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ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 
SCREENING DE FUNGOS RIZOSFÉRICOS COM CAPACIDADE DE DEGRADAÇÃO 
42 
DO HERBICIDA ATRAZINA 
SCREENING OF FUNGI RHIZOSPHERE WITH CAPACITY HERBICIDE DEGRADATION ATRAZINE 
ÉDEM WAYNE DE SOUZA ALVES1; JOSÉ FÁBIO FRANÇA ORLANDA2 
RESUMO 
A atrazine (2-cloro-4-etilamina-6-isopropilamina-striazina) é um herbicida da classe dos triazínicos, usada 
intensivamente no controle de ervas daninhas, apresenta baixa biodegradabilidade e elevado potencial de 
contaminação ambiental. A ação de alguns microrganismos contribui para degradação e perda da atividade 
biológica desse herbicida no solo, podendo reduzir, dessa forma, o risco de impactos negativos. O objetivo 
deste trabalho foi selecionar fungos de solos rizosféricos em diferentes culturas com potencial de degradação 
do herbicida atrazina. Os resultados mostraram que das vinte linhagens testadas, dez pertencentes aos 
gêneros Aspergillus e Syncephalastrum foram selecionadas com potencial de degradação do herbicida. 
Desse modo, as linhagens isoladas de cultura de amendoim (AM 01), mandioca (MA 01, MA 02, MA 03, MA 
04, MA 05 e MA 06) e milho (MI 01, MI 02 e MI 03) apresentaram crescimento considerado ótimo ou 
satisfatório, em meio com atrazina como única fonte de carbono na concentração de 10,0 μg mL-1 de atrazina. 
A linhagem MA 06 identificada como Aspergillus niger apresentou melhor adaptação frente a altas 
concentrações, sendo a única capaz de apresentar crescimento satisfatório na concentração de 100,0 μg mL- 
1 de atrazina. No entanto, para que estas linhagens sejam consideradas como ferramenta para 
desintoxificação ambiental é necessário que estudos posteriores sejam conduzidos, no sentido de 
monitoramento da viabilidade celular dos fungos no ambiente, sua competitividade e capacidade degradativa, 
além dos possíveis impactos para a microbiota nativa pela sua introdução. 
Palavras-chave: atrazina, fungos, degradação. 
ABSTRACT 
The atrazine (2-chloro-4-ethylamino-6-isopropylamino-striazina) is a class of triazine herbicide, used 
extensively in the control of weeds, has low biodegradability and high potential for environmental 
contamination. The action of some microorganisms contributes to degradation and loss of biological activity of 
this herbicide in the soil, diminishing, thus, the risk of negative impacts. The aim of this work was to select the 
rhizosphere soil fungi in different crops with potential for degradation of atrazine. The results showed that of 
the twenty strains tested ten belonging to the genera Aspergillus and Syncephalastrum were selected potential 
degradation of the herbicide. Thus, the strains isolated from peanut crop (AM 01), cassava (MA 01, MA 02, 
MA 03, MA 04, MA 05 and MA 06) and maize (MI 01 , MI 02 and 
MI 03) grew regarded excellent or satisfactory in medium with atrazine as the sole carbon source at a 
concentration of 10.0 μg mL-1 of atrazine. The MA 06 strain identified as Aspergillus niger showed better 
adaptation against high concentrations, being the only one able to provide satisfactory growth at a 
concentration of 100.0 μg mL-1 atrazine. However, for these strains are considered as a tool for environmental 
detoxification is necessary that further studies be conducted in order to monitor the cell viability of fungi in the 
environment, competitiveness and degradative capacity, and the potential impacts to native microbiota for their 
introduction. 
Keywords: atrazine, fungi, degradation.
ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 
43 
1. INTRODUÇÃO 
Os herbicidas constituem um dos 
grupos mais representativos de poluentes 
no meio ambiente, devido ao seu uso 
intensivo na agricultura em quantidades 
elevadas para a obtenção de alta 
produtividade em grandes áreas de cultivo 
(DELLAMATRICE et al., 2012; INOUE et 
al., 2011; CHOUDHORY et al., 2008). 
Uma classe de herbicidas muito 
utilizadas em diferentes tipos de cultura 
são as 
s-triazinas. 
A atrazina (2-cloro-4-etilamina-6- 
isopropilamina-s-triazina) é um herbicida 
da classe dos triazínicos, mais utilizados 
mundialmente, embora já tenha sido 
proibida sua utilização em alguns países 
(ARIAS-ESTÉVEZ et al., 2008). A 
molécula é formada por um anel aromático 
hexamétrico simétrico constituído 
alternadamente por três átomos de 
carbono e três átomos de nitrogênio, 
possuindo um cloro na posição 2 do anel 
aromático, o que faz com que seja ainda 
classificada como uma clorotriazina, como 
pode ser observado na Figura 01 
(BAIRD, 2002). 
Figura 01. Estrutura molecular do herbicida 
atrazina. 
Esse herbicida seletivo é indicado para 
o controle de plantas invasoras anuais 
dicotiledôneas e algumas 
monocotiledôneas nas culturas de milho 
(Zea mays), cana-de-açúcar (Saccharum 
officinarum) e sorgo (Sorghum bicolor), 
com aplicação em pré ou pós-emergência 
(COMPÊNDIO DE DEFENSIVOS 
AGRÍCOLAS, 2005; SANCHES et al., 
2003). 
O mecanismo de ação ocorre através de 
inibição da fotossíntese, pela interrupção 
da reação de Hill, promovendo o bloqueio 
o transporte de elétrons. As plantas 
sensíveis a esse herbicida sofrem de 
clorose, que é o amarelamento das folhas, 
acarretando assim a necrose dos tecidos 
(UETA, 2001). 
A atrazina é uma base fraca, com 
características polares (YEN et al., 2003), 
sofrendo reações de degradação no meio 
ambiente, formando classes de 
metabólitos diversos. Essas reações 
ocorrem em diversos estágios de 
degradação, promovendo a desaminação, 
desalquilação (SANCHES et al., 2003) e 
descloração. 
O tempo de meia vida da atrazina em 
solo pode variar de 2 meses a 6 anos, 
dependendo das condições do meio 
apresentando vários metabólitos, que 
possuem diferentes graus de toxicidade 
vida, sendo os mais comuns a 
hidroxiatrazina e a dietilatrazina. 
Devido à sua ampla utilização e 
persistência no ambiente, a atrazina e seus 
metabólitos são frequentemente 
encontrados em águas superficiais e 
subterrâneas 
(ARIAS-ESTÉVEZ et al., 2008). 
A disponibilidade da atrazina e de seus 
metabólitos para os corpos hídricos, 
plantas e microrganismos está diretamente 
relacionada à sua sorção (ARIAS-ESTÉVEZ 
et al., 2008). Esse fenômeno 
controla a atividade das moléculas de 
pesticidas em solução sendo determinante 
nos processos de degradação (CORREIA 
et al., 2007), persistência, transporte e 
lixiviação (CORREIA & LANGENBACH, 
2006) e eficiência agronômica (FERRI et 
al., 2002). 
Uma alternativa para a remoção desses 
compostos do ambiente é pela utilização 
de microrganismos rizosféricos com a 
habilidade de biotransformar ou degradar 
pesticidas a partir de um ecossistema 
especial tem se mostrado crescente 
(BERG e SMALLA, 2009; OLIVEIRA et al., 
2008; MELO e AZEVEDO, 2008). 
Dentre os microrganismos que estão 
presentes em solos rizosférios, temos os
ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 
44 
fungos. Os fungos possuem grande 
variedade e habilidade para degradar 
materiais naturais ou não complexos e 
persistentes no solo. Além da excelente 
bioatividade e do crescimento morfológico, 
os fungos possuem também capacidade 
de se desenvolver sob condições 
ambientais de estresse como meio com 
baixos valores de pH, pobres em nutriente 
e com baixa atividade de água, o que 
favorece o seu crescimento diante de 
outros microrganismos (ATAGANA et al., 
2006; MOLLEA et al., 2005). 
Portanto, os fungos representam uma 
alternativa bastante atrativa e promissora 
para aplicação na biorremediação. 
Com isso, o presente trabalho teve 
como objetivo selecionar e identificar 
linhagens fúngicas capazes de 
crescimento em meio de cultivo 
contaminadas com atrazina em condições 
de laboratório. 
MATERIAL E MÉTODOS 
Os experimentos foram conduzidos no 
Laboratório de Biotecnologia Ambiental 
(LABITEC) do Departamento de Química e 
Biologia, Universidade Estadual do 
Maranhão, Campus de Imperatriz, onde foi 
realizado o isolamento, seleção e 
identificação de linhagens fúngicas 
isoladas de solos rizosféricos com possível 
capacidade de biodegradação do herbicida 
atrazina em meio aquoso. 
Linhagens fúngicas 
Para a realização dos testes de 
degradação biológica foram selecionadas 
vinte linhagens fúngicas preservadas na 
micoteca do Laboratório de Biotecnologia 
Ambiental (LABITEC). 
Estas linhagens foram isoladas de 
amostras de solo coletadas na região 
próxima as raízes (rizosfera), na 
profundidade de 0 a 5 cm (horizonte A), 
das culturas de mandioca, milho e 
amendoim, sendo denominadas de acordo 
com a Tabela 01. 
Tabela 01. Código das linhagens fúngicas e o tipo 
de cultura de cada solo rizosférico. 
Linhagens 
Fúngicas 
Solo Rizosférico 
MA 01 Cultura de mandioca 
MA 02 Cultura de mandioca 
MA 03 Cultura de mandioca 
MA 04 Cultura de mandioca 
MA 05 Cultura de mandioca 
MA 06 Cultura de mandioca 
MA 07 Cultura de mandioca 
MA 08 Cultura de mandioca 
MA 09 Cultura de mandioca 
MI 01 Cultura de milho 
MI 02 Cultura de milho 
MI 03 Cultura de milho 
MI 04 Cultura de milho 
MI 05 Cultura de milho 
MI 06 Cultura de milho 
AM 01 Cultura de amendoim 
AM 02 Cultura de amendoim 
AM 03 Cultura de amendoim 
AM 04 Cultura de amendoim 
AM 05 Cultura de amendoim 
Seleção de fungos potencialmente 
aptos para a degradação do herbicida 
atrazina 
A seleção de fungos com potencial de 
degradação do herbicida atrazina foi 
realizada da através da inoculação em 
triplicata das linhagens fúngicas em meio 
de cultura Katayama proposto por Silva, 
Melo e Oliveira (2004), utilizando a atrazina 
em diferentes concentrações (0, 10, 20, 50 
e 100 μg mL-1). As placas de Petri foram 
vedadas com ParafilmTM e incubadas a 28 
ºC por quatorze dias. 
As linhagens fúngicas que 
apresentaram melhor crescimento em 
meio com atrazina como única fonte de 
carbono, consideradas potenciais 
degradadoras, foram selecionadas para os 
ensaios de degradação. 
Crescimento micelial das linhagens 
selecionadas em meio suplementado 
com atrazina em várias concentrações
ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 
45 
As linhagens fúngicas selecionadas 
foram plaqueadas em triplicata através de 
uma inoculação pontual no centro de cada 
placa de Petri contendo o meio de cultura 
Potato Dextrose Agar (BDA), 
suplementado com diferentes 
concentrações de atrazina vedadas com 
ParafilmTM e incubadas durante 7 dias a 28 
ºC. O desenvolvimento das colônias foi 
avaliado nos três primeiros dias 
registrando-se, nessas datas, o diâmetro 
da colônia, em cada placa. 
As taxas médias de crescimento micelial 
foram calculadas em cada linhagem, nos 
meios com as diferentes concentrações de 
atrazina. Foram calculadas taxas de 
crescimento relativas nas várias 
concentrações, expressando a taxa de 
crescimento em cada concentração, como 
fração da respectiva taxa de crescimento 
no meio sem atrazina. 
A inibição máxima do crescimento em 
cada linhagem foi estimada dividindo-se a 
variação entre a taxa de crescimento 
mínima e a taxa de crescimento na 
concentração zero, pela taxa de 
crescimento na concentração zero. 
Dessa forma, as taxas de crescimento 
relativo e inibição máxima foram 
calculadas de acordo com as equações (1) 
e (2): 
Tr = 
 
 
x 100 (Equação 
01) 
Ti = 

 

 
x 100 (Equação 02) 
Onde: 
Tr = Taxa de crescimento relativo 
Ti = Taxa de inibição máxima 
Tz3 = Taxa de crescimento na concentração 
(0 μg mL-1) após o 3º dia 
Tz1 = Taxa de crescimento na concentração 
(0 μg mL-1) após o 1ºdia 
Tt = Taxa de crescimento mínimo com atrazina (μg 
mL-1) 
Identificação das linhagens fúngicas 
A identificação dos fungos selecionados 
foi realizada empregando observação do 
meio de cultura BDA, após o período de 
incubação de 7 dias em placas de Petri. As 
colônias foram observadas em lupa 
eletrônica para observação das 
características macromorfológicas (cor, 
aspecto, textura da colônia, superfície, 
pigmento difusível no meio de cultura, etc.) 
e do tipo e local das estruturas 
esporulantes, além da velocidade de 
crescimento (lenta, moderada ou rápida). 
Para o exame microscópico foram 
preparadas lâminas em água e coradas 
com azul de metileno com pequenos 
pedaços das colônias, levando parte do 
micélio e das estruturas de frutificação, 
para observação das características 
micromorfológicas como a forma e cor da 
hifa, tipo de micélio (septado ou não); 
estrutura da colônia (tamanho, cor e 
textura), tipo e arranjo de esporos, 
estrutura (tamanho, cor e textura) do 
conidióforo e conídios/ esporângios e 
esporangióforos e estruturas de 
resistência (clamidósporos) ou estruturas 
contendo esporos como clestotécio. 
Esses dados foram comparados à 
chave de classificação dada por Barnett e 
Hunter (1972). Dessa forma, a 
identificação das linhagens foi confirmada 
por sua caracterização morfológica e pela 
comparação com descrições da espécie 
disponíveis na literatura. 
RESULTADOS E DISCUSSÃO 
Das vinte linhagens selecionadas, 
apenas dez foram avaliadas quanto à 
capacidade de crescimento em presença 
de atrazina na concentração de 10,0 μg 
mL-1, como mostra a Tabela 02. As 
linhagens selecionadas foram isoladas de 
solo com cultura de amendoim (AM 01), 
mandioca (MA 01, MA 02, MA 03, MA 04, 
MA 05 e MA 06) e milho (MI 01, MI 02 e MI 
03) 
Tabela 02. Crescimento de linhagens fúngicas em 
meio líquido suplementado com atrazina na 
concentração de 10,0 μg mL-1, após 14 dias de 
incubação.
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AM01 
MA01 
MA02 
MA03 
MA04 
MA05 
MA06 
MI01 
MI02 
MI03 
46 
Fungos Concentração (10,0 μg 
mL -1) 
MA 01 + 
MA 02 + + 
MA 03 + 
MA 04 + + 
MA 05 ++ 
MA 06 + + 
MA 07 - - 
MA 08 + - 
MA 09 - - 
MI 01 + 
MI 02 + 
MI 03 + + 
MI 04 + - 
MI 05 + - 
MI 06 - - 
AM 01 + 
AM 02 - - 
AM 03 + - 
AM 04 - - 
AM 05 - - 
*-- Crescimento ruim (10 mm); + - Crescimento 
razoável (40 mm); + Crescimento satisfatório 
(60 mm); ++ Ótimo crescimento (80 mm) 
Crescimento micelial das linhagens 
selecionadas em meio suplementado 
com atrazina em várias concentrações 
As dez linhagens selecionadas foram 
submetidas a análises para verificar o grau 
de adaptabilidade em função do tempo na 
presença do meio BDA suplementado com 
atrazina nas concentrações de 0, 10, 20, 
50 e 100,0 μg mL-1. O desenvolvimento 
das colônias foi avaliado nos três primeiros 
dias registrando-se, nessas datas, o 
diâmetro da colônia, em cada placa de 
Petri. 
A Figura 01 mostra o crescimento 
micelial dos fungos MA 02, MA 06, MI 01 e 
MI 03 no 2º dia de incubação em meio BDA 
com atrazina na concentração de 20,0 μg 
mL-1, esse crescimento demonstra a rápida 
adaptabilidade dessas linhagens na 
presença de atrazina. 
(A) (B) 
(C) (D) 
Figura 02. Diâmetros das colônias das linhagens 
fúngicas MA 06 (A), MI 03 (B), MI 01 (C) e 
MA 02 (D) em meio BDA com atrazina na 
concentração de 20,0 μg mL-1. 
Crescimento médio 
A média dos resultados relativos ao 
crescimento em cada placa é demonstrada 
no Gráfico 01. 
-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 
28 
26 
24 
22 
20 
18 
16 
14 
12 
10 
8 
6 
4 
2 
0 
Crescimento Médio (mm) 
Concentração (μg mL-1) 
Gráfico 01. Crescimento médio (expresso em mm) 
de linhagens fúngicas em meio BDA suplementado 
com atrazina nas concentrações (0, 10, 20, 50 e 
100,0 μg mL-1), após 3 dias de incubação. 
De acordo com o Gráfico 01, o nível de 
crescimento fúngico variou de acordo com 
a concentração de atrazina. De uma forma 
geral, à medida que se aumenta a 
concentração de atrazina, as linhagens 
fúngicas apresentam maior dificuldade em
ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 
47 
utilizar o herbicida. Isso indica que mesmo 
as linhagens possuem um limite de 
exposição ao herbicida, e caso este seja 
ultrapassado o limite de absorção pode se 
tornar tóxico aos microrganismos 
presentes. 
Isto se evidencia ao considerar a média 
de crescimento da linhagem MA 01, sendo 
que esta linhagem apresentou crescimento 
razoável até a concentração de 20,0 μg 
mL-1 (9,33 mm), sofrendo um grande 
decréscimo na concentração de 50,0 μg 
mL-1 (1,40 mm) e inibição total do 
crescimento na concentração de 100,0 μg 
mL-1. 
Assim, as quatro linhagens que 
demonstraram o melhor crescimento 
médio em presença de atrazina após três 
dias foram MA 06, MA 05, MI 02 e MA02 
(Gráfico 01). 
Crescimento relativo 
A taxa de crescimento relativo 
demonstra a porcentagem de crescimento 
de cada linhagem fúngica, considerando 
apenas a atrazina como fonte de carbono 
independentemente do meio de cultura 
utilizado na análise (BDA), como mostra o 
Gráfico 02. 
350 
300 
250 
200 
150 
100 
50 
Gráfico 02. Taxa de crescimento relativo (expressa 
em %) de linhagens fúngicas em meio BDA 
suplementado com atrazina nas concentrações (0, 
10, 20, 50 e 
100,0 μg mL-1), após 3 dias de incubação. 
Os resultados demonstrados no Gráfico 
02 mostram que as taxas de crescimento 
relativo para cada linhagem confirmam que 
para os fungos analisados, a concentração 
de 20,0 μg mL-1 é mais favorável para seu 
crescimento. Com exceção da linhagem 
MA 05 que apresentou melhor crescimento 
na concentração de 10,0 μg mL-1. 
De acordo com as quatro maiores taxas 
se referem respectivamente às linhagens 
MA 02 (339,96 %), MA 06 (319,91 %), MI 
03 (319,50 %) e MA 03 (275,08 %). 
Inibição máxima 
A taxa de inibição máxima demonstra 
em porcentagem o quanto o atrazina inibiu 
o crescimento de cada linhagem após 24 
horas de exposição ao herbicida. Pois 
compara quantitativamente o crescimento 
nas primeiras 24 horas em meio sem 
atrazina e o crescimento nas quatro 
concentrações depois das primeiras 24 
horas. Os resultados obtidos são 
demonstrados no Gráfico 03. 
125 
100 
75 
50 
25 
0 
-25 
-50 
-75 
-100 
-125 
-150 
-175 
-200 
-225 
-250 
Gráfico 03. Taxa de inibição máxima (expressa em 
%) de linhagens fúngicas em meio BDA 
suplementado com atrazina nas concentrações (0, 
10, 20, 50 e 100,0 μg mL-1), após 1 dia de 
incubação. 
Os resultados obtidos no Gráfico 03 
demonstram que a linhagem MA 01 foi a 
que sofreu maior inibição, pois a partir da 
concentração 50,0 μg mL-1 ela não 
apresentou crescimento microbiano, ou 
seja, o atrazina inibiu em 100% seu 
crescimento. Os sinais negativos indicam 
estimulação do crescimento. 
-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 
0 
Taxa de Crecimento Relativo (%) 
Concentração (μg mL-1) 
AM01 
MA01 
MA02 
MA03 
MA04 
MA05 
MA06 
MI01 
MI02 
MI03 
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 
-275 
Taxa de Inibição Máxima (%) 
Tempo (horas) 
AM01 
MA01 
MA02 
MA03 
MA04 
MA05 
MA06 
MI01 
MI02 
MI03
ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 
48 
As linhagens que apresentaram altas 
taxas de inibição às linhagens MA 05 
(92,11% em 100,0 μg mL-1), MI 03 (85,98% 
em 20,0 μg mL-1), AM 01 (79,36% em 
100,0 μg mL-1), como mostra o Gráfico 03. 
A linhagem MI 03 apresentou um 
comportamento diferente em relação às 
demais linhagens (Gráfico 03), pois 
apresentou uma alta taxa de inibição na 
concentração de 20,0 μg mL-1, seguida de 
uma grande queda de inibição na 
concentração de 50,0 μg mL-1, e em 
sequência, um aumento de inibição de 
crescimento na concentração de 100,0 μg 
mL-1. 
Isto pode ter ocorrido, pois a taxa de 
inibição máxima considera o crescimento 
após o 1º dia de incubação e esta linhagem 
não conseguiu se adaptar ao meio com a 
concentração de 20,0 μg mL-1, pois no 2º e 
3º dia ela demonstrou crescimento normal, 
inclusive igualando seu crescimento ao 
das outras linhagens fúngicas (Gráficos 01 
e 02). 
Identificação das linhagens fúngicas 
Os fungos AM 01 e MA 05 foram 
identificados como do gênero 
Syncephalastrum; os fungos MA 01, MA 
02, MA 03, MA 04, MA 06, MI 01, MI 02 e 
MI 03 como Aspergillus, como mostra a 
Tabela 05. 
Tabela 05. Identificação das linhagens fúngicas 
com capacidade de crescimento em meio com 
atrazina. 
Linhagens 
Fúngicas 
Identificação 
AM 01 Syncephalastrum sp. 
MA 01 Aspergillus sp. 
MA 02 Aspergillus 
ochraceus 
MA 03 Aspergillus 
ochraceus 
MA 04 Aspergillus 
ochraceus 
MA 05 Syncephalastrum sp. 
MA 06 Aspergillus niger 
MI 01 Aspergillus sp. 
MI 02 Aspergillus 
ochraceus 
MI 03 Aspergillus sp. 
A linhagem MA 06, identificada como 
Aspergillus niger apresentou elevada 
capacidade de crescimento em meios 
contendo 100,0 μg mL-1 de atrazina, 
indicando a possibilidade desses fungos 
serem usados em outros estudos de 
biorremediação em solos contaminados 
com pesticidas triazínicos. 
CONCLUSÃO 
Os resultados mostraram que das vinte 
linhagens testadas, dez foram 
selecionadas como potencialmente 
degradadoras do herbicida atrazina, sendo 
elas as seguintes: AM 01 
(Syncephalastrum sp.), MA 01 (Aspergillus 
sp.), MA 02 (Aspergillus ochraceus), MA 03 
(Aspergillus ochraceus), MA 04 
(Aspergillus ochraceus), MA 05 
(Syncephalastrum sp.), MA 06 (Aspergillus 
niger), MI 01 (Aspergillus sp.), MI 02 
(Aspergillus ochraceus) e MI 03 
(Aspergillus sp.). 
A linhagem MA 06 (Aspergillus niger) 
apresentou melhor adaptação frente a 
altas concentrações (100,0 μg mL-1). No 
entanto, para que estas linhagens sejam 
consideradas como ferramenta para 
desintoxificação ambiental é necessário 
que estudos posteriores sejam 
conduzidos, no sentido de monitoramento 
da viabilidade celular dos fungos no 
ambiente, sua competitividade e 
capacidade degradativa, além dos 
possíveis impactos para a microbiota 
nativa pela sua introdução. 
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ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 
50 
UETA, J.; PEREIRA, N. L.. SHUHAMA, I. 
K; CERDEIRA, A. L. Biodegradação de 
Herbicidas e Biorremediação. Faculdade 
de Ciências Farmacêuticas de Ribeirão 
Preto – USP. Ribeirão Preto-SP, 2001. 
YEN, J. H.; SHEU, W. S.; WANG, Y. S. 
Dissipation of the herbicide oxyfluorfen in 
subtropical soils and its potential to 
contaminate groundwater. Ecotoxicology 
and Environmental Safety, v. 54, n. 2, fev., 
p. 151-156, 2003. 
_________________________________ 
1-Estudante de Especialização em 
Ciências Ambientais - Departamento de 
Química e Biologia – Laboratório de 
Biotecnologia Ambiental (LABITEC) - 
Universidade Estadual do Maranhão – 
Centro de Estudos Superiores de 
Imperatriz - CESI/UEMA. 
2-Dr. José Fábio França Orlanda, Prof. 
Adjunto I / Químico Industrial - Química 
Analítica e Ambiental - Departamento de 
Química e Biologia – Laboratório de 
Biotecnologia Ambiental (LABITEC) - 
Universidade Estadual do Maranhão – 
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  • 1. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 SCREENING DE FUNGOS RIZOSFÉRICOS COM CAPACIDADE DE DEGRADAÇÃO 42 DO HERBICIDA ATRAZINA SCREENING OF FUNGI RHIZOSPHERE WITH CAPACITY HERBICIDE DEGRADATION ATRAZINE ÉDEM WAYNE DE SOUZA ALVES1; JOSÉ FÁBIO FRANÇA ORLANDA2 RESUMO A atrazine (2-cloro-4-etilamina-6-isopropilamina-striazina) é um herbicida da classe dos triazínicos, usada intensivamente no controle de ervas daninhas, apresenta baixa biodegradabilidade e elevado potencial de contaminação ambiental. A ação de alguns microrganismos contribui para degradação e perda da atividade biológica desse herbicida no solo, podendo reduzir, dessa forma, o risco de impactos negativos. O objetivo deste trabalho foi selecionar fungos de solos rizosféricos em diferentes culturas com potencial de degradação do herbicida atrazina. Os resultados mostraram que das vinte linhagens testadas, dez pertencentes aos gêneros Aspergillus e Syncephalastrum foram selecionadas com potencial de degradação do herbicida. Desse modo, as linhagens isoladas de cultura de amendoim (AM 01), mandioca (MA 01, MA 02, MA 03, MA 04, MA 05 e MA 06) e milho (MI 01, MI 02 e MI 03) apresentaram crescimento considerado ótimo ou satisfatório, em meio com atrazina como única fonte de carbono na concentração de 10,0 μg mL-1 de atrazina. A linhagem MA 06 identificada como Aspergillus niger apresentou melhor adaptação frente a altas concentrações, sendo a única capaz de apresentar crescimento satisfatório na concentração de 100,0 μg mL- 1 de atrazina. No entanto, para que estas linhagens sejam consideradas como ferramenta para desintoxificação ambiental é necessário que estudos posteriores sejam conduzidos, no sentido de monitoramento da viabilidade celular dos fungos no ambiente, sua competitividade e capacidade degradativa, além dos possíveis impactos para a microbiota nativa pela sua introdução. Palavras-chave: atrazina, fungos, degradação. ABSTRACT The atrazine (2-chloro-4-ethylamino-6-isopropylamino-striazina) is a class of triazine herbicide, used extensively in the control of weeds, has low biodegradability and high potential for environmental contamination. The action of some microorganisms contributes to degradation and loss of biological activity of this herbicide in the soil, diminishing, thus, the risk of negative impacts. The aim of this work was to select the rhizosphere soil fungi in different crops with potential for degradation of atrazine. The results showed that of the twenty strains tested ten belonging to the genera Aspergillus and Syncephalastrum were selected potential degradation of the herbicide. Thus, the strains isolated from peanut crop (AM 01), cassava (MA 01, MA 02, MA 03, MA 04, MA 05 and MA 06) and maize (MI 01 , MI 02 and MI 03) grew regarded excellent or satisfactory in medium with atrazine as the sole carbon source at a concentration of 10.0 μg mL-1 of atrazine. The MA 06 strain identified as Aspergillus niger showed better adaptation against high concentrations, being the only one able to provide satisfactory growth at a concentration of 100.0 μg mL-1 atrazine. However, for these strains are considered as a tool for environmental detoxification is necessary that further studies be conducted in order to monitor the cell viability of fungi in the environment, competitiveness and degradative capacity, and the potential impacts to native microbiota for their introduction. Keywords: atrazine, fungi, degradation.
  • 2. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 43 1. INTRODUÇÃO Os herbicidas constituem um dos grupos mais representativos de poluentes no meio ambiente, devido ao seu uso intensivo na agricultura em quantidades elevadas para a obtenção de alta produtividade em grandes áreas de cultivo (DELLAMATRICE et al., 2012; INOUE et al., 2011; CHOUDHORY et al., 2008). Uma classe de herbicidas muito utilizadas em diferentes tipos de cultura são as s-triazinas. A atrazina (2-cloro-4-etilamina-6- isopropilamina-s-triazina) é um herbicida da classe dos triazínicos, mais utilizados mundialmente, embora já tenha sido proibida sua utilização em alguns países (ARIAS-ESTÉVEZ et al., 2008). A molécula é formada por um anel aromático hexamétrico simétrico constituído alternadamente por três átomos de carbono e três átomos de nitrogênio, possuindo um cloro na posição 2 do anel aromático, o que faz com que seja ainda classificada como uma clorotriazina, como pode ser observado na Figura 01 (BAIRD, 2002). Figura 01. Estrutura molecular do herbicida atrazina. Esse herbicida seletivo é indicado para o controle de plantas invasoras anuais dicotiledôneas e algumas monocotiledôneas nas culturas de milho (Zea mays), cana-de-açúcar (Saccharum officinarum) e sorgo (Sorghum bicolor), com aplicação em pré ou pós-emergência (COMPÊNDIO DE DEFENSIVOS AGRÍCOLAS, 2005; SANCHES et al., 2003). O mecanismo de ação ocorre através de inibição da fotossíntese, pela interrupção da reação de Hill, promovendo o bloqueio o transporte de elétrons. As plantas sensíveis a esse herbicida sofrem de clorose, que é o amarelamento das folhas, acarretando assim a necrose dos tecidos (UETA, 2001). A atrazina é uma base fraca, com características polares (YEN et al., 2003), sofrendo reações de degradação no meio ambiente, formando classes de metabólitos diversos. Essas reações ocorrem em diversos estágios de degradação, promovendo a desaminação, desalquilação (SANCHES et al., 2003) e descloração. O tempo de meia vida da atrazina em solo pode variar de 2 meses a 6 anos, dependendo das condições do meio apresentando vários metabólitos, que possuem diferentes graus de toxicidade vida, sendo os mais comuns a hidroxiatrazina e a dietilatrazina. Devido à sua ampla utilização e persistência no ambiente, a atrazina e seus metabólitos são frequentemente encontrados em águas superficiais e subterrâneas (ARIAS-ESTÉVEZ et al., 2008). A disponibilidade da atrazina e de seus metabólitos para os corpos hídricos, plantas e microrganismos está diretamente relacionada à sua sorção (ARIAS-ESTÉVEZ et al., 2008). Esse fenômeno controla a atividade das moléculas de pesticidas em solução sendo determinante nos processos de degradação (CORREIA et al., 2007), persistência, transporte e lixiviação (CORREIA & LANGENBACH, 2006) e eficiência agronômica (FERRI et al., 2002). Uma alternativa para a remoção desses compostos do ambiente é pela utilização de microrganismos rizosféricos com a habilidade de biotransformar ou degradar pesticidas a partir de um ecossistema especial tem se mostrado crescente (BERG e SMALLA, 2009; OLIVEIRA et al., 2008; MELO e AZEVEDO, 2008). Dentre os microrganismos que estão presentes em solos rizosférios, temos os
  • 3. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 44 fungos. Os fungos possuem grande variedade e habilidade para degradar materiais naturais ou não complexos e persistentes no solo. Além da excelente bioatividade e do crescimento morfológico, os fungos possuem também capacidade de se desenvolver sob condições ambientais de estresse como meio com baixos valores de pH, pobres em nutriente e com baixa atividade de água, o que favorece o seu crescimento diante de outros microrganismos (ATAGANA et al., 2006; MOLLEA et al., 2005). Portanto, os fungos representam uma alternativa bastante atrativa e promissora para aplicação na biorremediação. Com isso, o presente trabalho teve como objetivo selecionar e identificar linhagens fúngicas capazes de crescimento em meio de cultivo contaminadas com atrazina em condições de laboratório. MATERIAL E MÉTODOS Os experimentos foram conduzidos no Laboratório de Biotecnologia Ambiental (LABITEC) do Departamento de Química e Biologia, Universidade Estadual do Maranhão, Campus de Imperatriz, onde foi realizado o isolamento, seleção e identificação de linhagens fúngicas isoladas de solos rizosféricos com possível capacidade de biodegradação do herbicida atrazina em meio aquoso. Linhagens fúngicas Para a realização dos testes de degradação biológica foram selecionadas vinte linhagens fúngicas preservadas na micoteca do Laboratório de Biotecnologia Ambiental (LABITEC). Estas linhagens foram isoladas de amostras de solo coletadas na região próxima as raízes (rizosfera), na profundidade de 0 a 5 cm (horizonte A), das culturas de mandioca, milho e amendoim, sendo denominadas de acordo com a Tabela 01. Tabela 01. Código das linhagens fúngicas e o tipo de cultura de cada solo rizosférico. Linhagens Fúngicas Solo Rizosférico MA 01 Cultura de mandioca MA 02 Cultura de mandioca MA 03 Cultura de mandioca MA 04 Cultura de mandioca MA 05 Cultura de mandioca MA 06 Cultura de mandioca MA 07 Cultura de mandioca MA 08 Cultura de mandioca MA 09 Cultura de mandioca MI 01 Cultura de milho MI 02 Cultura de milho MI 03 Cultura de milho MI 04 Cultura de milho MI 05 Cultura de milho MI 06 Cultura de milho AM 01 Cultura de amendoim AM 02 Cultura de amendoim AM 03 Cultura de amendoim AM 04 Cultura de amendoim AM 05 Cultura de amendoim Seleção de fungos potencialmente aptos para a degradação do herbicida atrazina A seleção de fungos com potencial de degradação do herbicida atrazina foi realizada da através da inoculação em triplicata das linhagens fúngicas em meio de cultura Katayama proposto por Silva, Melo e Oliveira (2004), utilizando a atrazina em diferentes concentrações (0, 10, 20, 50 e 100 μg mL-1). As placas de Petri foram vedadas com ParafilmTM e incubadas a 28 ºC por quatorze dias. As linhagens fúngicas que apresentaram melhor crescimento em meio com atrazina como única fonte de carbono, consideradas potenciais degradadoras, foram selecionadas para os ensaios de degradação. Crescimento micelial das linhagens selecionadas em meio suplementado com atrazina em várias concentrações
  • 4. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 45 As linhagens fúngicas selecionadas foram plaqueadas em triplicata através de uma inoculação pontual no centro de cada placa de Petri contendo o meio de cultura Potato Dextrose Agar (BDA), suplementado com diferentes concentrações de atrazina vedadas com ParafilmTM e incubadas durante 7 dias a 28 ºC. O desenvolvimento das colônias foi avaliado nos três primeiros dias registrando-se, nessas datas, o diâmetro da colônia, em cada placa. As taxas médias de crescimento micelial foram calculadas em cada linhagem, nos meios com as diferentes concentrações de atrazina. Foram calculadas taxas de crescimento relativas nas várias concentrações, expressando a taxa de crescimento em cada concentração, como fração da respectiva taxa de crescimento no meio sem atrazina. A inibição máxima do crescimento em cada linhagem foi estimada dividindo-se a variação entre a taxa de crescimento mínima e a taxa de crescimento na concentração zero, pela taxa de crescimento na concentração zero. Dessa forma, as taxas de crescimento relativo e inibição máxima foram calculadas de acordo com as equações (1) e (2): Tr = x 100 (Equação 01) Ti = x 100 (Equação 02) Onde: Tr = Taxa de crescimento relativo Ti = Taxa de inibição máxima Tz3 = Taxa de crescimento na concentração (0 μg mL-1) após o 3º dia Tz1 = Taxa de crescimento na concentração (0 μg mL-1) após o 1ºdia Tt = Taxa de crescimento mínimo com atrazina (μg mL-1) Identificação das linhagens fúngicas A identificação dos fungos selecionados foi realizada empregando observação do meio de cultura BDA, após o período de incubação de 7 dias em placas de Petri. As colônias foram observadas em lupa eletrônica para observação das características macromorfológicas (cor, aspecto, textura da colônia, superfície, pigmento difusível no meio de cultura, etc.) e do tipo e local das estruturas esporulantes, além da velocidade de crescimento (lenta, moderada ou rápida). Para o exame microscópico foram preparadas lâminas em água e coradas com azul de metileno com pequenos pedaços das colônias, levando parte do micélio e das estruturas de frutificação, para observação das características micromorfológicas como a forma e cor da hifa, tipo de micélio (septado ou não); estrutura da colônia (tamanho, cor e textura), tipo e arranjo de esporos, estrutura (tamanho, cor e textura) do conidióforo e conídios/ esporângios e esporangióforos e estruturas de resistência (clamidósporos) ou estruturas contendo esporos como clestotécio. Esses dados foram comparados à chave de classificação dada por Barnett e Hunter (1972). Dessa forma, a identificação das linhagens foi confirmada por sua caracterização morfológica e pela comparação com descrições da espécie disponíveis na literatura. RESULTADOS E DISCUSSÃO Das vinte linhagens selecionadas, apenas dez foram avaliadas quanto à capacidade de crescimento em presença de atrazina na concentração de 10,0 μg mL-1, como mostra a Tabela 02. As linhagens selecionadas foram isoladas de solo com cultura de amendoim (AM 01), mandioca (MA 01, MA 02, MA 03, MA 04, MA 05 e MA 06) e milho (MI 01, MI 02 e MI 03) Tabela 02. Crescimento de linhagens fúngicas em meio líquido suplementado com atrazina na concentração de 10,0 μg mL-1, após 14 dias de incubação.
  • 5. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 AM01 MA01 MA02 MA03 MA04 MA05 MA06 MI01 MI02 MI03 46 Fungos Concentração (10,0 μg mL -1) MA 01 + MA 02 + + MA 03 + MA 04 + + MA 05 ++ MA 06 + + MA 07 - - MA 08 + - MA 09 - - MI 01 + MI 02 + MI 03 + + MI 04 + - MI 05 + - MI 06 - - AM 01 + AM 02 - - AM 03 + - AM 04 - - AM 05 - - *-- Crescimento ruim (10 mm); + - Crescimento razoável (40 mm); + Crescimento satisfatório (60 mm); ++ Ótimo crescimento (80 mm) Crescimento micelial das linhagens selecionadas em meio suplementado com atrazina em várias concentrações As dez linhagens selecionadas foram submetidas a análises para verificar o grau de adaptabilidade em função do tempo na presença do meio BDA suplementado com atrazina nas concentrações de 0, 10, 20, 50 e 100,0 μg mL-1. O desenvolvimento das colônias foi avaliado nos três primeiros dias registrando-se, nessas datas, o diâmetro da colônia, em cada placa de Petri. A Figura 01 mostra o crescimento micelial dos fungos MA 02, MA 06, MI 01 e MI 03 no 2º dia de incubação em meio BDA com atrazina na concentração de 20,0 μg mL-1, esse crescimento demonstra a rápida adaptabilidade dessas linhagens na presença de atrazina. (A) (B) (C) (D) Figura 02. Diâmetros das colônias das linhagens fúngicas MA 06 (A), MI 03 (B), MI 01 (C) e MA 02 (D) em meio BDA com atrazina na concentração de 20,0 μg mL-1. Crescimento médio A média dos resultados relativos ao crescimento em cada placa é demonstrada no Gráfico 01. -10 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 28 26 24 22 20 18 16 14 12 10 8 6 4 2 0 Crescimento Médio (mm) Concentração (μg mL-1) Gráfico 01. Crescimento médio (expresso em mm) de linhagens fúngicas em meio BDA suplementado com atrazina nas concentrações (0, 10, 20, 50 e 100,0 μg mL-1), após 3 dias de incubação. De acordo com o Gráfico 01, o nível de crescimento fúngico variou de acordo com a concentração de atrazina. De uma forma geral, à medida que se aumenta a concentração de atrazina, as linhagens fúngicas apresentam maior dificuldade em
  • 6. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 47 utilizar o herbicida. Isso indica que mesmo as linhagens possuem um limite de exposição ao herbicida, e caso este seja ultrapassado o limite de absorção pode se tornar tóxico aos microrganismos presentes. Isto se evidencia ao considerar a média de crescimento da linhagem MA 01, sendo que esta linhagem apresentou crescimento razoável até a concentração de 20,0 μg mL-1 (9,33 mm), sofrendo um grande decréscimo na concentração de 50,0 μg mL-1 (1,40 mm) e inibição total do crescimento na concentração de 100,0 μg mL-1. Assim, as quatro linhagens que demonstraram o melhor crescimento médio em presença de atrazina após três dias foram MA 06, MA 05, MI 02 e MA02 (Gráfico 01). Crescimento relativo A taxa de crescimento relativo demonstra a porcentagem de crescimento de cada linhagem fúngica, considerando apenas a atrazina como fonte de carbono independentemente do meio de cultura utilizado na análise (BDA), como mostra o Gráfico 02. 350 300 250 200 150 100 50 Gráfico 02. Taxa de crescimento relativo (expressa em %) de linhagens fúngicas em meio BDA suplementado com atrazina nas concentrações (0, 10, 20, 50 e 100,0 μg mL-1), após 3 dias de incubação. Os resultados demonstrados no Gráfico 02 mostram que as taxas de crescimento relativo para cada linhagem confirmam que para os fungos analisados, a concentração de 20,0 μg mL-1 é mais favorável para seu crescimento. Com exceção da linhagem MA 05 que apresentou melhor crescimento na concentração de 10,0 μg mL-1. De acordo com as quatro maiores taxas se referem respectivamente às linhagens MA 02 (339,96 %), MA 06 (319,91 %), MI 03 (319,50 %) e MA 03 (275,08 %). Inibição máxima A taxa de inibição máxima demonstra em porcentagem o quanto o atrazina inibiu o crescimento de cada linhagem após 24 horas de exposição ao herbicida. Pois compara quantitativamente o crescimento nas primeiras 24 horas em meio sem atrazina e o crescimento nas quatro concentrações depois das primeiras 24 horas. Os resultados obtidos são demonstrados no Gráfico 03. 125 100 75 50 25 0 -25 -50 -75 -100 -125 -150 -175 -200 -225 -250 Gráfico 03. Taxa de inibição máxima (expressa em %) de linhagens fúngicas em meio BDA suplementado com atrazina nas concentrações (0, 10, 20, 50 e 100,0 μg mL-1), após 1 dia de incubação. Os resultados obtidos no Gráfico 03 demonstram que a linhagem MA 01 foi a que sofreu maior inibição, pois a partir da concentração 50,0 μg mL-1 ela não apresentou crescimento microbiano, ou seja, o atrazina inibiu em 100% seu crescimento. Os sinais negativos indicam estimulação do crescimento. -10 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 0 Taxa de Crecimento Relativo (%) Concentração (μg mL-1) AM01 MA01 MA02 MA03 MA04 MA05 MA06 MI01 MI02 MI03 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 -275 Taxa de Inibição Máxima (%) Tempo (horas) AM01 MA01 MA02 MA03 MA04 MA05 MA06 MI01 MI02 MI03
  • 7. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 48 As linhagens que apresentaram altas taxas de inibição às linhagens MA 05 (92,11% em 100,0 μg mL-1), MI 03 (85,98% em 20,0 μg mL-1), AM 01 (79,36% em 100,0 μg mL-1), como mostra o Gráfico 03. A linhagem MI 03 apresentou um comportamento diferente em relação às demais linhagens (Gráfico 03), pois apresentou uma alta taxa de inibição na concentração de 20,0 μg mL-1, seguida de uma grande queda de inibição na concentração de 50,0 μg mL-1, e em sequência, um aumento de inibição de crescimento na concentração de 100,0 μg mL-1. Isto pode ter ocorrido, pois a taxa de inibição máxima considera o crescimento após o 1º dia de incubação e esta linhagem não conseguiu se adaptar ao meio com a concentração de 20,0 μg mL-1, pois no 2º e 3º dia ela demonstrou crescimento normal, inclusive igualando seu crescimento ao das outras linhagens fúngicas (Gráficos 01 e 02). Identificação das linhagens fúngicas Os fungos AM 01 e MA 05 foram identificados como do gênero Syncephalastrum; os fungos MA 01, MA 02, MA 03, MA 04, MA 06, MI 01, MI 02 e MI 03 como Aspergillus, como mostra a Tabela 05. Tabela 05. Identificação das linhagens fúngicas com capacidade de crescimento em meio com atrazina. Linhagens Fúngicas Identificação AM 01 Syncephalastrum sp. MA 01 Aspergillus sp. MA 02 Aspergillus ochraceus MA 03 Aspergillus ochraceus MA 04 Aspergillus ochraceus MA 05 Syncephalastrum sp. MA 06 Aspergillus niger MI 01 Aspergillus sp. MI 02 Aspergillus ochraceus MI 03 Aspergillus sp. A linhagem MA 06, identificada como Aspergillus niger apresentou elevada capacidade de crescimento em meios contendo 100,0 μg mL-1 de atrazina, indicando a possibilidade desses fungos serem usados em outros estudos de biorremediação em solos contaminados com pesticidas triazínicos. CONCLUSÃO Os resultados mostraram que das vinte linhagens testadas, dez foram selecionadas como potencialmente degradadoras do herbicida atrazina, sendo elas as seguintes: AM 01 (Syncephalastrum sp.), MA 01 (Aspergillus sp.), MA 02 (Aspergillus ochraceus), MA 03 (Aspergillus ochraceus), MA 04 (Aspergillus ochraceus), MA 05 (Syncephalastrum sp.), MA 06 (Aspergillus niger), MI 01 (Aspergillus sp.), MI 02 (Aspergillus ochraceus) e MI 03 (Aspergillus sp.). A linhagem MA 06 (Aspergillus niger) apresentou melhor adaptação frente a altas concentrações (100,0 μg mL-1). No entanto, para que estas linhagens sejam consideradas como ferramenta para desintoxificação ambiental é necessário que estudos posteriores sejam conduzidos, no sentido de monitoramento da viabilidade celular dos fungos no ambiente, sua competitividade e capacidade degradativa, além dos possíveis impactos para a microbiota nativa pela sua introdução. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ARIAS-ESTÉVEZ, M., LÓPEZ-PERIAGO, E., MARTÍNEZ-CARBALLO E., SIMAL-GÁNDARA, J., MEJUTO, J.C., GARCÍA-RÍO, L. The mobility and degradation of pesticides in soils and the pollution of groundwater resources. Agriculture,
  • 8. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 49 Ecosystems Environment, v. 123, n. 4, p. 247-260, fev., 2008. ATAGANA, H.I.; HAYNES, R.J.; WALLIS, F.M. Fungal Bioremediation of creosote contaminated soil: a laboratory scale bioremediation study using indigenous soil fungi. Water, Air, and Soil Pollution, v, 172, n. 1-4, p, 201-219, 2006. BAIRD, COLIN. Química Ambiental; tradução Maria Angeles Lobo Recio; Luiz Carlos Marques Carrera. 2 ed. Porto Alegre: Bookman, 2002. BERG, G.; SMALLA, K. Plant species and soil type cooperatively shape the structure and function of microbial communities in the rhizosphere. FEMS Microbiology Ecology. v. 68, n. 1, p. 1–13, 2009. CHOWDHURY, A.; PRACHAN, S.; SOHO, M.; SANJAL, N. Impact of pesticide on soil microbiology parameters and possible bioremediation strategies. Indian Journal of Microbiology, v. 48, p. 114-127, 2008. COMPÊNDIO DE DEFENSIVOS AGRÍCOLAS, Departamento de Defesa e Inspeção Vegetal: São Paulo, 2005. ANDREI, E. (Coord.). Compêndio de defensivos agrícolas. 7.ed. São Paulo: Andrei, 2005. CORREIA, F. V.; LANGENBACH, T. Dinâmica da distribuição e degradação de atrazina em Argissolo Vermelho-Amarelo sob condições de clima tropical úmido. Revista Brasileira de Ciência do Solo, Viçosa, v. 30, n. 1, p. 183-192, jan./fev., 2006. CORREIA, F. V.; MACRAE, A.; GUILHERME, L. R. G.; LANGENBACH, T. Atrazine sorption and fate in a Ultisol from humid tropical Brazil. Chemosphere, v. 67, n, 5, p. 847–854, mar., 2007. DELLAMATRICE, P. M.; COSTA, L. S.; MARQUES, A. S.; VIANA, M. V.; ARAÚJO, R. S. Degradação de agrotóxicos por fungos basidiomicetos em solo agrícola contendo altos níveis de três produtos diferentes. Pesticida: Revista de Ecotoxicologia e Meio Ambiente, Curitiba, v. 22, p. 7-16, jan./dez. 2012. FERRI, M. V. W.; VIDAL, R. A.; FLECK, N. G.; CASSOL. E. A.; GOMES, P.A. Lixiviação do herbicida acetoclor em solo submetido à semeadura direta e ao preparo convencional. Pesticida: Revista de Ecotoxicologia e Meio Ambiente, Curitiba, v.13, p. 147-156, jan./dez. 2003. INOUE, M. H.; SANTANA, C. T. C.; OLIVEIRA JR., R. S.; POSSAMAI, A. C. S.; SANTANA, D. C.; ARRUDA, R. A. D.; DALLACORT, R.; SZTOLTZ, C. L. Efeito residual de herbicidas aplicados em pré-emergência em diferentes solos. Planta Daninha, Viçosa, v. 29, n. 2, p. 429-435, 2011. MELO, I. S.; AZEVEDO, J. L. Microbiologia Ambiental. 2ª Ed. Jaguariúna: Embrapa Meio Ambiente, 2008. 647 p. MOLLEA, C.; BOSCO, F. RUGGERI, B. Fungal biodegradation of naphthalene: microcosms studies. Chemosphere, v. 60, n. 5, julho, p. 636-643, 2005. OLIVEIRA FILHO, A. T.; SCOLFORO, J. R. Inventário Florestal de Minas Gerais: Espécies Arbóreas da Flora Nativa. Lavras: UFLA, p.211-215, 2008. SANCHES, S. M.; SILVA, C. H. T. P.; CAMPOS, S. X.; VIEIRA, E. M. Pesticidas e seus respectivos riscos associados à contaminação da água. Revista de Ecotoxicologia e Meio Ambiente v. 13, p. 53-58, jan./dez., 2003. SILVA, C. M. M. de S.; MELO, I. S. de; OLIVEIRA, P. R. Produção de enzimas ligninolíticas por fungos isolados de solos sob cultivo de arroz irrigado. Jaguariúna: Embrapa Meio Ambiente, 2004.
  • 9. ISSN 2318-4752, Volume 1, N2, 2013 50 UETA, J.; PEREIRA, N. L.. SHUHAMA, I. K; CERDEIRA, A. L. Biodegradação de Herbicidas e Biorremediação. Faculdade de Ciências Farmacêuticas de Ribeirão Preto – USP. Ribeirão Preto-SP, 2001. YEN, J. H.; SHEU, W. S.; WANG, Y. S. Dissipation of the herbicide oxyfluorfen in subtropical soils and its potential to contaminate groundwater. Ecotoxicology and Environmental Safety, v. 54, n. 2, fev., p. 151-156, 2003. _________________________________ 1-Estudante de Especialização em Ciências Ambientais - Departamento de Química e Biologia – Laboratório de Biotecnologia Ambiental (LABITEC) - Universidade Estadual do Maranhão – Centro de Estudos Superiores de Imperatriz - CESI/UEMA. 2-Dr. José Fábio França Orlanda, Prof. Adjunto I / Químico Industrial - Química Analítica e Ambiental - Departamento de Química e Biologia – Laboratório de Biotecnologia Ambiental (LABITEC) - Universidade Estadual do Maranhão – Centro de Estudos Superiores de Imperatriz - CESI/UEMA. fabiorlanda@yahoo.com.br