figura 7 – A suceptibilidade a pesticidas aumenta com a diminuição do porte do polinizador. Abelhas menores como as da família Halictidae (a) e Trigona spinipes Fabricius (b) são mais suceptíveis do que abelhas de porte maior como Apis mellifera L. (c) e Xylocopa sp. (d). Já Valdovinos-Núñez et al. (2009), encontra- (Melipona beecheii, Trigona nigra e Nannotri- ram evidências de uma relação entre o peso gona perilampoides) e suas DL50 para perme- corporal de espécies de abelhas sem ferrão trina e metomil, mas não para diazinon. 24
  • 27. PARTE III – EFEITOS SUBLETAIS DOS PESTICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO E SOBREVIVÊNCIA DAS ABELHAS CLASSES DE PESTICIDAS E SEUS MODOS DE AÇÃO Embora Hardstone & Scott (2010) tenham vel a inseticidas individuais. Portanto, é ne- demonstrado que, em geral, A. mellife- cessário o conhecimento sobre as formas de ra não é particularmente mais sensível do ação dos inseticidas nos polinizadores, as que outros insetos a inseticidas, ou mesmo abelhas em particular, e usá-los de maneiras a qualquer uma entre seis classes de inseti- que venham a minimizar a exposição destes cidas estudadas (carbamatos, nicotinóides, aos defensivos agrícolas, reduzindo os efei- organoclorados, organofosatados, piretrói- tos letais e subletais sobre os polinizadores. des e diversos), essa espécie pode ser sensí- Inseticidas inibidores da acetilcolinesterase – organofosforados e carbamatos As abelhas melíferas e meliponíneos são in- tarefas pode também afetar a longevidade, setos sociais que apresentam um extraordi- com redução de 20% no período de vida nário nível de organização de trabalho por em abelhas expostas às mesmas doses de castas. Quando os indivíduos de cada casta diazinom. Nation et al. (1986) submeteram desempenham bem a tarefa que lhes cabe abelhas melíferas (A. mellifera) à exposição a colônia torna-se forte, o que se traduz em crônica de vários inseticidas organofosfora- colmeias hígidas e produtivas (WINSTON, dos e carbamatos, em baixos níveis, via dieta 1987; JOHANSEN & MAYER, 1990; FREE, artificial, e constataram que eles afetaram a 1993; VALDOVINOS-NÚÑEZ et al., 2009). divisão de trabalho a tal ponto de permitir Deste modo, qualquer perturbação que severos danos da traça grande da cera (Gal- possa alterar a divisão de trabalho na col- leria mellonella L.) em muitas colônias, que meia pode redundar em drásticos efeitos no apresentaram poucos favos para cria. que diz respeito à sobrevivência da colônia. Inseticidas organofosforados e carbamatos Mackenzie & Winston (1989) verificaram afetam também a habilidade das abelhas que o diazinom afeta a longevidade e a di- comunicarem a fonte de alimento a outras visão de trabalho em Apis mellifera, sendo abelhas da colônia por meio da “dança do estes efeitos mais pronunciados em abe- oito”, por impedir a orientação do ângulo lhas mais novas, provavelmente devido aos da dança. Schricker & Stephen (1970) cons- baixos níveis de enzimas destoxificadoras tataram que abelhas de A. mellifera expos- (SMIRLE, 1993), e relacionados à duração tas a doses orais subletais de paratiom metil do período de tempo requerido para for- não foram capazes de comunicar a direção rageamento e transporte do néctar. Segun- de uma fonte artificial de alimento a outras do os autores, a mudança na sequência de abelhas da colônia. O ângulo de dança das 25
  • 28. abelhas expostas foi restabelecido aos pa- outras rainhas sejam eleitas, sua capacida- drões normais 23 horas após a exposição, de de postura e podem causar a sua mor- indicando que o paratiom metil parece afe- te, seja por exposição, ou indiretamente, tar a orientação das abelhas em relação à pela redução do número de abelhas operá- gravidade. Os autores constataram, tam- rias que atendem à rainha (STONER et al., bém, que o inseticida, por provocar erros na 1985). A exposição aos inseticidas acefato, dança-padrão das abelhas mais velhas, em dimetoato e fention culminou em incapaci- períodos acima de 6 horas, teve um efeito dade das colônias para reelegerem rainhas indireto na má orientação das abelhas no- (STONER et al., 1982, 1983, 1985). viças. Este produto ainda é bastante utili- zado no Brasil, em um grande número de Atkins & Kellum (1986) verificaram que di- culturas, incluindo extensas áreas com mo- metoato e malation podem causar defeitos noculturas, tais como soja, milho e algodão, morfogênicos em adultos de A. mellifera ex- o que pode causar grandes impactos, prin- postos na fase de larva, tais como pequeno cipalmente sobre abelhas nativas, devido ao tamanho do corpo, malformação ou dimi- seu persistente efeito residual (PINHEIRO & nuição do tamanho das asas, deformação FREITAS, 2010; BRASIL, 2011). das pernas e das asas. Davis et al. (1988) estudaram em laboratório o efeito de in- No que diz respeito aos efeitos sobre a co- seticidas sistêmicos sobre o crescimento e lônia, Haynes (1988), revisando a bibliogra- desenvolvimento de larvas de A. mellifera, fia internacional disponível, constatou que em níveis de doses subletais para adultos, doses subletais de inseticidas neurotóxicos, e constataram que para larvas alimentadas incluindo os organofosforados, causam um com baixos níveis de dimetoato, 0,313 µg/g decréscimo na produção de progênies. Isto de geleia real, houve um estímulo do cresci- pode ser um aspecto muito relevante para mento e maturação, perda da forma típica abelhas melíferas, dado que o decréscimo de “C”, extensão dorsal e dorsolateral, hi- na produção de crias e de novas abelhas é persensibilidade a estímulos e incapacidade mais danoso que a perda de abelhas forra- para tecer o fio do casulo. Dado que estes geadoras (THOMPSON, 2003). Dimetoato, resultados foram similares àqueles obtidos em baixos níveis (1 ppm), é muito danoso para larvas alimentadas com dietas livres de para as colônias, no campo, diminuindo as lipídios, Davis et al. (1988) salientam que o atividades de forrageamento, produção de dimetoato pode interferir no metabolismo favo e postura de ovos, chegando mesmo de esteróides ou do ácido 10-hidroxi-2-de- a interromper a postura de ovos da rainha canóico, que por sua vez podem regular a (10 ppm) (WALLER et al., 1979), o que não atividade secretória do corpora alata e alte- se verifica quando há grande disponibili- rar a proporção de hormônio juvenil para dade de alimento, ou seja, opções para a ecdisônio na larva, estimulando a matura- escolha de néctar de plantas não contami- ção. Tais efeitos afetam dramaticamente a nadas pelo defensivo para ser levado para capacidade dos adultos realizarem as suas dentro da colmeia (STONER et al., 1983). tarefas e de forragearem de modo eficaz, Outros inseticidas organofosforados, tais podendo resultar em severos efeitos sobre como carbofuran e paratiom metil, afetam a colônia. Dimetoato ainda é utilizado em a capacidade da abelha rainha de produzir áreas de algodão, citros (Citrus spp.) e to- os feromônios que inibem a produção de mate (Lycopersicon esculentum Mill.) no novas rainhas pela colônia, de evitar que Brasil (PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL, 26
  • 29. 2011), principalmente, e pode, a exemplo fosforados. O parâmetro mais usado para se do paratiom metil, causar grande impacto avaliar este efeito é o nível de forrageamen- sobre abelhas nativas, devido à sua elevada to das abelhas. Dentro daquela ótica, Nigg toxicidade residual. et al. (1991) constataram que a capacidade de forrageamento de A. mellifera foi inibida Embora aos piretróides se atribuam notáveis quando as abelhas foram alimentadas com efeitos de repelência, há evidências de que solução de sacarose contendo sulfóxido de isto também ocorre para inseticidas organo- aldicarb, em níveis subletais. Inseticidas que alteram a modulação dos canais de sódio e a polaridade da membrana celular – piretróides Os inseticidas piretróides, em níveis reco- envolvidos na termogênese (BELZUNCES mendados de aplicação no campo, pare- et al., 2001). Atualmente (desde o final de cem afetar a capacidade das abelhas me- 2006), uma séria mortandade de colônias líferas retornarem à colmeia. Taylor et al. de Apis mellifera, denominada Desordem (1987) atribuem a redução na capacidade do Colapso de Colônias (DCC), cuja princi- de forrageamento de A. mellifera expostas pal característica é a inabilidade das abelhas a piretróides de amplo consumo mundial campeiras retornarem às suas colônias, dei- (cipermetrina, permetrina, cyfluthrin e fen- xando a colmeia somente com a rainha e valerate) mais a efeitos tóxicos subletais que algumas poucas operárias, vem ocorrendo ao efeito de repelência. Abelhas expostas nos EUA e em outros países ao redor do a permetrina perdem sua capacidade de globo (STOKSTAD 2007a). Embora não se orientação e podem não voltar à colônia, saiba com certeza ainda as causas deste fe- além de apresentarem graves distúrbios de nômeno, a ação de inseticidas piretróides comportamento, tais como irritabilidade, que afetam a capacidade de orientação das excessiva autolimpeza, abdômen contraí- abelhas e podem ocasionar o não retorno à do e dança trêmula, o que afeta a capaci- colônia, forçando operárias jovens assumi- dade de forrageamento (COX & WILSON, rem o trabalho de campeiras sucessivamen- 1984) e a entrada na colmeia, ocasião em te até esgotar a população da colônia, não que podem ser agredidas e rejeitadas pe- pode ser descartada. No entanto, ainda não las abelhas-guarda (JOHANSEN & MAYER, há evidências concretas que os comprome- 1990). Vandame et al. (1995) verificaram tam (STOKSTAD 2007a, 2007b). que doses subletais de deltametrina, abaixo daquelas que afetam os músculos de voo e A habilidade das abelhas para ler e habitu- coordenação, comprometem a capacidade ar-se aos odores, baseada em sinais, deno- de retorno de A. mellifera à colmeia, suge- minada de resposta condicionada, pode ser rindo que há falhas na capacidade de incluir afetada pela exposição a piretróides e isto ou integrar o padrão visual dos locais mar- pode ter grande impacto sobre as colônias, cados em relação a orientação pelo sol. Este em virtude da redução na capacidade de efeito pode ser potencializado em regiões detecção dos odores florais e sua associa- de clima frio, uma vez que, somada a ação ção com a recompensa (néctar/pólen/óleos/ dos piretróides, as baixas temperaturas po- essências florais, etc.). Mamood & Waller dem bloquear a ação dos músculos do voo (1990) verificaram este efeito em abelhas 27
  • 30. melíferas (A. mellifera L.) expostas a doses da decomposição pela luz e/ou acentuado subletais de permetrina e salientaram que efeito de fumigação, este último no caso de a dificuldade nas respostas olfativas deve-se possuírem baixa pressão de vapor (JOHAN- mais a falhas na leitura que na chamada de SEN & MAYER, 1990). Estes aspectos talvez memória, com recuperação nas respostas expliquem, em parte, a menor repelência de leitura após a diminuição do efeito resi- dos piretróides sob condições de campo dual do inseticida. que quando sob condições de testes de la- boratório e semicampo. Os piretróides causam significativa redução nas progênies de abelhas (HAYNES, 1988). Outro aspecto que deve ser levado em con- Fêmeas da abelha cortadora de folhas de al- sideração para se ter precisão na análise do fafa expostas a doses subletais de deltame- efeito repelente dos piretróides é a quantifi- trina (20% DL50) reduziram em 20% a pos- cação ou estimativa do número de abelhas tura de ovos, durante um período de seis na colônia, no início e término dos experi- semanas. Bendahou et al. (1999) estudaram mentos, aspecto não levado em considera- os efeitos da exposição crônica de abelhas ção por Shires et al. (1984), ao constatarem A. mellifera a doses subletais de cipermetri- que cipermetrina só teve efeito significativo na 80%, sob condições de campo, via dieta sobre a mortalidade de abelhas forrageado- (12,5 ppb), e constataram que houve um ras (85%) quando aplicado no campo a altas aumento na taxa de substituição de rainhas, taxas (20 g i.a/ha), com recuperação no dia provavelmente devido à interferência do seguinte. Esse aparente efeito de repelência inseticida sobre a capacidade das abelhas foi questionado devido ao elevado nível de atendentes identificarem o feromônio libe- resíduo no mel e na cera (0,01-0,04 mg/kg). rado por cada rainha substituída. Uma vez que os níveis no pólen foram ele- vados (0,1 mg/kg), imediatamente após a Segundo Rieth & Levin (1988, 1989), os pi- aplicação, e decresceram rapidamente, isto retróides desempenham a melhor ação de pode ser atribuível a uma resposta condi- repelência entre as classes de inseticidas cionada. existentes no mercado. A ação repelente pode ser observada através dos efeitos sub- Os piretróides anteriormente mencionados letais após a exposição por contato do tarso são amplamente utilizados no Brasil, tanto e região ventral do abdômen (MAMOOD & nas grandes culturas - soja, milho, algo- WALLER, 1990). A temperatura predomi- dão - como naquelas que dependem ainda nante nas áreas onde as colmeias estão lo- mais essencialmente do serviço de poliniza- calizadas tem um papel fundamental neste ção das abelhas, tais como tomate, melão, efeito, uma vez que a capacidade das abe- maçã, café, dentre outras (PINHEIRO & FREI- lhas retornarem depende da mesma. Assim, TAS, 2010; BRASIL, 2011). Pinheiro & Freitas em regiões de temperaturas baixas é menos (2010) fazem algumas orientações para a provável que as abelhas retornem à colmeia aplicação dos produtos pertencentes a esta antes da queda (knockdown) devido à ação classe de inseticidas visando reduzir o im- do defensivo (THOMPSON, 2003). Por outro pacto sobre as abelhas, aqui apresentados lado, em regiões de temperaturas elevadas no ANEXO 2. e grande intensidade luminosa (regiões de baixa latitude), o efeito residual dos pire- tróides pode ser bem menor, devido a rápi- 28
  • 31. Inseticidas competidores da acetilcolina pelos receptores que mediam o impulso nervoso – neonicotinóides O imidacloprid talvez seja o inseticida mais adoras para as da colônia. Segundo o autor, utilizado no mundo para o controle de pra- uma vez que a distância é comunicada pelo gas e é registrado no Brasil para um grande tempo de dança, o efeito do imidacloprid número de culturas, sob várias formulações parece ser sobre a transmissão de sinal efe- (PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL, 2011). tuado pelos neurônios motores. Embora apresente ação neurotóxica, outras características físico-químicas da molécula Lambim et al. (2001) verificaram que Imi- conferem-no segurança para aplicações no dacloprid em doses tópicas agudas de 2,5, ambiente. Kirchner (1999), citado por Maus 5, 10 e 20 ng/abelha causou paralisia e (2003), conduziu um estudo de campo para aumentou a atividade locomotora na dose avaliar o efeito de doses subletais de imi- de 1,25 ng/abelha, resultados que, segun- dacloprid, via solução de sacarose, sobre o do Aliouane et al. (2009), estão em acordo comportamento forrageiro e orientação de com o fato de que os neonicotinóides agem voo e verificou que em concentrações de como agonistas do sistema colinérgico, pro- 20 ppb as abelhas melíferas perceberam o vocando excitação em baixas doses e efeitos contaminante e rejeitaram parcialmente o tóxicos relevantes em altas doses. alimento fornecido. Este comportamento de defesa resultou na diminuição do recru- Decourtye et al. (1999) constataram que tamento de abelhas forrageadoras para ní- imidacloprid reduziu a capacidade da leitu- veis de solução com 50 ppb ou mais altos. ra olfativa em abelhas melíferas expostas in- Contudo, para níveis de 100 ppb, as abe- dividualmente a concentrações de 4-40 ppb lhas que continuaram a acessar a solução (3-33% DL50) e a atividade de voo e a leitura de sacarose marcada não tiveram proble- olfativa em abelhas de colônias expostas a mas, para distâncias em torno de 500 m, doses mais elevadas, 50 ppb via sacarose, em retornar para a colmeia. Isto também mas estes efeitos não foram correlaciona- contribuiu para a diminuição da atividade dos com aqueles constatados após aplica- de forrageamento, e, segundo Schmuck ções no campo. Referente a este fato, Maus (1999), talvez se deva mais a reação das et al. (2003) sugerem que os resultados ob- abelhas da colônia em não aceitar o néctar tidos em testes de laboratório sejam avalia- contaminado do que o efeito subletal so- dos com cuidado, dado o estresse artificial bre as mesmas. No entanto, Bortolotti et al. que as abelhas sofrem sob condições preva- (2003) verificaram que doses subletais de lecentes no laboratório, por não estarem no imidacloprid alteram o comportamento de seu ambiente natural, dentro do contexto campeiras de Apis mellifera, afetando o for- social da colônia. rageamento e dificultando o retorno à co- lônia. Kirchner (1998), citado por Schmuck Schmuck et al. (2001) estudaram o efeito (1999), observou que o imidacloprid afetou de abelhas melíferas sujeitas à exposição o padrão da “dança do oito”, apresentando crônica de doses subletais de imidacloprid, um fraco efeito na precisão da direção e um via dieta, e constataram que a dose de 0,02 significativo efeito na distância comunicada mg/kg (0,004 µg/abelha) afetou o ciclo de da fonte de alimento pelas abelhas forrage- postura de ovos da rainha e a quantidade 29
  • 32. de larvas e de pupas de A. mellifera. Usando trado via dieta. Colin et al. (2004) também o mesmo procedimento, Tasei et al. (2000) estudaram o efeito de fipronil aplicado via verificaram que imidacloprid foi particular- dieta, em níveis de contaminação de 70% mente danoso para mamangavas do chão DL50, e constataram que a dose subletal de (Bombus terrestris L.), a baixas doses, na fai- 2 µg/kg reduziu a capacidade forrageira de xa de 10-25 µg/kg (0,002-0,005 µg/abelha), A. mellifera. O trabalho realizado com fipro- resultando em baixa emergência de larvas, nil por El Hassani et al. (2005) demonstra talvez como consequência da diminuição da como esse pesticida interfere com a ativida- quantidade de cria. de forrageira da abelha ao afetar a percep- ção gustativa, o aprendizado olfatório e ati- Visando aumentar o nível de esclarecimen- vidade motora. Segundo estudo realizado to acerca do incidente ocorrido na França, na Europa por Collin et al. (2004), depen- quando apicultores daquele país atribuíram dendo das culturas e cultivares usados, o severas perdas de colônias e de produção fipronil provocou mortalidade de 10 a 65% de mel ao imidacloprid aplicado via trata- das abelhas campeiras depois de 10 dias de mento de sementes, Maus et al. (2003) fi- sua aplicação. zeram uma extensiva revisão de literatura, visando analisar, interpretar e correlacionar A exposição repetida de A. mellifera a fi- os resultados de inúmeros trabalhos con- pronil, via oral, na dose subletal de 0,1 ng/ duzidos sob condições de laboratório, se- abelha (1/50 DL50) induziu completa morta- micampo e campo, de vários pesquisadores lidade após uma semana de exposição (ex- pertencentes às mais variadas instituições. posição subcrônica). Comparando-se esta Concluíram, com base nos estudos-chave dose, via oral, em termos de mortalidade, referenciados, que o NOAEC (concentração ela foi similar à dose de 2,2 µg/L de fipronil de efeitos adversos não observáveis) foi de em exposição subcrônica usada por Decour- 20 ppb e que, ao compará-lo com os níveis tye et al. (2005). Dado que a dose aguda de resíduos do produto e seus metabólitos de 0,1 ng/abelha, via dérmica, não diferiu no néctar e no pólen, abaixo de 5 ppb, o significativamente do controle, Aliouane et imidacloprid oferece um risco negligenciá- al. (2009) comentam que se pode concluir vel para A. mellifera. que fipronil em doses subletais pode tornar- se letal em exposições repetidas. Fipronil é outro inseticida nicotinóide con- siderado como de “ultima geração” e con- O fipronil também aumenta a atividade sumido amplamente no mundo e no Brasil locomotora das abelhas em baixas doses (BRASIL, 2011). Mayer & Lunden (1999) es- (ALLIOUANE et al., 2009). No campo, este tudaram os efeitos deste inseticida sobre fê- aspecto pode ter muita relevância, já que meas de A. mellifera, Megachile rotundata as abelhas-guarda podem interpretar a ex- e Nomia melanderi Cockerell, sob condições citação das abelhas contaminadas como de laboratório e de campo, e observaram um comportamento estranho e atacá-las que doses subletais na faixa de 100 a 500 (THOMPSON, 2003). ppm apresentaram efeito repelente, redu- zindo a taxa de visita das abelhas melíferas A formulação de grânulos dispersíveis em à colza (Brassica napus L.) em florescimen- água (GDA) do Imidacloprid e do fipronil e/ to, efeito este não observado sob condições ou sua utilização via tratamento de semen- de laboratório, quando o produto foi minis- tes (PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL, 30
  • 33. 2011), devido suas excelentes propriedades resposta à sacarose, resultados similares aos sistêmicas, conferem certa segurança para obtidos por El Hassani et al. (2008), após as abelhas. exposição aguda ao produto. Aliouane et al. (2009) comentam ainda que a exposição O clothianidin é um inseticida semelhante de abelhas ao acetamiprid pode modificar ao imidacloprid lançado pelo mesmo fabri- o equilíbrio da colônia e mudar o hábito de cante em 2003. O início da sua comerciali- forrageadores de néctar com um alto limiar zação coincidiu com grande mortandade de de sacarose para forrageadores de pólen abelhas e levantou muitas suspeitas sobre com um baixo limiar de sacarose. esse produto e os demais nicotinóides. Atu- almente há indícios de que neonicotinóides Estudos com thiamethoxam mostraram como clothianidin, imidacloprid, fipronil e que a exposição repetida a uma dose que thiamethoxam possam, em associação a vá- não causa nenhum efeito quando aplicado rios outros fatores, estarem envolvidos com sob condições agudas (EL HASSANI et al., a Desordem do Colapso das Colônias (DCC) 2008) resulta em alguns déficits comporta- que vem afetando as colônias de A. melli- mentais. A exposição repetida a 1 ng/abe- fera nos Estados Unidos e outros países ao lha de thiamethoxam, via oral, causou um redor do mundo. Diferente dos piretróides parcial decréscimo na resposta à sacarose, também suspeitos, isso levou vários países a efeito não constatado quando o produto banirem todos ou alguns desses nicotonói- foi aplicado na mesma dose, sob condição des (VOLLMER, 2008). aguda (ALIOUANE et al., 2009). Estes fatos têm uma relevada significância, já que, por No que se refere a acetamiprid, El Hassani melhor reproduzirem as condições de apli- et al. (2008) constataram que doses tópicas cação dos pesticidas no campo, apontam agudas de 0,1 e 0,5 ng/abelha aumentaram para a possibilidade de redução na captura a atividade locomotora, fato não constata- de néctar pelas abelhas forrageadoras, com do por Aliouane et al. (2009), mesmo para marcante efeito sobre as colmeias. as maiores doses. Estes autores constata- ram também que repetidas exposições a Estudo comparativo realizado por Aliouane pequenas doses de acetamiprid não trans- et al. (2009) entre acetamiprid, fipronil e formaram a excitação motora em significa- thiamethoxam sugere que o acetamiprid se- tiva imobilidade ou pequena atividade de ria o menos tóxico dos três neonicotinóides deslocamento. testados para abelhas melíferas após expo- sições repetidas a doses subletais, resultado Decourtye et al. (2005) constataram que que vai de encontro àquele obtido por Iwa- doses crônicas subletais de acetamiprid não sa et al. (2004), quando os neonicotinóides induziram maiores efeitos que doses agu- com grupo cyano em sua molécula foram das no que se refere ao consumo de água significativamente menos tóxicos do que os e que produziram menos efeitos no que diz que apresentam o grupo nitro. respeito à atividade locomotora, resposta à sacarose e memória olfatória. Mas Aliouane et al. (2009) observaram que acetamiprid aplicado via oral, na dose de 0,1 µg/abe- lha, aumentou o consumo de água, e, via dérmica, um aumento não significativo na 31
  • 34. Os diferentes efeitos dos neonicotinóides em função dos receptores nicotínicos Imidacloprid, acetamiprid e thiamethoxam abelhas melíferas, onde agem como modu- tem o mesmo alvo a nível celular, agindo ladores das sinapses excitatórias ( BICKER et principalmente como antagônicos dos re- al., 1985: BARBARA et al., 2005). Nas vias ceptores nicotínicos de acetilcolina dos in- olfatórias, conexões interneurônicas GABA setos (nAChRs) (MATSUDA et al., 2001). As contribuem para a representação neural composições das subunidades alfa e beta dos odores (STOPFER et al., 1997; SACHSE desses receptores definem os diferentes & GALIZIA, 2002). Contrário aos nAChRS, subtipos de receptores nicotínicos, que dife- receptores GABACl e GluCl são também en- rem nas suas propriedades farmacológicas contrados fora do sistema nervoso central, (NAUEN et al., 2001; DÉGLISE et al., 2002; na membrana dos músculos, onde regulam BARBARA et al., 2005). a neurotransmissão excitatória ao glutama- to na junção neuromuscular (MARRUS et Nas abelhas, como nos insetos em geral, a al., 2004; COLLET & BELZUNCES, 2007). composição dos nAChRs é desconhecida. Experimentos realizados com cultura de El Hassani et al. (2008) realizaram experi- neurônios cerebrais de abelhas melíferas mentos com doses subletais agudas oral ou tem demonstrado que imidacloprid é um dérmica de acetamiprid e thiamethoxam inibidor de nAChRs. Pelo menos dois tipos sobre abelhas melíferas e constataram que de nAChRs tem sido descritos no cérebro de thiamethoxam não induziu efeitos sobre o abelhas melíferas: alfa-bungarotoxina (alfa- comportamento, independentemente do BGT)-sensitiva e alfa-BGT-não-sensitiva. Os nível de dose e do modo exposição, enquan- trabalhos de Cano Lozano et al. (1996), to que acetamiprid provocou um aumento Cano Lozano et al. (2001), Dacher et al. na resposta à sacarose e mudanças de lo- (2005), Thany & Gauthier (2005) e Aliouane comoção, bem como diminuiu a memória et al. (2009) demonstram que estes recep- de longa duração, quando administrado via tores estão envolvidos nas leituras tátil e ol- oral. Experimentos com fipronil em similares fatória e de memória, as quais são funções condições mostraram um fraco decréscimo essenciais para o comportamento de forra- na resposta à sacarose e prejuízo na memó- geamento. Fipronil rompe a neurotransmis- ria olfativa após aplicação de doses tópicas são inibitória pelo bloqueio dos canais de subletais (EL HASSANI et al., 2005). cloro do ácido gama-amino-butírico (GABA- Cl) e dos canais de cloro do glutamato (Glu- Aliouane et al. (2009) detectaram que a Cl) (BARBARA et al., 2005; JANSSEN et al., dose de 0,1 ng/abelha de thiamethoxam, 2007). Como os mamíferos não possuem via dérmica, causou um decréscimo tempo- estes tipos de canais de cloro, justifica-se, rário de memória 24 horas após a leitura, pelo menos parcialmente, a ação seletiva do seguido por uma recuperação após 48 ho- fipronil sobre os insetos em relação aos ma- ras, significando que a memória de longo míferos (NARAHASHI et al., 2007). prazo não é afetada. Na mais alta dose, 1 ng/abelha, houve decréscimo na perfor- Receptores de canais de cloro do GABA e mance de leitura, mas sem repercussão do GluCl foram encontrados no cérebro de significativa na memória olfatória. Fipronil 32