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XI CONGRESSO NACIONAL DE MEIO AMBIENTE DE POÇOS DE
CALDAS
21 A 23 DE MAIO DE 2014 – POÇOS DE CALDAS – MINAS GERAIS
DIVERSIDADE DE ABELHAS EM ÁREA DE ECÓTONO PARA MANGUEZAL EM
ESTAÇÃO QUENTE EM SANTA CATARINA
Manuel Warkentin
(1)
; Denise Monique Dubet da Silva Mouga
(2)
; Rogério Nunes Barbosa
(3)
;
Andressa Karine Golinski dos Santos
(4)
Vanessa Feretti
(5)
; Tatiane Beatriz Malinowski Baran
(6)
;
Enderlei Dec
(7)
(1)(3)(4)(5)(6)
Estudante; Departamento de Ciências Biológicas; UNIVILLE - Universidade da Região de Joinville;
Joinville, Santa Catarina, deusconosco92@hotmail.com; (47) 3461-9072; Rua Paulo Malschitski, 10, Zona
Industrial, Joinville, Santa Catarina, CEP 89219-710
(3)
geronbarbosa@gmail.com;
(4)
pedro-
andressa@hotmail.com;
(5)
vanessaferetti@gmail.com;
(6)
tatybmb@yahoo.com.br
(2)
Professora Pesquisadora; Departamento de Ciências Biológicas; UNIVILLE - Universidade da Região de
Joinville; Joinville, Santa Catarina; dmouga@terra.com.br; (47) 3461-9072; Rua Paulo Malschitski, 10, Zona
Industrial, Joinville, Santa Catarina, CEP 89219-710
(7)
Pós-Graduação em Entomologia, FFCLRP/ USP - Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto/ SP;
enderlei@hotmail.com; (16) 3602-3704; Avenida Bandeirantes, 3900, Monte Alegre, Ribeirão Preto, São Paulo,
CEP 14.040-901
RESUMO - As áreas costeiras, onde ocorre uma gradiente entre vegetação de terra
firme e de manguezal, são propícias a uma grande riqueza de espécies, por
oferecerem ambientes diversos em pequenas extensões. Atualmente, sofrem
intenso impacto em vista da ocupação antrópica. Afim de contribuir com o
conhecimento sobre a biota e suas relações ecológicas no Parque Natural da
Caieira, em Joinville/ SC, realizou-se um estudo durante a estação quente
(novembro a fevereiro) realizando o levantamento das espécies de abelhas e seus
recursos florais, utilizando-se redes entomológicas e pratos coloridos, preparação e
identificação taxonômica dos espécimes. Foram coletados 447 indivíduos de 42
espécies três subfamílias (Apine, Megachilinae e Halictinae). Foram observadas
duas espécies parasitas, Leiopodus lacertinus (Apinae) e Coelioxys sp.
(Megachilinae) e um gênero não citado para Santa Catarina, Pereirapis Moure 1943
(Halictinae). As espécies mais amostradas foram Dialictus sp, Apis mellifera,
Bombus morio, Augochlora (Oxystoglossellla) sp., Trigona braueri, Melitoma
segmentaria e Ceratina (Crewella) sp. Os valores dos índices de diversidade
(Shannon-Wiener) e equabilidade (Pielou), respectivamente 2,89 e 0,77,
caracterizam uma riqueza de espécies mediana e uma distribuição de abundância
tendendo à uniformidade. Os estimadores de riqueza de espécies, jackknife 1 e 2,
respectivamente 55,12 e 63,16, indicam que restam ainda, aproximadamente, entre
30 e 50 % de espécies a serem amostradas. A curva de acumulação de espécies se
mostrou ainda em ascensão. As abelhas visitaram pelo menos 15 famílias botânicas,
destacando-se espécies típicas de manguezal. Os números evidenciam a
importância de locais de preservação como refúgio para espécies biológicas, em
ambientes antropizados.
Palavras-chave: Abelhas nativas. Apifauna. Floresta ombrófila densa de terras
baixas. Recursos forrageiros.
2
Introdução
As abelhas constituem importante nicho como polinizadoras da flora nativa,
mas a crescente ocupação humana, restringindo o habitat de muitas plantas que
necessitam de condições ambientais naturais, acarreta um decaimento destes
insetos pela diminuição das espécies botânicas que produzem flores, pela
consequente redução de recursos forrageiros e pela relação mutualística que
mantêm com estas plantas (SILVA e PAZ, 2012). Por outro lado, a diminuição das
populações de abelhas acarreta um decréscimo da polinização, processo vital para a
perpetuação das espécies vegetais superiores. Deste modo, todos os agentes se
encontram em um equilíbrio vulnerável. No manejo de áreas protegidas, é
importante discernir as relações estabelecidas entre plantas e polinizadores
apóideos, sendo necessário conhecer as espécies que compõem uma comunidade,
o que se faz por meio do levantamento dos táxons de abelhas e plantas apícolas
que integram a biocenose. O Parque Natural Municipal da Caieira (PNM da Caieira),
em Joinville/ SC, unidade de conservação (UC) criada em 2004, se situa em área de
transição entre o manguezal e a floresta ombrófila densa de terras baixas (FODTB),
sendo um local que sofreu ocupação desde o tempo dos sambaquis os quais, no
início do século XX, se tornaram fonte de extração de cal (VIEIRA, 2010). Sendo um
ambiente demarcado para preservação, cercado por ambiente aquático e área
urbana, pode ser refúgio para espécies nativas terrestres dos arredores
antropizados, embora haja estudos que mostram a riqueza de espécies mesmo em
área urbana (SANTANA e OLIVEIRA, 2010). Como até o momento consta apenas
um estudo parcialmente relacionado a abelhas nesta UC (FENDRICH, 2012), além
de estudos de Mouga (2004) em áreas de restinga e FODTB em locais próximos a
Joinville, foi objetivo deste trabalho verificar a diversidade da apifauna e seus
recursos florais associados no Parque, durante a estação do verão, visando uma
avaliação da diversidade e preservação local.
Material e Métodos
O PNM da Caieira possui uma área de 1.279.450,5 m, está situado às
margens da Lagoa do Saguaçú, estuário que recebe a foz de vários rios e se
caracteriza como uma sub-bacia da Baía da Babitonga (BB), margeada esta por
manguezais, com seu nível da água fortemente influenciado pelas marés (Fundação
do Meio Ambiente de Santa Catarina & Knie, 2002). O índice pluviométrico é de
cerca de 2300 ml/ ano (SANDRI, 2010), a altitude máxima de 10 m acima do nível
do mar (GOOGLE EARTH, 2013) e a cobertura vegetal é, segundo Veloso et al.
(1992), de formação aluvial e de FODTB, sendo o limite entre as duas tênue já que
formam um ecótono gradativo (Fundação do Meio Ambiente de Santa Catarina e
Knie, 2002). Existem, no PNM da Caieira, duas trilhas (com cerca de 500m de
comprimento e, aproximadamente, 1 a 2 m de largura) que correm em meio à
FODTB além de construções antigas (fornos de extração de cal) e modernas. O
parque é aberto à visitação pública, controlada, mas tem sofrido com vandalismo,
tendo passado por reformas no período de coletas.
As abelhas foram amostradas ao visitarem as plantas floridas, durante 6
horas diárias, no período diurno, duas vezes por mês, ao longo de transecções nas
áreas propícias, em todo o local (SAKAGAMI et al. 1967, modificado), no período de
novembro/ 2013 a fevereiro/ 2014. Os espécimes foram capturados por meio de
redes entomológicas, sacrificados com acetato de etila, sendo anotado, para cada
3
indivíduo coletado, um número de identificação, a data, o local, o horário da captura
e o número da planta sobre a qual foi encontrado. Foram também utilizadas
armadilhas de queda (pratos coloridos contendo água e detergente, colocados no
chão entre a vegetação, no início da coleta e recolhidos ao final do período de
coleta). Todos os exemplares obtidos foram preparados segundo Michener et al.
(1994) e identificados seguindo a chave de Silveira et al. (2002) e com auxílio de
literatura específica/ especialistas, tendo sido utilizada a classificação de Melo e
Gonçalves (2005). Espécimes possíveis de identificar em campo até o nível de
espécie não foram coletados, mas apenas anotados para quantificação. Todos os
indivíduos coletados foram conservados na coleção de referência do Laboratório de
Abelhas da UNIVILLE (LABEL). As plantas associadas às abelhas foram colhidas
para preparação de exsicatas, identificação com auxílio de literatura específica/
especialistas e conservação no Herbário do LABEL. Os dados foram analisados por
meio do cálculo de índices de diversidade (Shannon-Wiener) e equabilidade (Pielou)
(KREBS, 1989), curva de acumulação de espécies (COLWELL e CODDINGTON,
1994) e estimadores de riqueza não paramétricos jackknife 1 e jackknife 2
(PALMER, 1991).
Resultados e Discussão
Durante as oito coletas (128 horas de esforço de coleta) foram amostrados
447 indivíduos, de 42 espécies, das subfamílias Apinae, Megachilinae e Halictinae.
A subfamília mais expressiva foi Apinae, com 268 espécimes de 25 espécies,
seguida por Halictinae, com 165 indivíduos de 12 espécies e Megachilinae, com 14
exemplares de 5 espécies (Tabela 1). Não foram coletados indivíduos das
subfamílias Andreninae e Colletinae, apesar de estas duas subfamílias serem
consideradas mais diversificadas e suas espécies muito mais abundantes na parte
meridional da América do Sul (SILVEIRA et al., 2002; MILET-PINHEIRO e
SCHLINDWEIN, 2008), o que pode eventualmente ser devido à amostragem
sazonal.
Tabela 1- Táxons de abelhas amostrados entre os meses de novembro 2013 e
fevereiro 2014. Legenda: N=número de indivíduos amostrados.
Subfamília Tribo Espécie N
Apinae
corbiculados.
Apini Apis mellifera Linnaeus, 1758 71
Bombini Bombus morio (Swederus, 1787) 27
Euglossini Euglossa annectans Dressler, 1982 1
Meliponini Oxytrigona tataira (Smith, 1863) 10
Paratrigona subnuda Moure, 1947 1
Plebeia emerina (Friese, 1900) 6
Plebeia saiqui (Friese, 1900) 4
Tetragonisca angustula (Latreille, 1811) 4
Trigona braueri Friese, 1900 22
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 17
Apinae não
corbiculados
Centridini Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874 2
Centris (Melacentris) sp. 1
4
Emphorini Melitoma segmentaria (Fabricius, 1804) 22
Eucerini Thygater analis (Lepeletier, 1841) 2
Protepeolini Leiopodus lacertinus Smith, 1854 11
Tapinotaspidini Paratetrapedia (P.) fervida (Smith, 1879) 17
Xylocopini Ceratina (Ceratinula) sp. 02 2
Ceratina (C.) sp. 06 1
Ceratina (C.) sp. 07 4
Ceratina (C.) sp. 10 1
Ceratina (Crewella) maculifrons Smith,
1854
5
Ceratina (C.) sp. 08 21
Ceratina (C.) sp. 11 1
Xylocopa (Neox.) brasilianorum
Cockerell, 1914
6
Xylocopa (Neox.) frontalis (Olivier, 1789) 9
Halictinae Augochlorini Augochlora (A.) sp. 01 5
Augochlora (A.) sp. 03 6
Augochlora (A.) sp. 04 5
Augochlora (Oxystoglossella) sp. 01 24
Augochlora (O. ) sp. 02 7
Augochlora (O.) sp. 03 3
Augochlorella acarinata Coelho, 2004 1
Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910) 2
Augochloropsis sp. 03 6
Paroxystoglossa brachycera Moure, 1960 1
Pereirapis sp. 3
Halicitini Dialictus sp. 102
Megachilinae Megachilini Coelioxys (Acrocoelioxys) sp. 1
Megachile (Austromegachile) susurrans
Haliday, 1836
1
Megachile (Moureapis) sp. 1
Megachile (Pseudocentron) nudiventris
Smith, 1853
10
Anthidini Hypanthidium divaricatum (Smith, 1854) 1
Total 447
O índice de diversidade de Shannon-Wiener (SW), calculado a nível de
espécie ou gênero (quando a espécie não pôde ser identificada), resultou em
2,886295508, um valor mediano para comunidades biológicas segundo Washington
(1984). Este índice considera, além da riqueza de espécies, a abundância de cada
uma no ambiente em estudo e apresenta a vantagem de ser relativamente
independente do tamanho da amostra, o que permite comparações entre
comunidades (ODUM, 1988). Mouga (2004) encontrou valores menores em restinga
e FODTB, mas que, ainda assim, superavam os valores por ela encontrados em
5
outros ambientes. Já Schwarz-Filho e Laroca (1999), trabalhando em ilhas no
Paraná, encontraram valores muito acima dos obtidos neste trabalho.
No PNM da Caieira, houve algumas espécies muito abundantes e outras
amostradas poucas vezes, entretanto o índice de equabilidade de Pielou resultou em
0,772217933, evidenciando uma comunidade onde as espécies tendem a ter uma
frequência relativa uniforme, já que este valor pode variar entre 0 e 1. Mouga (2004)
não obteve nenhum resultado de equabilidade acima de 0,5 assim como Mouga e
Krug (2010), calculando o índice mensalmente, alcançaram valores acima de 0,77
somente em 3 meses de um ano de coletas.
A estimativa da quantidade de riqueza de espécies para o local resultou, para
os índices jackknife de primeira e segunda ordem (que se baseiam na relação entre
o número total de espécies encontradas e o número daquelas espécies que foram
amostradas somente uma ou duas vezes), respectivamente, em valores de 55,125 e
63,16071429 táxons. Estes valores indicam que restam, ainda, aproximadamente,
entre 30 e 50% de espécies a serem amostradas. Weiss (2008), que amostrou foi
muito maior que o do presente trabalho, obteve proporções semelhantes entre
espécies coletadas e estimadas, e considerou sua amostragem aproximadamente
suficiente. O remanescente florestal protegido pelo Parque não apresenta grande
superfície, constituindo-se em uma extensão verde, rodeada de ambientes bastante
diversos tais como a parte aquática da Baía de Babitonga e a área urbana. A
apifauna existente na localidade possivelmente se encontra em concentração nesta
delimitação, o que pode ter possibilitado a amostragem de boa parte da comunidade
em poucas coletas.
A curva de acumulação de espécies (Figura 1), também denominada de curva
do coletor, se mostra ascendente após 4 meses de coleta e, como as estimativas de
riqueza indicam que há mais espécies de abelhas no Parque, é necessário continuar
a amostragem para se ter uma melhor definição da comunidade.
Figura 1- Curva de acumulação de espécies para os meses de verão 2013-14.
Em termos de diversidade, dentre as espécies de abelhas amostradas,
destaca-se Apis mellifera, espécie introduzida, presente no PNM da Caieira como
15,9% do total de abelhas amostradas, que utilizava os mesmos recursos forrageiros
que as abelhas nativas. Não foi observada, entretanto, nenhuma interação direta
6
entre A. mellifera e outros táxons de abelhas, tal como a perseguição relatada por
Minussi e Alves-dos-Santos (2007). Também foi observada a existência de duas
espécies parasitas: Leiopodus lacertinus (Apinae), com 11 indivíduos, e Coelioxys
sp. (Megachilinae), com apenas um indivíduo amostrado. Estas abelhas, parasitas
de ninhos de outras espécies solitárias, foram coletadas em plantas floridas
realizando, portanto, sua função de polinização. A amostragem de espécies
parasitas é reflexo da presença de espécies hospedeiras, a saber, para L. lacertinus
de táxons de Emphorini tais como Melitoma segmentaria (SANTOS et al., 2013) e
para Coelyoxis sp, de espécies de Megachilinae (MICHENER, 2007). Três indivíduos
do gênero Pereirapis foram coletados, sendo que o gênero não tem nenhuma
espécie descrita para o estado de Santa Catarina e está listado, segundo Moure et
al. (2012), no Brasil, apenas para os estados do Pará, Rio de Janeiro e São Paulo. A
distribuição disjunta ou desconhecida de táxons pode estar relacionada à
similaridade de habitats e nichos ecológicos, onde comunidades semelhantes
favorecem a ocorrência da mesma espécie ou de espécies próximas (MARCO
JÚNIOR e SIQUEIRA, 2009).
As abelhas foram coletadas visitando flores de, pelo menos, 15 famílias
vegetais (Tabela 2), tendo se destacado o gênero Ipomoea (Convolvulaceae), com
94 visitas registradas. Nas espécies Sphagneticola trilobata (L.) Pruski. (Asteraceae)
e Hedychium coronarium Koehne (Zingiberaceae, exótica) foram observadas 44 e 43
interações, respectivamente. Estas plantas tem sido relatadas como apícolas por
outros autores (CORTOPASSI-LAURINO, 2005; MAIA, 2008).
Tabela 2- Famílias botânicas e número de interações desenvolvidas com as
abelhas.
Família botânica Quantidade de interações
Acanthaceae 3
Anacardiaceae 6
Asteraceae 56
Bromeliaceae 2
Cactaceae 1
Campanulaceae 2
Combretaceae 11
Convolvulaceae 94
Fabaceae 32
Malvaceae 13
Melastomataceae 3
Musaceae 6
Myrtaceae 14
Verbenaceae 4
Zingiberaceae 29
As espécies Laguncularia racemosa (L.) C. F. Gaertn. e Avicennia
schaueriana Stapf & Leechm. ex Moldenke, além de Talipariti pernambucense
(Arruda) Bovini, típicas de manguezal, se fizeram notar não pela quantidade de
interações mas pela sua associação com abelhas em ambientes costeiros. Luz et al.
7
(2009), ao analisarem própolis vermelha de sete áreas litorâneas do Brasil,
encontraram grãos de pólen de plantas associadas a manguezal em apenas uma
amostra do Estado da Bahia. O presente trabalho amplia, assim, os relatos de
interação das abelhas com estas plantas.
Além das interações com plantas, foram encontrados ninhos de seis espécies
de abelhas no PNM da Caieira: Bombus morio, Melitoma segmentaria, Trigona
braueri, Tetragonisca angustula, Plebeia saiqui e Oxytrigona tataíra, mostrando que
no parque existem condições favoráveis para nidificação. Segundo Morato (2001),
as abelhas preferem locais para nidificação que apresentam índices de umidade e
temperatura adequados para o desenvolvimento de suas pupas e larvas, condições
estas prevalentes no Parque. Todas estas espécies tiveram indivíduos coletados
para identificação e depósito na coleção do LABEL.
Conclusões
A apifauna amostrada do PNM da Caieira, em Joinville/ SC, apresentou
diversidade mediana, tendência a equabilidade alta e estimativas mais elevadas de
espécies ainda não encontradas. As coletas tendo sido realizadas apenas nos
meses de verão, há possibilidade de se verificar, em coletas nas demais estações
do ano, interações das abelhas com outras plantas assim como novas ocorrências
de espécies de abelhas, que permitiriam alcançar, aproximadamente, as estimativas
de riqueza. O ambiente, por ser de transição entre a FODTB e o manguezal, é rico e
diverso, favorável ao estabelecimento de relações ecológicas ainda não amostradas.
Além disso, a ocorrência de espécies não citadas para a região indica a importância
de UCs como possível refúgio de espécies que não se adaptam em áreas muito
antropizadas.
Agradecimento(s)
Aos especialistas Osmar dos Santos Ribas, Juarez Cordeiro e Eraldo Barboza
do Museu Botânico da Cidade de Curitiba pela identificação das plantas, aos
especialistas Gabriel Augusto Rodrigues de Melo e Danúncia Urban da Universidade
Federal do Paraná pela ajuda na identificação das abelhas, à FUNDEMA - Fundação
Municipal de Meio Ambiente pelo acesso ao local das coletas, à UNIVILLE pelo
apoio e a todos que contribuíram com o desenvolvimento do projeto.
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8
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na região de Joinville, Santa Catarina. In: CONGRESSO DE ECOLOGIA DO BRASIL &
9
CONGRESSO INTERNACIONAL DE ECOLOGIA, 11 & 1., 2013, Porto Seguro. Anais....São
Paulo: Sociedade de Ecologia do Brasil, 2013. (meio eletrônico).
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legalmente protegidas de Joinville (SC). 2010. 174 p. Dissertação (Mestrado em Geografia).
Universidade Federal do Paraná. Curitiba.
WEISS, G. A fauna de abelhas (Hymenoptera, Apidae) do Parque Estadual de Campinhos,
Paraná, Brasil. 2008. 46p. Monografia (Bacharelado em Ciências Biológicas). Universidade
Federal do Paraná. Curitiba.

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Diversidade de abelhas em área de ecótono para manguezal em estação quente em Santa Catarina

  • 1. XI CONGRESSO NACIONAL DE MEIO AMBIENTE DE POÇOS DE CALDAS 21 A 23 DE MAIO DE 2014 – POÇOS DE CALDAS – MINAS GERAIS DIVERSIDADE DE ABELHAS EM ÁREA DE ECÓTONO PARA MANGUEZAL EM ESTAÇÃO QUENTE EM SANTA CATARINA Manuel Warkentin (1) ; Denise Monique Dubet da Silva Mouga (2) ; Rogério Nunes Barbosa (3) ; Andressa Karine Golinski dos Santos (4) Vanessa Feretti (5) ; Tatiane Beatriz Malinowski Baran (6) ; Enderlei Dec (7) (1)(3)(4)(5)(6) Estudante; Departamento de Ciências Biológicas; UNIVILLE - Universidade da Região de Joinville; Joinville, Santa Catarina, deusconosco92@hotmail.com; (47) 3461-9072; Rua Paulo Malschitski, 10, Zona Industrial, Joinville, Santa Catarina, CEP 89219-710 (3) geronbarbosa@gmail.com; (4) pedro- andressa@hotmail.com; (5) vanessaferetti@gmail.com; (6) tatybmb@yahoo.com.br (2) Professora Pesquisadora; Departamento de Ciências Biológicas; UNIVILLE - Universidade da Região de Joinville; Joinville, Santa Catarina; dmouga@terra.com.br; (47) 3461-9072; Rua Paulo Malschitski, 10, Zona Industrial, Joinville, Santa Catarina, CEP 89219-710 (7) Pós-Graduação em Entomologia, FFCLRP/ USP - Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto/ SP; enderlei@hotmail.com; (16) 3602-3704; Avenida Bandeirantes, 3900, Monte Alegre, Ribeirão Preto, São Paulo, CEP 14.040-901 RESUMO - As áreas costeiras, onde ocorre uma gradiente entre vegetação de terra firme e de manguezal, são propícias a uma grande riqueza de espécies, por oferecerem ambientes diversos em pequenas extensões. Atualmente, sofrem intenso impacto em vista da ocupação antrópica. Afim de contribuir com o conhecimento sobre a biota e suas relações ecológicas no Parque Natural da Caieira, em Joinville/ SC, realizou-se um estudo durante a estação quente (novembro a fevereiro) realizando o levantamento das espécies de abelhas e seus recursos florais, utilizando-se redes entomológicas e pratos coloridos, preparação e identificação taxonômica dos espécimes. Foram coletados 447 indivíduos de 42 espécies três subfamílias (Apine, Megachilinae e Halictinae). Foram observadas duas espécies parasitas, Leiopodus lacertinus (Apinae) e Coelioxys sp. (Megachilinae) e um gênero não citado para Santa Catarina, Pereirapis Moure 1943 (Halictinae). As espécies mais amostradas foram Dialictus sp, Apis mellifera, Bombus morio, Augochlora (Oxystoglossellla) sp., Trigona braueri, Melitoma segmentaria e Ceratina (Crewella) sp. Os valores dos índices de diversidade (Shannon-Wiener) e equabilidade (Pielou), respectivamente 2,89 e 0,77, caracterizam uma riqueza de espécies mediana e uma distribuição de abundância tendendo à uniformidade. Os estimadores de riqueza de espécies, jackknife 1 e 2, respectivamente 55,12 e 63,16, indicam que restam ainda, aproximadamente, entre 30 e 50 % de espécies a serem amostradas. A curva de acumulação de espécies se mostrou ainda em ascensão. As abelhas visitaram pelo menos 15 famílias botânicas, destacando-se espécies típicas de manguezal. Os números evidenciam a importância de locais de preservação como refúgio para espécies biológicas, em ambientes antropizados. Palavras-chave: Abelhas nativas. Apifauna. Floresta ombrófila densa de terras baixas. Recursos forrageiros.
  • 2. 2 Introdução As abelhas constituem importante nicho como polinizadoras da flora nativa, mas a crescente ocupação humana, restringindo o habitat de muitas plantas que necessitam de condições ambientais naturais, acarreta um decaimento destes insetos pela diminuição das espécies botânicas que produzem flores, pela consequente redução de recursos forrageiros e pela relação mutualística que mantêm com estas plantas (SILVA e PAZ, 2012). Por outro lado, a diminuição das populações de abelhas acarreta um decréscimo da polinização, processo vital para a perpetuação das espécies vegetais superiores. Deste modo, todos os agentes se encontram em um equilíbrio vulnerável. No manejo de áreas protegidas, é importante discernir as relações estabelecidas entre plantas e polinizadores apóideos, sendo necessário conhecer as espécies que compõem uma comunidade, o que se faz por meio do levantamento dos táxons de abelhas e plantas apícolas que integram a biocenose. O Parque Natural Municipal da Caieira (PNM da Caieira), em Joinville/ SC, unidade de conservação (UC) criada em 2004, se situa em área de transição entre o manguezal e a floresta ombrófila densa de terras baixas (FODTB), sendo um local que sofreu ocupação desde o tempo dos sambaquis os quais, no início do século XX, se tornaram fonte de extração de cal (VIEIRA, 2010). Sendo um ambiente demarcado para preservação, cercado por ambiente aquático e área urbana, pode ser refúgio para espécies nativas terrestres dos arredores antropizados, embora haja estudos que mostram a riqueza de espécies mesmo em área urbana (SANTANA e OLIVEIRA, 2010). Como até o momento consta apenas um estudo parcialmente relacionado a abelhas nesta UC (FENDRICH, 2012), além de estudos de Mouga (2004) em áreas de restinga e FODTB em locais próximos a Joinville, foi objetivo deste trabalho verificar a diversidade da apifauna e seus recursos florais associados no Parque, durante a estação do verão, visando uma avaliação da diversidade e preservação local. Material e Métodos O PNM da Caieira possui uma área de 1.279.450,5 m, está situado às margens da Lagoa do Saguaçú, estuário que recebe a foz de vários rios e se caracteriza como uma sub-bacia da Baía da Babitonga (BB), margeada esta por manguezais, com seu nível da água fortemente influenciado pelas marés (Fundação do Meio Ambiente de Santa Catarina & Knie, 2002). O índice pluviométrico é de cerca de 2300 ml/ ano (SANDRI, 2010), a altitude máxima de 10 m acima do nível do mar (GOOGLE EARTH, 2013) e a cobertura vegetal é, segundo Veloso et al. (1992), de formação aluvial e de FODTB, sendo o limite entre as duas tênue já que formam um ecótono gradativo (Fundação do Meio Ambiente de Santa Catarina e Knie, 2002). Existem, no PNM da Caieira, duas trilhas (com cerca de 500m de comprimento e, aproximadamente, 1 a 2 m de largura) que correm em meio à FODTB além de construções antigas (fornos de extração de cal) e modernas. O parque é aberto à visitação pública, controlada, mas tem sofrido com vandalismo, tendo passado por reformas no período de coletas. As abelhas foram amostradas ao visitarem as plantas floridas, durante 6 horas diárias, no período diurno, duas vezes por mês, ao longo de transecções nas áreas propícias, em todo o local (SAKAGAMI et al. 1967, modificado), no período de novembro/ 2013 a fevereiro/ 2014. Os espécimes foram capturados por meio de redes entomológicas, sacrificados com acetato de etila, sendo anotado, para cada
  • 3. 3 indivíduo coletado, um número de identificação, a data, o local, o horário da captura e o número da planta sobre a qual foi encontrado. Foram também utilizadas armadilhas de queda (pratos coloridos contendo água e detergente, colocados no chão entre a vegetação, no início da coleta e recolhidos ao final do período de coleta). Todos os exemplares obtidos foram preparados segundo Michener et al. (1994) e identificados seguindo a chave de Silveira et al. (2002) e com auxílio de literatura específica/ especialistas, tendo sido utilizada a classificação de Melo e Gonçalves (2005). Espécimes possíveis de identificar em campo até o nível de espécie não foram coletados, mas apenas anotados para quantificação. Todos os indivíduos coletados foram conservados na coleção de referência do Laboratório de Abelhas da UNIVILLE (LABEL). As plantas associadas às abelhas foram colhidas para preparação de exsicatas, identificação com auxílio de literatura específica/ especialistas e conservação no Herbário do LABEL. Os dados foram analisados por meio do cálculo de índices de diversidade (Shannon-Wiener) e equabilidade (Pielou) (KREBS, 1989), curva de acumulação de espécies (COLWELL e CODDINGTON, 1994) e estimadores de riqueza não paramétricos jackknife 1 e jackknife 2 (PALMER, 1991). Resultados e Discussão Durante as oito coletas (128 horas de esforço de coleta) foram amostrados 447 indivíduos, de 42 espécies, das subfamílias Apinae, Megachilinae e Halictinae. A subfamília mais expressiva foi Apinae, com 268 espécimes de 25 espécies, seguida por Halictinae, com 165 indivíduos de 12 espécies e Megachilinae, com 14 exemplares de 5 espécies (Tabela 1). Não foram coletados indivíduos das subfamílias Andreninae e Colletinae, apesar de estas duas subfamílias serem consideradas mais diversificadas e suas espécies muito mais abundantes na parte meridional da América do Sul (SILVEIRA et al., 2002; MILET-PINHEIRO e SCHLINDWEIN, 2008), o que pode eventualmente ser devido à amostragem sazonal. Tabela 1- Táxons de abelhas amostrados entre os meses de novembro 2013 e fevereiro 2014. Legenda: N=número de indivíduos amostrados. Subfamília Tribo Espécie N Apinae corbiculados. Apini Apis mellifera Linnaeus, 1758 71 Bombini Bombus morio (Swederus, 1787) 27 Euglossini Euglossa annectans Dressler, 1982 1 Meliponini Oxytrigona tataira (Smith, 1863) 10 Paratrigona subnuda Moure, 1947 1 Plebeia emerina (Friese, 1900) 6 Plebeia saiqui (Friese, 1900) 4 Tetragonisca angustula (Latreille, 1811) 4 Trigona braueri Friese, 1900 22 Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 17 Apinae não corbiculados Centridini Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874 2 Centris (Melacentris) sp. 1
  • 4. 4 Emphorini Melitoma segmentaria (Fabricius, 1804) 22 Eucerini Thygater analis (Lepeletier, 1841) 2 Protepeolini Leiopodus lacertinus Smith, 1854 11 Tapinotaspidini Paratetrapedia (P.) fervida (Smith, 1879) 17 Xylocopini Ceratina (Ceratinula) sp. 02 2 Ceratina (C.) sp. 06 1 Ceratina (C.) sp. 07 4 Ceratina (C.) sp. 10 1 Ceratina (Crewella) maculifrons Smith, 1854 5 Ceratina (C.) sp. 08 21 Ceratina (C.) sp. 11 1 Xylocopa (Neox.) brasilianorum Cockerell, 1914 6 Xylocopa (Neox.) frontalis (Olivier, 1789) 9 Halictinae Augochlorini Augochlora (A.) sp. 01 5 Augochlora (A.) sp. 03 6 Augochlora (A.) sp. 04 5 Augochlora (Oxystoglossella) sp. 01 24 Augochlora (O. ) sp. 02 7 Augochlora (O.) sp. 03 3 Augochlorella acarinata Coelho, 2004 1 Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910) 2 Augochloropsis sp. 03 6 Paroxystoglossa brachycera Moure, 1960 1 Pereirapis sp. 3 Halicitini Dialictus sp. 102 Megachilinae Megachilini Coelioxys (Acrocoelioxys) sp. 1 Megachile (Austromegachile) susurrans Haliday, 1836 1 Megachile (Moureapis) sp. 1 Megachile (Pseudocentron) nudiventris Smith, 1853 10 Anthidini Hypanthidium divaricatum (Smith, 1854) 1 Total 447 O índice de diversidade de Shannon-Wiener (SW), calculado a nível de espécie ou gênero (quando a espécie não pôde ser identificada), resultou em 2,886295508, um valor mediano para comunidades biológicas segundo Washington (1984). Este índice considera, além da riqueza de espécies, a abundância de cada uma no ambiente em estudo e apresenta a vantagem de ser relativamente independente do tamanho da amostra, o que permite comparações entre comunidades (ODUM, 1988). Mouga (2004) encontrou valores menores em restinga e FODTB, mas que, ainda assim, superavam os valores por ela encontrados em
  • 5. 5 outros ambientes. Já Schwarz-Filho e Laroca (1999), trabalhando em ilhas no Paraná, encontraram valores muito acima dos obtidos neste trabalho. No PNM da Caieira, houve algumas espécies muito abundantes e outras amostradas poucas vezes, entretanto o índice de equabilidade de Pielou resultou em 0,772217933, evidenciando uma comunidade onde as espécies tendem a ter uma frequência relativa uniforme, já que este valor pode variar entre 0 e 1. Mouga (2004) não obteve nenhum resultado de equabilidade acima de 0,5 assim como Mouga e Krug (2010), calculando o índice mensalmente, alcançaram valores acima de 0,77 somente em 3 meses de um ano de coletas. A estimativa da quantidade de riqueza de espécies para o local resultou, para os índices jackknife de primeira e segunda ordem (que se baseiam na relação entre o número total de espécies encontradas e o número daquelas espécies que foram amostradas somente uma ou duas vezes), respectivamente, em valores de 55,125 e 63,16071429 táxons. Estes valores indicam que restam, ainda, aproximadamente, entre 30 e 50% de espécies a serem amostradas. Weiss (2008), que amostrou foi muito maior que o do presente trabalho, obteve proporções semelhantes entre espécies coletadas e estimadas, e considerou sua amostragem aproximadamente suficiente. O remanescente florestal protegido pelo Parque não apresenta grande superfície, constituindo-se em uma extensão verde, rodeada de ambientes bastante diversos tais como a parte aquática da Baía de Babitonga e a área urbana. A apifauna existente na localidade possivelmente se encontra em concentração nesta delimitação, o que pode ter possibilitado a amostragem de boa parte da comunidade em poucas coletas. A curva de acumulação de espécies (Figura 1), também denominada de curva do coletor, se mostra ascendente após 4 meses de coleta e, como as estimativas de riqueza indicam que há mais espécies de abelhas no Parque, é necessário continuar a amostragem para se ter uma melhor definição da comunidade. Figura 1- Curva de acumulação de espécies para os meses de verão 2013-14. Em termos de diversidade, dentre as espécies de abelhas amostradas, destaca-se Apis mellifera, espécie introduzida, presente no PNM da Caieira como 15,9% do total de abelhas amostradas, que utilizava os mesmos recursos forrageiros que as abelhas nativas. Não foi observada, entretanto, nenhuma interação direta
  • 6. 6 entre A. mellifera e outros táxons de abelhas, tal como a perseguição relatada por Minussi e Alves-dos-Santos (2007). Também foi observada a existência de duas espécies parasitas: Leiopodus lacertinus (Apinae), com 11 indivíduos, e Coelioxys sp. (Megachilinae), com apenas um indivíduo amostrado. Estas abelhas, parasitas de ninhos de outras espécies solitárias, foram coletadas em plantas floridas realizando, portanto, sua função de polinização. A amostragem de espécies parasitas é reflexo da presença de espécies hospedeiras, a saber, para L. lacertinus de táxons de Emphorini tais como Melitoma segmentaria (SANTOS et al., 2013) e para Coelyoxis sp, de espécies de Megachilinae (MICHENER, 2007). Três indivíduos do gênero Pereirapis foram coletados, sendo que o gênero não tem nenhuma espécie descrita para o estado de Santa Catarina e está listado, segundo Moure et al. (2012), no Brasil, apenas para os estados do Pará, Rio de Janeiro e São Paulo. A distribuição disjunta ou desconhecida de táxons pode estar relacionada à similaridade de habitats e nichos ecológicos, onde comunidades semelhantes favorecem a ocorrência da mesma espécie ou de espécies próximas (MARCO JÚNIOR e SIQUEIRA, 2009). As abelhas foram coletadas visitando flores de, pelo menos, 15 famílias vegetais (Tabela 2), tendo se destacado o gênero Ipomoea (Convolvulaceae), com 94 visitas registradas. Nas espécies Sphagneticola trilobata (L.) Pruski. (Asteraceae) e Hedychium coronarium Koehne (Zingiberaceae, exótica) foram observadas 44 e 43 interações, respectivamente. Estas plantas tem sido relatadas como apícolas por outros autores (CORTOPASSI-LAURINO, 2005; MAIA, 2008). Tabela 2- Famílias botânicas e número de interações desenvolvidas com as abelhas. Família botânica Quantidade de interações Acanthaceae 3 Anacardiaceae 6 Asteraceae 56 Bromeliaceae 2 Cactaceae 1 Campanulaceae 2 Combretaceae 11 Convolvulaceae 94 Fabaceae 32 Malvaceae 13 Melastomataceae 3 Musaceae 6 Myrtaceae 14 Verbenaceae 4 Zingiberaceae 29 As espécies Laguncularia racemosa (L.) C. F. Gaertn. e Avicennia schaueriana Stapf & Leechm. ex Moldenke, além de Talipariti pernambucense (Arruda) Bovini, típicas de manguezal, se fizeram notar não pela quantidade de interações mas pela sua associação com abelhas em ambientes costeiros. Luz et al.
  • 7. 7 (2009), ao analisarem própolis vermelha de sete áreas litorâneas do Brasil, encontraram grãos de pólen de plantas associadas a manguezal em apenas uma amostra do Estado da Bahia. O presente trabalho amplia, assim, os relatos de interação das abelhas com estas plantas. Além das interações com plantas, foram encontrados ninhos de seis espécies de abelhas no PNM da Caieira: Bombus morio, Melitoma segmentaria, Trigona braueri, Tetragonisca angustula, Plebeia saiqui e Oxytrigona tataíra, mostrando que no parque existem condições favoráveis para nidificação. Segundo Morato (2001), as abelhas preferem locais para nidificação que apresentam índices de umidade e temperatura adequados para o desenvolvimento de suas pupas e larvas, condições estas prevalentes no Parque. Todas estas espécies tiveram indivíduos coletados para identificação e depósito na coleção do LABEL. Conclusões A apifauna amostrada do PNM da Caieira, em Joinville/ SC, apresentou diversidade mediana, tendência a equabilidade alta e estimativas mais elevadas de espécies ainda não encontradas. As coletas tendo sido realizadas apenas nos meses de verão, há possibilidade de se verificar, em coletas nas demais estações do ano, interações das abelhas com outras plantas assim como novas ocorrências de espécies de abelhas, que permitiriam alcançar, aproximadamente, as estimativas de riqueza. O ambiente, por ser de transição entre a FODTB e o manguezal, é rico e diverso, favorável ao estabelecimento de relações ecológicas ainda não amostradas. Além disso, a ocorrência de espécies não citadas para a região indica a importância de UCs como possível refúgio de espécies que não se adaptam em áreas muito antropizadas. Agradecimento(s) Aos especialistas Osmar dos Santos Ribas, Juarez Cordeiro e Eraldo Barboza do Museu Botânico da Cidade de Curitiba pela identificação das plantas, aos especialistas Gabriel Augusto Rodrigues de Melo e Danúncia Urban da Universidade Federal do Paraná pela ajuda na identificação das abelhas, à FUNDEMA - Fundação Municipal de Meio Ambiente pelo acesso ao local das coletas, à UNIVILLE pelo apoio e a todos que contribuíram com o desenvolvimento do projeto. Referências Bibliográficas COLWELL, R. K.; CODDINGTON, J. A. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B, v. 345, p. 101- 118, 1994. CORTOPASSI-LAURINO, M. A abelha jataí: uma espécie bandeira? (Tetragonisca angustula Latreille 1811). Mensagem Doce, n° 80, março de 2005. Acesso em 21 mar. 2014. Disponível em: http://www.apacame.org.br/mensagemdoce/80/msg80.htm FENDRICH, T. G. A tendência generalista no sistema de polinização em espécies de Miconieae (Melastomataceae) está relacionada com a morfometria das anteras e das sementes? 2012. 38 p. Dissertação (Mestrado em Botânica) -Universidade Federal do Paraná. Curitiba. FUNDAÇÃO DO MEIO AMBIENTE DE SANTA CATARINA; KNIE, J. L. W. Atlas ambiental da região de Joinville: complexo hídrico da Baia da Babitonga. Joinville: FATMA/ GTZ, 2002. 144 p.
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  • 9. 9 CONGRESSO INTERNACIONAL DE ECOLOGIA, 11 & 1., 2013, Porto Seguro. Anais....São Paulo: Sociedade de Ecologia do Brasil, 2013. (meio eletrônico). SCHWARZ FILHO, D.; LAROCA S. A comunidade de abelhas silvestres (Hymenoptera, Apoidea), da Ilha das Cobras (Paraná, Brasil): aspectos ecológicos e biogeográficos. Acta Biológica Paranaense, v. 28, n. 01,02,03,04, p.19-108. 1999. SILVA, W. P.; PAZ, J. R. L. Abelhas sem ferrão: muito mais do que uma importância econômica. Natureza online, v. 10, n. 03, p. 146-152. 2012. SILVEIRA, F. A.; MELO, G. A. R.; ALMEIDA, E. B. Abelhas brasileiras: sistemática e identificação. Belo Horizonte: Fernando A. Silveira, 2002. 253 p. VELOSO, H. P.; OLIVEIRA-FILHO, L. D.; VAZ, A. M. S. F.; LIMA, M. P. M.; MARQUETE, R.; BRAZÃO, J. E. M. Manual técnico da vegetação brasileira. Rio de Janeiro: IBGE, 1992. 93p. VIEIRA, V. B. A gestão pública municipal no desenvolvimento do turismo nas áreas legalmente protegidas de Joinville (SC). 2010. 174 p. Dissertação (Mestrado em Geografia). Universidade Federal do Paraná. Curitiba. WEISS, G. A fauna de abelhas (Hymenoptera, Apidae) do Parque Estadual de Campinhos, Paraná, Brasil. 2008. 46p. Monografia (Bacharelado em Ciências Biológicas). Universidade Federal do Paraná. Curitiba.