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SumárioApresentação..........................................................................................................
Efeito do pólen e do néctar transgênicos sobre as abelhas...............................................                  ...
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Oxaea sp em flor de urucum – Autor: Thiago MahlmannAbelhas jandaira na entrada do ninho – Autor: Breno M. Freitas
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Apis mellifera em capítulo de girassol – Autor: Breno M. Freitas                                  Bombus sp. em flor de ab...
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florescem por um curto período de tempo,        dos inimigos naturais e dos agentes polini-     leva a uma severa redução ...
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PARTE I – ESTUDO DE RISCO DOS PESTICIDAS             Normas internacionais utilizadas como padrão                 para est...
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PARTE II – EFEITOS LETAIS DOS PESTICIDAS            AGRÍCOLAS SOBRE AS ABELHAS     Pouca atenção tem sido dada ao impacto ...
Tamanho das áreas                               Segundo Free (1993), o tamanho da área                     plo, onde as ár...
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PARTE III – EFEITOS SUBLETAIS DOS   PESTICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO E         SOBREVIVÊNCIA DAS ABELHAS            CLASSE...
abelhas expostas foi restabelecido aos pa-     outras rainhas sejam eleitas, sua capacida-     drões normais 23 horas após...
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Polinizadores e pesticidas

  1. 1. Ministério do Meio Ambiente Secretaria de Biodiversidade e Florestas Departamento de Conservação da BiodiversidadePOLINIZADORES E PESTICIDAS: PRINCÍPIOS DE MANEJO PARA OS AGROECOSSISTEMAS BRASILEIROS Autores: Breno Magalhães Freitas José Nunes Pinheiro Brasília 2012
  2. 2. Autores:Breno Magalhães Freitas e José Nunes PinheiroProjeto GEF PolinizadoresGerente: Hélio Jorge da CunhaRevisão:Hélio Jorge da CunhaCapa e Projeto Gráfico:Ângela Ester Magalhães DuarteFicha Catalográfica:Helionidia Oliveira Catalogação na Fonte Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais RenováveisF862p Freitas, Breno Magalhães. Polinizadores e pesticidas: princípios e manejo para os agroecossistemas brasileiros / Breno Magalhães Freitas, José Nunes Pinheiro. – Brasília: MMA, 2012. 112 p. : il. color. ; 29 cm. ISBN 978-85-7338-166-1 1. Polinização. 2. Pesticidas. 3. Ecossistemas agrícolas. 4. Defensivos agrícolas. I. Minis- tério do Meio Ambiente – MMA. II. Secretaria de Biodiversidade e Florestas – SBF. III. Departamento da Biodiversidade e Conservação. IV. Fundo Brasileiro para a Biodiversi- dade – Funbio. V. Título. CDU(2.ed.)632.95.02Referência para citação:FREITAS, B. M.; PINHEIRO, J. N. Polinizadores e pesticidas: princípios e manejo para os agroecossiste-mas brasileiros. Brasília: MMA, 2012. 112 p.
  3. 3. Dedicatória Os autores dedicam a Deus.Breno Magalhães Freitas dedica: Aos meus pais, irmãos e demais membros da minha família pelo apoio sempre presente; À minha esposa, Janete, pelo amor incondicional; Aos meus filhos, Douglas e Lucas Antonio, pelas constantes alegrias.José Nunes Pinheiro dedica: Ao meu pai, Ildefonso e minha mãe, Isaltina (in memorian), pelo amor, carinho everdadeira dedicação e companheirismo que têm dispensado ao longo da vida; À minha esposa, Adriana, e filha, Gláucia, pelo amor, companheirismo, dedicaçãoe incentivo que me têm dado.
  4. 4. Bombyliidae – Autor: Breno M. Freitas Vespa em flor de cajazeira Autor: Mikail Olinda de Oliveira Xylocopa sp. e Apis mellifera em flores de gergelim. Autora: Patrícia Barreto de Andrade
  5. 5. SumárioApresentação.................................................................................................................. 07Prefácio........................................................................................................................... 09Introdução...................................................................................................................... 11 PARTE I – ESTUDO DE RISCO DOS PESTICIDAS 15Normas internacionais utilizadas como padrão para estudos de risco dos pesticidas......... 15 PARTE II – EFEITOS LETAIS DOS PESTICIDAS AGRÍCOLAS SOBRE AS ABELHAS 18Densidade e atratividade da cultura................................................................................. 18Tamanho das áreas.......................................................................................................... 19Efeito dos fatores ambientais na toxicidade dos defensivos agrícolas................................ 20Períodos do dia mais adequados para efetuar pulverizações............................................. 21Seletividade e formulação dos defensivos agrícolas.......................................................... 22Distância das colônias da área pulverizada....................................................................... 22Efeito da idade e do porte da abelha na susceptibilidade a defensivos agrícolas............... 23 PARTE III – EFEITOS SUBLETAIS DOS PESTICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO E SOBREVIVÊNCIA DAS ABELHAS 25Inseticidas inibidores da acetilcolinesterase – organofosforados e carbamatos.................. 25Inseticidas que alteram a modulação dos canais de sódio e a polaridade da membranacelular – piretróides......................................................................................................... 27Inseticidas competidores da acetilcolina pelos receptores que mediam o impulsonervoso – neonicotinóides............................................................................................... 29 Os diferentes efeitos dos neonicotinóides em função dos receptores nicotínicos......... 32 Toxicidade diferencial e sinergia dos neonicotinóides com outros pesticidas................ 34Inseticidas de baixa toxicidade aguda oral e/ou dérmica – reguladores do crescimento,Bacillus thuringiensis e azadirachtin................................................................................. 35Fungicidas e herbicidas.................................................................................................... 41Marcadores bioquímicos para detecção do efeito de doses subletais................................ 42 PARTE IV – CASOS ESPECÍFICOS DO EFEITO DOS DEFENSIVOS SOBRE OS POLINIZADORES 43Avaliação residual de imidacloprid em solos, plantas e pólen........................................... 43
  6. 6. Efeito do pólen e do néctar transgênicos sobre as abelhas............................................... 44 Efeitos indiretos no ecossistema das colônias de abelhas............................................ 45 Efeitos diretos sobre as abelhas.................................................................................... 46Resultados de testes toxicológicos com abelhas africanizadas.......................................... 48Resultados de testes toxicológicos com meliponíneos...................................................... 51Efeito letal de pesticidas utilizados na citricultura............................................................ 52Efeito dos pesticidas utilizados no combate à dengue..................................................... 54 PARTE V – BOAS PRÁTICAS DE MANEJO PARA REDUÇÃO DO IMPACTO DOS DEFENSIVOS AGRÍCOLAS SOBRE OS POLINIZADORES 57 PARTE VI – MEDIDAS PARA REDUZIR OS DANOS ÀS ABELHAS 61 Responsabilidade dos Apicultores e Meliponicultores.................................................... 61Localização dos Apiários/meliponários............................................................................. 61Programas educacionais.................................................................................................. 62Confinamento das abelhas dentro da colmeia.................................................................. 62Impedir o fluxo de pólen contaminado para dentro da colmeia........................................ 64Mobilização das colônias de abelhas................................................................................. 64Tratamento de colônias intoxicadas.................................................................................. 65 Responsabilidade dos Especialistas e Aplicadores........................................................ 66Indicar o uso de pesticidas de baixo risco......................................................................... 66Orientar para o uso de métodos de baixo risco de aplicação............................................. 67Indicar o uso de formulações de baixo risco..................................................................... 67Orientar para o tempo de aplicação que confere baixo risco............................................... 67Remover plantas daninhas em florescimento...................................................................... 67Modificar programas de pulverização em relação à temperatura......................................... 68Orientar para o uso de inseticidas seletivos e do Manejo Integrado de Pragas (M.I.P.)....... 69Descartar pesticidas em locais que ofereçam baixo risco para as abelhas........................... 69Instruir para o uso de pulverizações com base no Nível de Dano Econômico (N.D.E.) e outrosparâmetros..................................................................................................................... 70 PARTE VII – POLÍTICA AGRÍCOLA PARA O USO RACIONAL DE DEFENSIVOS AGRÍCOLAS NO BRASIL 71 ANEXOS..................................................................................................................... 73 REFERÊNCIAS............................................................................................................. 89 LISTA DE ESPÉCIES...................................................................................................... 110 AGRADECIMENTOS.................................................................................................. 112
  7. 7. ApresentaçãoO Brasil, de longa data vem desempenhando papel importantíssimo nos esforços internacionais paraa conservação e uso sustentável de polinizadores e dos serviços ecossistêmicos de polinização. Já em1998, uma reunião organizada no país promoveu a elaboração da “Declaração de São Paulo sobreos Polinizadores”, documento apresentado no ano seguinte à Convenção sobre Diversidade Biológica– CDB e que propiciou as discussões que deram origem, em 2000, à Iniciativa Internacional de Polini-zadores – IPI (Decisão CDB V/5) com o objetivo de promover ações coordenadas para: - Monitorar o declínio de polinizadores, suas causas e impactos sobre os serviços de polinização; - Abordar a falta de informações taxonômicas sobre polinizadores; - Avaliar o valor econômico da polinização e o impacto econômico do declínio dos serviços de polinização; e - Promover a conservação e o uso sustentável da diversidade de polinizadores na agricultura e ecossistemas relacionados.O secretariado da Convenção solicitou então à Organização das Nações Unidas para Alimentação eAgricultura – FAO que coordenasse o desenvolvimento de um Plano de Ação para a IPI em colabora-ção com especialistas no tema. Este Plano, adotado pela CDB em 2002 (Decisão CDB VI/5), foi cons-truído com base em quatro componentes: avaliações, manejo adaptativo, capacitação e integração/transversalização.A razão da proposição do componente de manejo adaptativo é a de que, para garantir os serviços depolinização, é preciso mais conhecimento sobre os múltiplos benefícios fornecidos pela diversidadede polinizadores, bem como sobre os fatores que influenciam seu declínio. Em particular, faz-se ne-cessário identificar adaptações às práticas de manejo agrícola que: minimizem os impactos negativossobre polinizadores, promovam a conservação e diversidade dos polinizadores nativos, e conservem erecuperem as áreas naturais necessárias para manutenção dos serviços de polinização para agriculturae demais ecossistemas.Entre as atividades previstas para serem realizadas no âmbito deste componente destacam-se aquelasvoltadas à avaliação dos impactos de pesticidas sobre a diversidade e abundância de polinizadores.Entretanto, este tema não se restringe às atividades voltadas para o manejo adaptativo, mas perpassatambém os demais componentes do Plano de Ação, com atividades relacionadas: à capacitação deagricultores para o uso racional destas substâncias (capacitação); à disponibilização de informaçõesaos órgãos de controle quanto ao impacto negativo de pesticidas sobre polinizadores naturais (trans-versalização); entre outras.O Projeto “Conservação e Manejo de Polinizadores para Agricultura Sustentável por meio de umaAbordagem Ecossistêmica” (GEF/PNUMA/FAO), coordenado pelo Ministério do Meio Ambiente, temcomo objetivo a implementação dos objetivos da IPI em âmbito nacional e não teria como se furtarà responsabilidade de tratar deste tema no Brasil, considerado um dos maiores consumidores globaisde pesticidas.É com prazer que apresentamos o livro “Polinizadores e Pesticidas: princípios de manejo para osagroecossistemas brasileiros”, onde são apresentados os efeitos subletais e doses letais dos pesticidasde uso autorizado no país sobre polinizadores, os diferentes impactos das formulações e uso no país.Esperamos contribuir com informações para interpretação e correlação dos resultados obtidos sobcondições de testes de laboratório às condições de agroecossistemas brasileiros específicos e contri-buir para a definição de estratégias de manejo visando otimizar o benefício simultâneo dos pesticidas 7e polinizadores para as culturas.
  8. 8. Oxaea sp em flor de urucum – Autor: Thiago MahlmannAbelhas jandaira na entrada do ninho – Autor: Breno M. Freitas
  9. 9. PREFÁCIO A relevância dos agentes polinizadores bióticos para o bom funcionamento dos ecossistemas silvestres e agrícolas vem sendo reconhecido nos últimos anos. Esfor- ços têm sido realizados no sentido de estimar a dimensão dessa importância e atri- buir valores monetários para o serviço de polinização realizado por esses animais. Apesar de controversos e muitas vezes especulativos, todos os estudos realizados apontam para somas na casa dos milhões e ressaltam o papel dos polinizadores tanto do ponto de vista ecológico como econômico. Por outro lado, desde 1996, quando Stephen Buchmann, Gary Nabhan e Paul Miro- cha lançaram o livro The forgotten pollinators (Os polinizadores esquecidos) tem ha- vido uma crescente constatação da redução de polinizadores em plantios agrícolas, sejam eles nativos das áreas cultivadas ou espécies criadas e manejadas para tal fim. Entre as várias razões atribuídas para esse declínio, o uso crescente e indiscriminado de defensivos agrícolas tem sido identificado como uma das principais causas desse problema. Isso ocorre porque a grande maioria dos pesticidas é desenvolvida para eliminar insetos, pois esses constituem as pragas mais recorrentes das lavouras. No entanto, os insetos, particularmente as abelhas, também são os agentes polinizado- res mais importantes, e muito suscetíveis a agrotóxicos. Embora seja fácil defender a ideia de não usar esses produtos na agricultura, e até viável fazê-lo em pequenos plantios e hortas, o fato é que a agricultura comercial de larga escala não pode prescindir do uso de pesticidas, em virtude do desequilíbrio causado aos ecossistemas. O ideal, então, é que as práticas de cultivo a serem ado- tadas permitam o benefício simultâneo da ação dos inimigos naturais e dos agentes polinizadores, bem como da ação dos pesticidas sobre as pragas e patógenos. O presente livro1 procura mostrar ser possível conciliar níveis de polinização adequa- dos na agricultura com o uso racional dos defensivos agrícolas, desde que se use apenas os inseticidas, fungicidas e herbicidas e formulações registrados para uso agrícola no Brasil; se conheça seus efeitos tóxicos letais e subletais, nas várias for- mulações, sobre os principais agentes polinizadores das espécies vegetais cultivadas no país; se cumpra as recomendações para boas práticas de manejo da cultura para redução do impacto dos defensivos sobre os polinizadores e se adote medidas para mitigar os danos potenciais.1 Este livro se trata do desdobramento e ampliação de dois artigos publicados pelos autores na revistaOecologia Australis abordando os efeitos letais e subletais dos defensivos agrícolas sobre polinizadores.Os referidos artigos estão listados nas referências bibliográficas sob Freitas e Pinheiro (2010) e Pinheiro eFreitas (2010) para os interessados em consultá-los diretamente. 9
  10. 10. Apis mellifera em capítulo de girassol – Autor: Breno M. Freitas Bombus sp. em flor de abóbora - Autor: Breno M. FreitasLepidoptera em Asteraceae – Autor: Breno M. Freitas
  11. 11. INTRODUÇÃOOs polinizadores estão entre os compo- de polinização nos ecossistemas naturais enentes essenciais para o funcionamento agrícolas e a manutenção da capacidadedos ecossistemas em geral (CONSTANZA et reprodutiva de plantas silvestres (KREMEN,al., 1997). Na agricultura, a Biodiversidade 2004). Para se ter uma maior compreensãoAssociada às Culturas (CAB) constitui parte da importância dos serviços prestados pelosimportante dos ecossistemas agrícolas, sen- polinizadores, Prescott-Allen & Prescott-Al-do os polinizadores um dos seus compo- len (1990) enfatizam benefícios econômicosnentes principais (DAILY, 1997; PALMER et para agricultura dos Estados Unidos, devidoal., 2004). O conceito de Biodiversidade As- à ação de abelhas nativas não produtorassociada às Culturas (CAB) refere-se à biodi- de mel, da ordem de US$ 4,1 bilhões/ano,versidade que dá suporte ao funcionamento enquanto que a contribuição para a agricul-dos serviços dos ecossistemas, contribuindo tura mundial, considerando-se as culturaspara a sua manutenção e recuperação (FAO, dependentes de polinizadores, excederia os2004). US$ 54 bilhões (CONSTANZA et al., 1997; DIAS et al., 1999). No Brasil, apenas oitoA polinização é essencial para a reprodução culturas dependentes de polinizadores sãoe manutenção da diversidade de espécies responsáveis por US$ 9,3 bilhões em expor-de plantas e provê alimentos para humanos tações (FREITAS & IMPERATRIZ-FONSECA,e animais, influenciando, também, o aspec- 2004; 2005).to qualitativo da produção (BUCHMANN etal., 1996). Cerca de 75% das culturas e 80% Dentre as várias causas responsáveis pelodas espécies de plantas dotadas de flores declínio de polinizadores nas áreas agríco-dependem da polinização animal (KEVAN & las, pode-se destacar o desmatamento deIMPERATRIZ-FONSECA, 2002; RICKET et al., áreas com vegetação nativa para a implan-2008), sendo as abelhas os principais poli- tação e/ou expansão de cidades (hiperurba-nizadores. Referente a isto, cerca de 73% nização) ou áreas agrícolas, e o inadequadodas espécies agrícolas cultivadas no mun- uso de práticas de cultivo, dentre as quaisdo é polinizada por espécies de abelhas, se destaca a utilização abusiva de pestici-enquanto que as moscas são responsáveis das, principalmente nas extensas áreas depor 19%, os morcegos por 6,5%, as vespas monocultivo (ALTIERI & MASERA, 1998;por 5%, os besouros por 5%, os pássaros FLETCHER & BARNETT, 2003; FREITAS et al.,por 4% e as borboletas e mariposas por 4%, 2009). Áreas cobertas com vegetação nati-havendo espécies vegetais que podem ser va apresentam, em geral, um número con-polinizadas por mais de um grupo de po- siderável de espécies de plantas que servemlinizador (FAO, 2004). Portanto, as abelhas como fonte de néctar e pólen para insetosconstituem-se nos principais polinizadores polinizadores, por meio de florescimentobióticos da Natureza. contínuo ou complementar, ao longo do ano, sendo também usadas para descanso,Atualmente, a densidade populacional de nidificação e reprodução (FREITAS, 1991;muitos polinizadores está sendo reduzi- FREITAS, 1995a). A substituição destas áre-da a níveis que podem sustar os serviços as por monoculturas, que normalmente 11
  12. 12. florescem por um curto período de tempo, dos inimigos naturais e dos agentes polini- leva a uma severa redução no número e di- zadores, bem como da ação dos pesticidas versidade de polinizadores (OSBORNE et al., sobre as pragas e patógenos. O desenvolvi- 1991; KREMEN et al., 2002; LARSEN et al., mento de práticas de manejo eficazes não 2005). Os inseticidas, principalmente aque- é uma tarefa fácil, requerendo, portanto, o les de ação neurotóxica, amplificam aquele conhecimento da biofenologia da cultura efeito, e os herbicidas e as capinas (manuais instalada e das plantas daninhas, da bioe- e mecanizadas) reduzem os locais de nidi- cologia das pragas e dos agentes benéficos, ficação e o número de flores silvestres, for- principalmente dos polinizadores, das mo- necidos por plantas consideradas daninhas, léculas dos pesticidas utilizados e da ação pela destruição de áreas e/ou faixas naturais que os fatores ambientais exercem sobre es- e artificiais, como, por exemplo, estações tes. Isto requer a interferência de uma equi- de refúgio e vegetação existente nas entre- pe multidisciplinar para a elaboração de um linhas de culturas frutíferas, principalmente plano adequado de manejo, voltado para (SUBBA REDDI & REDDI, 1984a; OSBORNE um ecossistema específico (FREITAS, 1998; et al., 1991; FREE, 1993). Tudo isto contri- MALASPINA & SILVA-ZACARIN, 2006; RIEDL bui para a perda de biodiversidade e servi- et al., 2006). ços de polinização na área, pois as espécies remanescentes não conseguem compensar No Brasil, a questão dos defensivos agríco- a perda de polinização resultante do desa- las é preocupante. Somente no período de parecimento das demais espécies (KREMEN, 40 anos entre 1964 e 2004 o consumo de 2004). Alguns fungicidas podem, também, agrotóxicos no país aumentou 700% (SPA- ter um grande impacto sobre os poliniza- DOTTO et al., 2004). Concomitantemente, dores, por reduzirem o número de visita às vários relatos sobre mortalidade de abelhas, flores das culturas, ao exercerem ação re- presumivelmente devido a contaminações pelente (SOLOMON & HOOKER, 1989) ou pelo uso inadequado de pesticidas, têm reduzirem a viabilidade do pólen, decorren- ocorrido recentemente no país (MALAS- tes de aberrações cromossômicas induzidas PINA & SOUZA, 2008; MALASPINA et al., durante a meiose (GRANT, 1982). Deste 2008; PINTO & MIGUEL, 2008). No entan- modo, hoje, níveis de polinização insatisfa- to, na grande maioria dos casos não houve tórios são um dos principais problemas que análises de amostras para comprovação das limitam a produtividade das culturas, par- suspeitas e a literatura brasileira a respeito ticularmente daquelas que dependem de é praticamente inexistente. A falta de infor- agentes polinizadores bióticos (SUBBA RE- mações a respeito dos efeitos dos pesticidas DDI & REDDI, 1984b; FREITAS, 1995a). sobre os polinizadores da agricultura nacio- nal pode constituir um dos principais obstá- Por outro lado, a agricultura comercial de culos para os esforços atuais em busca do larga escala, tal como vem sendo praticada uso sustentável de polinizadores em nossas atualmente, em grandes áreas e onde pre- áreas agrícolas. dominam os monocultivos, não pode pres- cindir do uso de pesticidas, em virtude do A presença de abelhas, em especial as me- desequilíbrio causado ao ecossistema (SAN- líferas (Apis mellifera L.), em extensas áreas TOS, 1998; ECPA, 2008). O ideal, então, é com monoculturas, pode evidenciar níveis que as práticas de cultivo a serem adotadas de poluição ambiental dentro de limites permitam o benefício simultâneo da ação aceitáveis (BROMENSHENK et al., 1991;12
  13. 13. KEVAN, 1999), contudo não garante que a No Brasil, há poucas informações sobre oscolônia esteja em bom estado hígido sim- efeitos letais e subletais dos defensivos agrí-plesmente porque não se consegue ob- colas nos polinizadores. Neste livro, apre-servar, aparentemente, aumento de mor- sentamos os efeitos subletais e doses letaistalidade de abelhas expostas a pesticidas (DL50) dos pesticidas de uso autorizado nousados para o controle de pragas em uma Brasil sobre polinizadores, os diferentes im-cultura específica, instalada naquelas áreas pactos das formulações e uso no país, con-(HAYNES, 1988; RIEDL et al., 2006). Efei- forme apresentados em Freitas e Pinheirotos subletais, decorrentes da exposição de (2010) e Pinheiro e Freitas (2010). Procura-abelhas melíferas a baixos níveis de doses e/ se assim, interpretar e correlacionar os re-ou aplicações, principalmente à longo pra- sultados obtidos sob condições de testeszo, são pouco conhecidos e não têm sido de laboratório, de semicampo e campo àsconsiderados nos estudos de risco para fins condições de agroecossistemas brasileirosde discussão (NRCC, 1981; KEVAN, 1999; específicos e definir estratégias de manejoTHOMPSON, 2003; MALASPINA & SILVA- visando otimizar o benefício simultâneo dosZACARIN, 2006). Investigações nesta área pesticidas e polinizadores para as culturas.poderiam, talvez, contribuir para a elucida- Além disso, também propomos boas práti-ção de eventos estranhos observados recen- cas de manejo visando minimizar os efeitostemente como, por exemplo, o misterioso negativos e racionalizar o uso dos pesticidassumiço de milhares de colônias de Apis nos ecossistemas agrícolas brasileiros. Essasmellifera em estados dos EUA e países Eu- práticas de manejo, no entanto, devem serropeus, comumente conhecido por Colony elaboradas com base em parâmetros quan-Colapse Disorder (CCD), ou, em Português, titativos, que definam o tamanho ou exten-Desordem do Colapso das Colônias (DCC). são do problema, levando em conta não so- mente os efeitos letais (mortandade), masEm um raro exemplo deste tipo de estudo, também outros efeitos tóxicos (subletais),Thompson (2003) analisou os efeitos sub- principalmente à longo prazo.letais de pesticidas sobre abelhas e o seupotencial para uso em estudos de risco, ba-seados na coletânea de vários artigos pu-blicados por outros autores, disponíveis nabibliografia internacional, que constitui umimportante subsídio para o presente traba-lho (Anexo 1). No levantamento de Thomp-son (2003), a grande maioria dos trabalhosenfoca o efeito dos pesticidas sobre abelhasmelíferas, particularmente Apis mellifera,onde, para condições de campo, a taxa deaplicação é usada como uma medida indi-reta de exposição, enquanto que outros es-tudos não envolvem aplicações de campo,mas, antes, são utilizadas doses tópicas, viacontato (na abelha) ou ingestão (na alimen-tação). 13
  14. 14. Centris sp. em flor de feijoeiro Autor: Francisco Wander SoaresMariposa em flor de feijoeiro Trigonídeo eAutor: Francisco Wander Soares Melipona quadrifasciata em Solanaceae Autor: Breno M. Freitas Apis mellifera em flores de mamoneiraAutor: Rômulo Augusto Guedes Rizzardo Apis mellifera em flor de Lupinus sp. Autor: Breno M. Freitas
  15. 15. PARTE I – ESTUDO DE RISCO DOS PESTICIDAS Normas internacionais utilizadas como padrão para estudos de risco dos pesticidasAs normas internacionais utilizadas como das abelhas (EPPO, 1992; EPPO 1993; EPA,padrão para estudos de risco dos pesticidas 1996) (Figura 1a,b,c). Entretanto, Thomp-agrícolas em laboratório são as produzidas son (2003) enfatiza a necessidade de quepela EPPO - European and Mediterranean os testes de laboratório devam ser capazesPlant Protection Organisation (1992), EPA de explicar e fornecer uma base para avaliar- Environment Protection Agency (1996) a performance dos pesticidas com quocien-e OECD - Organisation for Economic Co- te de risco maior que 50, sob condições deoperation and Development (1998a,b) e semicampo e campo, uma vez que existeconcentram-se, primariamente, na mortali- um grande número de pesticidas que, em-dade de abelhas melíferas (Apis mellifera), bora usados sob condições de baixos níveisque são os agentes polinizadores mais co- de aplicação ou concentração, resultam emmumente utilizados na grande maioria das efeitos letais ou subletais comportamen-culturas agrícolas. A norma EPA (1996) para tais quando em campo (Figura 2a,b,c). Istotoxicidade aguda por contato prescreve não ocorre hoje, talvez, devido ao fato deque, além da mortalidade, sejam registra- que os testes de laboratório não levem emdos outros sinais de intoxicação, atribuíveis conta o efeito que os estímulos ambientais,ou não à substância-teste, tais como letar- tais como a atratividade das flores, exercemgia, ataxia e hipersensitividade, dentre ou- sobre os polinizadores, de tal modo a so-tros efeitos subletais, relatando-se o início, brepujar os efeitos nocivos dos pesticidasduração, severidade e o número de abelhas (NAUMANN et al., 1994; MAYER E LUN-afetadas, para cada nível de dose. As nor- DEN, 1999). De qualquer forma, segundomas EPPO (1992) e OECD (1998a,b) embora Thompson (2003), as normas EPA e EPPOrequeiram que comportamentos anormais são importantes por fornecer um suportesejam registrados, não apontam o tipo de dentro do qual os dados podem ser coleta-efeito específico a ser relatado. O ponto fi- dos e analisados.nal dos estudos laboratoriais é a confecçãode curvas de mortalidade em função dos Suchail et al. (2000) verificaram que os efei-níveis de dose, para determinação da DL50. tos nem sempre são lineares, ou seja, a mor- talidade e os efeitos subletais podem nãoOs estudos de risco são feitos com base ser simples função da dose. Os autores ob-em dados gerados em laboratório (DL50) e servaram que a ação de contato do insetici-em testes sob condições de semicampo e da imidacloprid sobre abelhas, a baixas do-campo, para moléculas com quociente de ses, causou mortalidade bifásica, enquantorisco maior ou igual a 50, com modo de que para altas doses a mortalidade foi de-ação específico, ou no caso de observação morada. Ademais, há, presentemente, pou-de efeitos indiretos, tais como efeito retar- cos dados disponíveis na literatura mundialdado ou modificação no comportamento referentes a níveis reais de exposição das 15
  16. 16. abelhas, sob condições de campo, em Foto: Marcelo O. Milfont relação àqueles decorrentes de efeitos subletais sob condições de laborató- rio. Ainda, deve-se ressaltar o fato de que existem poucos dados disponíveis sobre efeitos subletais em laboratório para compostos que, devido à sua bai- xa toxicidade aguda ou baixas taxas de aplicação, não são submetidos a tes- tes mais detalhados, sob condições de semicampo e campo, mas que podem ter notáveis efeitos sobre a colônia, quer devido a uma característica em a particular da molécula ou de um com- Foto: Marcelo O. Milfont ponente específico da sua formulação comercial, tais como solventes irritan- tes, por exemplo. As normas EPPO (1992) para estudos mais específicos também não são bem definidas, mas limitadas, tomando-se como exemplo o fato de que as orien- tações para o teste em gaiolas reco- mendam a descrição das atividades de forrageamento e comportamento das abelhas, em relação ao tipo de b substância-teste. De forma semelhan- Foto: Breno M. Freitas te, para o teste de campo, a avaliação do efeito dos pesticidas sobre as ati- vidades de forrageamento e compor- tamento das abelhas, na cultura e em torno da colmeia, e sobre o status da cria, é por um período de somente duas a três semanas, não levando em consideração os efeitos de longo pra- zo e sua influência sobre o comporta- mento e sobrevivência da colônia. c Figura 1 – Estudos de risco podem se feitos sob condições de semicampo e campo: a) plantio de soja (Glycine max L.) sem gaiolas; b) com gaiolas; c) plantio de pimentão (Capsicum an- nuum L.) em casa de vegetação.16
  17. 17. O fato é que, quer sob condições deFoto: Breno M. Freitas laboratório ou aquelas definidas para estudos mais específicos, estas normas, estabelecem diretrizes que permitem a avaliação dos efeitos dos pesticidas sobre as abelhas, individualmente, po- rém não levam em consideração a in- a teração da colônia com o ambiente, regulada por sinais hormonais e/ ou deFoto: Breno M. Freitas estresse. Apesar das limitações aponta- das, as normas existentes estabelecem uma base para que se possa correlacio- nar os efeitos letais e subletais observa- dos em abelhas expostas a pesticidas sob condições de laboratório e em tes- tes de semicampo e campo, de modo a prover uma ampla base de dados para interpretação e discussão dos mesmos em níveis mais próximos possível da re- alidade, através de um processo con- b tínuo de retro-alimentação (feedback).Foto: Breno M. Freitas c Figura 2 – Estudos de risco conduzidos em laboratórios: a) abelhas Apis mellifera L. alimentadas em gaiolas com diferen- tes doses do defensivo testado; b) fornecimento manual de alimento contaminado a Apis mellifera L. e; c) incubação em B.O.D. 17
  18. 18. PARTE II – EFEITOS LETAIS DOS PESTICIDAS AGRÍCOLAS SOBRE AS ABELHAS Pouca atenção tem sido dada ao impacto bem mais informações mesmo que esparsas negativo dos defensivos agrícolas sobre os e de difícil compilação. No entanto, Atkins agentes polinizadores, principalmente em et al. (1981) apresentaram as doses letais áreas cultivadas. A literatura brasileira é (DL50) para Apis mellifera de vários defensi- omissa a este respeito, sendo os trabalhos vos agrícolas, muitos dos quais de uso auto- com pesticidas abordando sua eficiência no rizado no Brasil, e Johansen & Mayer (1990) controle de pestes ou, mais recentemente, produziram um excelente e abrangente tra- em técnicas e práticas menos agressivas ao balho mostrando o impacto dos defensivos meio ambiente, mas sem investigações es- agrícolas sobre os principais agentes polini- pecíficas relacionadas aos polinizadores. A zadores, as abelhas, tendo estes trabalhos literatura internacional, por sua vez, tam- servido de base para o que se apresenta aqui. bém não é muito diferente, embora já traga Densidade e atratividade da cultura A densidade e a atratividade das flores de de correntes de vento (Figura 3). De um plantas em pleno florescimento, contamina- modo geral, quanto maior a densidade e a das pela aplicação de determinados pestici- atratividade das flores abertas contamina- das, é a principal causa de mortalidade dos das pelo defensivo, no pleno florescimento, polinizadores (efeito agudo), porém baixos maior a visitação pelas abelhas e maior a níveis de doses e/ou baixa frequência de contaminação destas também (RIEDL et al, aplicação podem afetar o comportamento 2006). das abelhas forrageiras e redu- Foto: Breno M. Freitas zir o vigor da colônia (efeitos subletais) (BORTOLOTTI et al., 2003; FREITAS & PINHEIRO, 2010). Isto inclui as flores das plantas da cultura-alvo para a qual se está usando um deter- minado pesticida com um fim específico (controle de pragas, doenças ou ervas), outras es- pécies de plantas dentro da área (ervas daninhas) e das plantas que estão próximas à área com a cultura-alvo, que podem ser contaminadas pela deriva dos produtos pela ação Figura 3 – Culturas de florescimento abundante e concentrado em pou- cos dias, como o pessegueiro (Prunus persica (L.) Batsch) apresentam grande densidade de flores, o que as tornam bastante atrativas para18 as abelhas, aumentando o nível de contaminação se pulverizadas nesse estágio.
  19. 19. Tamanho das áreas Segundo Free (1993), o tamanho da área plo, onde as áreas são pulverizadas, em ge- pulverizada, num único lapso de tempo, ral, num único lapso de tempo, o impacto também exerce grande influência na di- sobre as abelhas deve ser bem mais acentu- mensão do nível de contaminação. Johan- ado e significativo que em áreas de menor sen & Mayer (1990) constataram que numa extensão, onde são cultivadas hortaliças e área de 80 ha de macieira (Malus domestica fruteiras, por exemplo, que utilizam mais a Borkh) tratada com um inseticida conside- mão-de-obra familiar, razão pela qual, devi- rado como de alto risco, a mortalidade foi do ao ritmo mais lento, não se pode pulveri- acentuada e significativamente maior que zá-las na sua plenitude, num único período numa área de 0,8 ha. Este aspecto sugere de tempo (Figura 4). Deste modo, nestas que, no Brasil, em extensas áreas com mo- áreas é mais fácil implantar programas de noculturas, tais como soja (Glycine Max L.), manejo para aplicação racional de pestici- milho (Zea mays L.), algodão (Gossypium das, visando a redução do impacto negativo spp.) e melão (Cucumis melo L.), por exem- sobre as abelhas.Foto: Isac Gabriel A. Bomfim Foto: Michelle O. Guimarães a b Figura 4 – Grandes áreas de monocultura geralmente são pulverizadas de uma só vez causando maiores impactos sobre os polinizadores do que áreas de agricultura familiar e aplicações espaçadas no tempo: a) extensa monocul- tura de melancia (Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. & Nakai); b) pequena área de cultivo de hortaliças. A contaminação das abelhas por pestici- daninhas na cultura-alvo. Este parâmetro das dá-se, geralmente, quando da ocasião foi obtido pelos autores em experimentos da coleta de néctar e pólen e pode atingir conduzidos sob condições de semicampo em maior ou menor extensão a colônia e campo e refere-se ao tempo de degra- (JAY, 1986) (Figura 5). Por este motivo, não dação residual do pesticida que causa até se deve pulverizar a cultura-alvo com pes- 25% (RT25) ou 40% (RT40) na mortalidade de ticidas de longo efeito residual. Johansen abelhas expostas a dieta artificial com doses & Mayer (1990) elaboraram, com base no pré-estabelecidas do pesticida. O ANEXO 2 tempo residual (RT) dos pesticidas, um guia mostra as RT25 e RT40 dos principais insetici- prático para garantir segurança nas aplica- das usados no mundo, inclusive no Brasil. ções para as abelhas, sem comprometer a Seguindo este critério, pulverizações com eficácia contra as pragas, doenças e ervas inseticidas de RT25 de 2 horas ou menos ofe- 19
  20. 20. recem mínimo risco para as abelhas, desde ção, ou à noite. Os inseticidas que têm RT25 que não aplicados quando elas estejam em maior que 8 horas não oferecem segurança, forrageamento intensivo. Já para inseticidas podendo afetar drasticamente a atividade com RT25 de até 8 horas, o ideal é que as de forrageamento das abelhas operárias, aplicações sejam feitas durante o crepúscu- pelo que nunca devem ser aplicados sobre lo, no caso de regiões com amplitudes na a cultura-alvo em pleno florescimento, mas variação do fotoperíodo em função da esta- bem antes desta fase. Foto: Eva Mônica S. da Silva Foto: Marcelo O. Milfont a b Figura 5 – Operárias de Apis mellifera contaminadas com pesticida em áreas agrícolas: a) agonizando após con- tato com pólen contaminado em plantio de algodão (Gossypium hirsutum L.); b) desorientada após coletar néctar em cultivo de soja (Glycine max L.). Efeito dos fatores ambientais na toxicidade dos defensivos agrícolas O potencial de toxicidade para um mes- dade residual foi 18 vezes mais acentuada mo ingrediente ativo pode variar, em fun- que quando pulverizado com temperaturas ção de fatores ambientais, particularmente na faixa de 18 a 35oC. Assim, um inseticida a umidade relativa e a temperatura do ar. que oferece relativa segurança para abelhas Pesticidas aplicados durante períodos frios pode tornar-se muito tóxico, dependendo oferecem um maior risco residual. Johansen da temperatura do ar prevalecente durante & Mayer (1990) constataram que o risco re- um período específico. sidual do inseticida carbofuran pode variar de uma a duas semanas quando aplicado Para inseticidas que têm efeito fumigante, sob condições de baixas temperaturas e tais como o metomil, regiões de tempera- que a toxicidade residual de clorpirifós foi turas mais elevadas e com menor umidade cerca de duas vezes maior quando pulve- relativa do ar, como o semiárido brasileiro, rizado a 10oC que quando sob condições reduzem o efeito residual e o risco, desde de variáveis temperaturas do dia e da noite que aplicados durante adiantado crepús- (13 e 7 dias, respectivamente). Para o in- culo ou madrugada, antes das abelhas co- seticida acefato, este efeito foi ainda mais meçarem a atividade de forrageamento. pronunciado, quando, a 10oC, a sua toxici- Efeitos imediatos de inseticidas em abelhas20
  21. 21. podem ser mais evidentes sob condições de TON, 1987). Para temperaturas noturnasaltas temperaturas, devido ao seu menor mais elevadas, iguais ou acima de 21oC,efeito residual, em função da mais rápida que induzem as abelhas de colônias mui-quebra do ingrediente ativo tóxico devido à to populosas a se aglomerarem à entradaação da luz, temperatura e do metabolismo da colmeia, a fim de reduzir a temperaturada planta, elevados em regiões de baixa la- interna das mesmas, a deriva de inseticidastitude (RIEDL et al., 2006). Entretanto, para aplicado naquele horário pode causar seve-o endosulfan, um inseticida amplamente ras baixas (FREE, 1993). Isto pode ocorrerutilizado no Brasil nas culturas da soja, al- com frequência em grandes regiões produ-godão e café (Coffea arabica L.) (ANEXO toras de melão do Nordeste brasileiro, de3), a toxicidade aumenta com o incremento baixa latitude, onde os agricultores fazemda temperatura, embora isto não seja uma aplicações noturnas com produtos de maiormedida da toxicidade residual. Este aspecto toxicidade (ANEXOS 2 e 3), visando redu-pode estar associado com a estabilidade do zir o impacto sobre as colônias de A. melli-ingrediente ativo e/ou dos seus metabólitos, fera, usadas para polinização da cultura.após a quebra ou breakdown (JOHANSEN & Nas regiões Sudeste e Sul, principalmente,MAYER, 1990). onde as temperaturas são bem mais baixas em determinadas épocas do ano, especialA temperatura tem influência não somen- atenção deve ser dada para aplicações dete sobre o pesticida, mas também sobre a pesticidas na cultura da maçã, onde se usaatividade das abelhas. Abelhas Apis mellife- o inseticida piretróide deltametrina (ANEXOra usualmente não deixam a colmeia para 3) e captan (ver FREITAS & PINHEIRO, 2010),forragear com temperaturas diurnas abaixo um fungicida que tem grande impacto so-de 10oC, o voo pleno não ocorre até 13oC, bre A. mellifera (SOLOMON & HOOKER,e, durante a noite, nenhum forrageamen- 1989) e abelhas do gênero Osmia (RIEDL etto ocorre sob aquela temperatura (WINS- al., 2006). Períodos do dia mais adequados para efetuar pulverizaçõesDevem-se evitar pulverizações diurnas com mais amenas. Por isso, é de extrema impor-inseticidas considerados como de alto risco tância que se conheça o período de tempopara as abelhas em culturas-alvo em pleno que cada cultura, em regiões específicas,florescimento, fase mais atrativa, quando permanece com suas flores abertas, comas abelhas estão em intensa atividade de definição dos picos para coleta de pólen eforrageamento. O ideal é que as aplicações néctar (FREITAS, 1995b; PEDROSA, 1997;sejam feitas à noite, muito cedo da manhã FREITAS & PEREIRA, 2004), a fim de se evitarou adiantado crepúsculo, quando as abe- aplicações de pesticidas com aquelas carac-lhas não estiverem forrageando (JAY, 1986). terísticas nesse período crítico de visita dasPeríodos do dia que conferem segurança abelhas. De um modo geral, pode-se classi-para aplicações diurnas realmente existem e ficar como seguras as aplicações feitas emvariam de acordo com regiões geográficas. adiantado crepúsculo/noite, de nível inter-Johansen & Mayer (1990) salientam que, mediário aquelas realizadas da meia noitepara um mesmo período de tempo do dia, ao raiar do sol e perigosas as pulverizaçõesuma maior taxa de visita das abelhas às flo- feitas logo cedo da manhã (RIEDL et al,res ocorre sob condições de temperaturas 2006). 21
  22. 22. Seletividade e formulação dos defensivos agrícolas A toxicidade é condicionada, também, pela (GR). A diferença de toxicidade está relacio- seletividade dos pesticidas e pela formula- nada à forma como o ingrediente ativo é ção. A seletividade é inerente ao próprio captado pelos pelos ramificados e outros ingrediente ativo, devido a particularidades pelos adaptados para a coleta de pólen, dis- físico-químicas da molécula, que facilita tribuídos pelos corpos das abelhas. De um uma ação diferenciada no inseto, doen- modo geral, as formulações em pó quando ça ou planta daninha alvos e nos insetos são aplicadas na folhagem propiciam uma considerados benéficos, particularmente as maior quantidade do ingrediente ativo após abelhas. Por exemplo, estudo de Valdovi- as pulverizações. Para se ter uma ideia da nos-Núñez et al. (2009) com três espécies magnitude deste aspecto, formulações pó de abelhas sem ferrão, abeja-real (Melipona molhável são seis vezes mais perigosas para beecheii Bennet), ala-blanca (Trigona nigra abelhas que as líquidas. No entanto, as for- Cresson) e serenita (Nannotrigona perilam- mulações microencapsuladas, uma recente poides Cresson), mostrou a existência de inovação, são as que oferecem o maior ris- um gradiente de susceptibilidade dessas es- co para as abelhas, por liberarem gradativa- pécies dos inseticidas nicotinóides (os mais mente os ingredientes ativos das cápsulas tóxicos) para permetrina, diazinon e meto- plásticas. Ademais, as microcápsulas têm o mil (o menos tóxico). Neste sentido, o pes- mesmo tamanho dos grãos de pólen (30- ticida com seletividade ideal é aquele que 50 µ), o que facilita a fixação no corpo das não oferece riscos às abelhas e atinge aque- abelhas e a incorporação nas cargas de pó- les alvos de modo eficaz. Johansen & Mayer len, que são levados para a colônia, para ali- (1990) e Riedl et al. (2006) sugerem, com mentação das crias e de novas abelhas. Jo- base em experimentos de laboratório, semi- hansen & Mayer (1990) constataram que a campo e campo, critérios para classificação formulação microencapsulada de paratiom de risco de diversas formulações para abe- metil é muito mais tóxica que a formulação lhas e definiram, por ordem de maior para concentrado emulsionável (EC), quando su- o menor risco: formulações pó seco (DP) > prime o ciclo de crias devido ao seu efeito pó molhável (WP) > suspensão concentra- residual de uma estação para outra, similar da (SC) > concentrado emulsionável (EC) > ao efeito do carbaril em pó seco, aplicado pó solúvel (SP) > Solução (AL) > Granulado em campos de milho nos EUA. Distância das colônias da área pulverizada A distância das colônias para os campos tica comum de distribuir as colmeias den- tratados é inversamente proporcional aos tro ou na borda dos campos agrícolas, ou efeitos letais e subletais observados nas seja, entre as plantas que serão tratadas ou abelhas. Johansen & Mayer (1990) consta- ao seu lado, aumentam consideravelmente taram que em áreas agrícolas com diversi- os danos causados às colônias, na maioria dade de culturas, em diferentes estágios de das vezes levando aos seus extermínios se pleno florescimento, os danos para colônias medidas de proteção não forem adotadas de A. mellifera localizadas a 375 m ou mais (Figura 6). não são significativos. Por outro lado, a prá-22
  23. 23. Foto: Marcelo de Oliveira Milfont Foto: Breno M. Freitas a b Figura 6 – A colocação de colmeias dentro ou no entorno de áreas agrícolas aumenta os danos potenciais às colônias de Apis mellifera: a) colmeias dispostas dentro de plantio de soja (Glycine max) cobertas com caixas de papelão como tentativa de proteção dos defensivos aplicados; b) colmeias de A. mellifera instaladas ao redor de campo de melão. Quando a cultura-alvo é a única em pleno nibilidade e diversidade de pólen e néctar florescimento na área tratada, a atrativida- (SOUSA, 2003). Uma outra alternativa é o de exercida pelas suas flores sobrepuja mes- suprimento artificial de pólen e água, a fim mo grandes distâncias, em torno de até 4,5 de reduzir o impacto dos pesticidas sobre a a 6,0 km. Estas considerações conduzem ao atividade de forrageamento de A. mellifera fato de que a perda de alternativa de plan- (JOHANSEN & MAYER, 1990). Esta prática tas forrageiras como fonte de néctar e pólen pode, perfeitamente, ser usada em campos pode agravar o efeito dos pesticidas sobre de melão, melancia, maracujá (Passiflora as abelhas. Deste modo, até mesmo insetici- edulis Sims.) e caju (Anacardium occidenta- das considerados como de alto risco para as le L.), por exemplo, culturas que dependem abelhas, tais como carbaril, monocrotofós, essencialmente das abelhas para aumentar metamidofós, deltametrina e cipermetrina, a produtividade e qualidade da colheita, de amplo uso nas culturas brasileiras (ANE- durante a aplicação de inseticidas perten- XO 2), podem oferecer pouco risco, desde centes àquela classe de risco (ANEXOS 2 e 3). que na área agrícola exista grande dispo- Efeito da idade e do porte da abelha na susceptibilidade a defensivos agrícolas A idade e o tamanho das abelhas expostas ceptíveis a carbaril, enquanto que abelhas afeta sua tolerância ao pesticida aspergido mais velhas são mais susceptíveis a malation sobre as culturas-alvo, dependendo da es- e paratiom metil, devido a menor quanti- pecificidade do composto. De um modo ge- dade de acetilcolinesterase (AchE) presente ral, abelhas mais jovens são mais sensíveis, no cérebro das abelhas mais jovens. Para a devido à menor quantidade de enzimas abelha cortadora da folha da alfafa (Mega- destoxificadoras (SMIRLE, 1993). Entretan- chile rotundata Fabricius), entretanto, a sus- to, Johansen & Mayer (1990) constataram ceptibilidade a metomil, um inseticida bas- que abelhas recém-emergidas são mais sus- tante usado no Brasil nas culturas do milho, 23
  24. 24. algodão e soja (ANEXO 3), aumenta com Baseado em vários experimentos de labo- a idade. Isso provavelmente ocorre devido à ratório, semicampo e campo, no que diz sua maior capacidade para coleta de pólen respeito ao tamanho do corpo, Johansen & e folhas para a construção dos ninhos, que Mayer (1990) chegaram à conclusão de que também cresce com a idade. a susceptibilidade a um determinado pesti- cida é inversamente proporcional à taxa de O sexo e a casta também parecem afetar a superfície/volume (mm2/mg), pelo que abe- tolerância aos pesticidas. Valdovinos-Núñez lhas menores são mais sensíveis aos pestici- et al. (2009), trabalhando com a abelha das, mesmo para menores níveis de doses. sem ferrão Melipona beecheii mostrou que Assim, tem-se, que a susceptibilidade das doses similares de inseticida matam signifi- abelhas solitárias de pequeno porte > abe- cativamente mais machos do que operárias lhas sem ferrão (em geral, pois há exceções) e, entre as fêmeas, princesas e rainhas são > abelhas melíferas > abelhas mamangavas mais sucetíveis que as operárias. do gênero Xylocopa (Figura 7). Foto: Breno M. Freitas Foto:Mikail O. Oliveira a b Foto: Breno M. Freitas Foto: Patrícia B. Andrade c d Figura 7 – A suceptibilidade a pesticidas aumenta com a diminuição do porte do polinizador. Abelhas menores como as da família Halictidae (a) e Trigona spinipes Fabricius (b) são mais suceptíveis do que abelhas de porte maior como Apis mellifera L. (c) e Xylocopa sp. (d). Já Valdovinos-Núñez et al. (2009), encontra- (Melipona beecheii, Trigona nigra e Nannotri- ram evidências de uma relação entre o peso gona perilampoides) e suas DL50 para perme- corporal de espécies de abelhas sem ferrão trina e metomil, mas não para diazinon.24
  25. 25. PARTE III – EFEITOS SUBLETAIS DOS PESTICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO E SOBREVIVÊNCIA DAS ABELHAS CLASSES DE PESTICIDAS E SEUS MODOS DE AÇÃOEmbora Hardstone & Scott (2010) tenham vel a inseticidas individuais. Portanto, é ne-demonstrado que, em geral, A. mellife- cessário o conhecimento sobre as formas dera não é particularmente mais sensível do ação dos inseticidas nos polinizadores, asque outros insetos a inseticidas, ou mesmo abelhas em particular, e usá-los de maneirasa qualquer uma entre seis classes de inseti- que venham a minimizar a exposição destescidas estudadas (carbamatos, nicotinóides, aos defensivos agrícolas, reduzindo os efei-organoclorados, organofosatados, piretrói- tos letais e subletais sobre os polinizadores.des e diversos), essa espécie pode ser sensí- Inseticidas inibidores da acetilcolinesterase – organofosforados e carbamatosAs abelhas melíferas e meliponíneos são in- tarefas pode também afetar a longevidade,setos sociais que apresentam um extraordi- com redução de 20% no período de vidanário nível de organização de trabalho por em abelhas expostas às mesmas doses decastas. Quando os indivíduos de cada casta diazinom. Nation et al. (1986) submeteramdesempenham bem a tarefa que lhes cabe abelhas melíferas (A. mellifera) à exposiçãoa colônia torna-se forte, o que se traduz em crônica de vários inseticidas organofosfora-colmeias hígidas e produtivas (WINSTON, dos e carbamatos, em baixos níveis, via dieta1987; JOHANSEN & MAYER, 1990; FREE, artificial, e constataram que eles afetaram a1993; VALDOVINOS-NÚÑEZ et al., 2009). divisão de trabalho a tal ponto de permitirDeste modo, qualquer perturbação que severos danos da traça grande da cera (Gal-possa alterar a divisão de trabalho na col- leria mellonella L.) em muitas colônias, quemeia pode redundar em drásticos efeitos no apresentaram poucos favos para cria.que diz respeito à sobrevivência da colônia. Inseticidas organofosforados e carbamatosMackenzie & Winston (1989) verificaram afetam também a habilidade das abelhasque o diazinom afeta a longevidade e a di- comunicarem a fonte de alimento a outrasvisão de trabalho em Apis mellifera, sendo abelhas da colônia por meio da “dança doestes efeitos mais pronunciados em abe- oito”, por impedir a orientação do ângulolhas mais novas, provavelmente devido aos da dança. Schricker & Stephen (1970) cons-baixos níveis de enzimas destoxificadoras tataram que abelhas de A. mellifera expos-(SMIRLE, 1993), e relacionados à duração tas a doses orais subletais de paratiom metildo período de tempo requerido para for- não foram capazes de comunicar a direçãorageamento e transporte do néctar. Segun- de uma fonte artificial de alimento a outrasdo os autores, a mudança na sequência de abelhas da colônia. O ângulo de dança das 25
  26. 26. abelhas expostas foi restabelecido aos pa- outras rainhas sejam eleitas, sua capacida- drões normais 23 horas após a exposição, de de postura e podem causar a sua mor- indicando que o paratiom metil parece afe- te, seja por exposição, ou indiretamente, tar a orientação das abelhas em relação à pela redução do número de abelhas operá- gravidade. Os autores constataram, tam- rias que atendem à rainha (STONER et al., bém, que o inseticida, por provocar erros na 1985). A exposição aos inseticidas acefato, dança-padrão das abelhas mais velhas, em dimetoato e fention culminou em incapaci- períodos acima de 6 horas, teve um efeito dade das colônias para reelegerem rainhas indireto na má orientação das abelhas no- (STONER et al., 1982, 1983, 1985). viças. Este produto ainda é bastante utili- zado no Brasil, em um grande número de Atkins & Kellum (1986) verificaram que di- culturas, incluindo extensas áreas com mo- metoato e malation podem causar defeitos noculturas, tais como soja, milho e algodão, morfogênicos em adultos de A. mellifera ex- o que pode causar grandes impactos, prin- postos na fase de larva, tais como pequeno cipalmente sobre abelhas nativas, devido ao tamanho do corpo, malformação ou dimi- seu persistente efeito residual (PINHEIRO & nuição do tamanho das asas, deformação FREITAS, 2010; BRASIL, 2011). das pernas e das asas. Davis et al. (1988) estudaram em laboratório o efeito de in- No que diz respeito aos efeitos sobre a co- seticidas sistêmicos sobre o crescimento e lônia, Haynes (1988), revisando a bibliogra- desenvolvimento de larvas de A. mellifera, fia internacional disponível, constatou que em níveis de doses subletais para adultos, doses subletais de inseticidas neurotóxicos, e constataram que para larvas alimentadas incluindo os organofosforados, causam um com baixos níveis de dimetoato, 0,313 µg/g decréscimo na produção de progênies. Isto de geleia real, houve um estímulo do cresci- pode ser um aspecto muito relevante para mento e maturação, perda da forma típica abelhas melíferas, dado que o decréscimo de “C”, extensão dorsal e dorsolateral, hi- na produção de crias e de novas abelhas é persensibilidade a estímulos e incapacidade mais danoso que a perda de abelhas forra- para tecer o fio do casulo. Dado que estes geadoras (THOMPSON, 2003). Dimetoato, resultados foram similares àqueles obtidos em baixos níveis (1 ppm), é muito danoso para larvas alimentadas com dietas livres de para as colônias, no campo, diminuindo as lipídios, Davis et al. (1988) salientam que o atividades de forrageamento, produção de dimetoato pode interferir no metabolismo favo e postura de ovos, chegando mesmo de esteróides ou do ácido 10-hidroxi-2-de- a interromper a postura de ovos da rainha canóico, que por sua vez podem regular a (10 ppm) (WALLER et al., 1979), o que não atividade secretória do corpora alata e alte- se verifica quando há grande disponibili- rar a proporção de hormônio juvenil para dade de alimento, ou seja, opções para a ecdisônio na larva, estimulando a matura- escolha de néctar de plantas não contami- ção. Tais efeitos afetam dramaticamente a nadas pelo defensivo para ser levado para capacidade dos adultos realizarem as suas dentro da colmeia (STONER et al., 1983). tarefas e de forragearem de modo eficaz, Outros inseticidas organofosforados, tais podendo resultar em severos efeitos sobre como carbofuran e paratiom metil, afetam a colônia. Dimetoato ainda é utilizado em a capacidade da abelha rainha de produzir áreas de algodão, citros (Citrus spp.) e to- os feromônios que inibem a produção de mate (Lycopersicon esculentum Mill.) no novas rainhas pela colônia, de evitar que Brasil (PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL,26
  27. 27. 2011), principalmente, e pode, a exemplo fosforados. O parâmetro mais usado para sedo paratiom metil, causar grande impacto avaliar este efeito é o nível de forrageamen-sobre abelhas nativas, devido à sua elevada to das abelhas. Dentro daquela ótica, Niggtoxicidade residual. et al. (1991) constataram que a capacidade de forrageamento de A. mellifera foi inibidaEmbora aos piretróides se atribuam notáveis quando as abelhas foram alimentadas comefeitos de repelência, há evidências de que solução de sacarose contendo sulfóxido deisto também ocorre para inseticidas organo- aldicarb, em níveis subletais. Inseticidas que alteram a modulação dos canais de sódio e a polaridade da membrana celular – piretróidesOs inseticidas piretróides, em níveis reco- envolvidos na termogênese (BELZUNCESmendados de aplicação no campo, pare- et al., 2001). Atualmente (desde o final decem afetar a capacidade das abelhas me- 2006), uma séria mortandade de colôniaslíferas retornarem à colmeia. Taylor et al. de Apis mellifera, denominada Desordem(1987) atribuem a redução na capacidade do Colapso de Colônias (DCC), cuja princi-de forrageamento de A. mellifera expostas pal característica é a inabilidade das abelhasa piretróides de amplo consumo mundial campeiras retornarem às suas colônias, dei-(cipermetrina, permetrina, cyfluthrin e fen- xando a colmeia somente com a rainha evalerate) mais a efeitos tóxicos subletais que algumas poucas operárias, vem ocorrendoao efeito de repelência. Abelhas expostas nos EUA e em outros países ao redor doa permetrina perdem sua capacidade de globo (STOKSTAD 2007a). Embora não seorientação e podem não voltar à colônia, saiba com certeza ainda as causas deste fe-além de apresentarem graves distúrbios de nômeno, a ação de inseticidas piretróidescomportamento, tais como irritabilidade, que afetam a capacidade de orientação dasexcessiva autolimpeza, abdômen contraí- abelhas e podem ocasionar o não retorno àdo e dança trêmula, o que afeta a capaci- colônia, forçando operárias jovens assumi-dade de forrageamento (COX & WILSON, rem o trabalho de campeiras sucessivamen-1984) e a entrada na colmeia, ocasião em te até esgotar a população da colônia, nãoque podem ser agredidas e rejeitadas pe- pode ser descartada. No entanto, ainda nãolas abelhas-guarda (JOHANSEN & MAYER, há evidências concretas que os comprome-1990). Vandame et al. (1995) verificaram tam (STOKSTAD 2007a, 2007b).que doses subletais de deltametrina, abaixodaquelas que afetam os músculos de voo e A habilidade das abelhas para ler e habitu-coordenação, comprometem a capacidade ar-se aos odores, baseada em sinais, deno-de retorno de A. mellifera à colmeia, suge- minada de resposta condicionada, pode serrindo que há falhas na capacidade de incluir afetada pela exposição a piretróides e istoou integrar o padrão visual dos locais mar- pode ter grande impacto sobre as colônias,cados em relação a orientação pelo sol. Este em virtude da redução na capacidade deefeito pode ser potencializado em regiões detecção dos odores florais e sua associa-de clima frio, uma vez que, somada a ação ção com a recompensa (néctar/pólen/óleos/dos piretróides, as baixas temperaturas po- essências florais, etc.). Mamood & Wallerdem bloquear a ação dos músculos do voo (1990) verificaram este efeito em abelhas 27
  28. 28. melíferas (A. mellifera L.) expostas a doses da decomposição pela luz e/ou acentuado subletais de permetrina e salientaram que efeito de fumigação, este último no caso de a dificuldade nas respostas olfativas deve-se possuírem baixa pressão de vapor (JOHAN- mais a falhas na leitura que na chamada de SEN & MAYER, 1990). Estes aspectos talvez memória, com recuperação nas respostas expliquem, em parte, a menor repelência de leitura após a diminuição do efeito resi- dos piretróides sob condições de campo dual do inseticida. que quando sob condições de testes de la- boratório e semicampo. Os piretróides causam significativa redução nas progênies de abelhas (HAYNES, 1988). Outro aspecto que deve ser levado em con- Fêmeas da abelha cortadora de folhas de al- sideração para se ter precisão na análise do fafa expostas a doses subletais de deltame- efeito repelente dos piretróides é a quantifi- trina (20% DL50) reduziram em 20% a pos- cação ou estimativa do número de abelhas tura de ovos, durante um período de seis na colônia, no início e término dos experi- semanas. Bendahou et al. (1999) estudaram mentos, aspecto não levado em considera- os efeitos da exposição crônica de abelhas ção por Shires et al. (1984), ao constatarem A. mellifera a doses subletais de cipermetri- que cipermetrina só teve efeito significativo na 80%, sob condições de campo, via dieta sobre a mortalidade de abelhas forrageado- (12,5 ppb), e constataram que houve um ras (85%) quando aplicado no campo a altas aumento na taxa de substituição de rainhas, taxas (20 g i.a/ha), com recuperação no dia provavelmente devido à interferência do seguinte. Esse aparente efeito de repelência inseticida sobre a capacidade das abelhas foi questionado devido ao elevado nível de atendentes identificarem o feromônio libe- resíduo no mel e na cera (0,01-0,04 mg/kg). rado por cada rainha substituída. Uma vez que os níveis no pólen foram ele- vados (0,1 mg/kg), imediatamente após a Segundo Rieth & Levin (1988, 1989), os pi- aplicação, e decresceram rapidamente, isto retróides desempenham a melhor ação de pode ser atribuível a uma resposta condi- repelência entre as classes de inseticidas cionada. existentes no mercado. A ação repelente pode ser observada através dos efeitos sub- Os piretróides anteriormente mencionados letais após a exposição por contato do tarso são amplamente utilizados no Brasil, tanto e região ventral do abdômen (MAMOOD & nas grandes culturas - soja, milho, algo- WALLER, 1990). A temperatura predomi- dão - como naquelas que dependem ainda nante nas áreas onde as colmeias estão lo- mais essencialmente do serviço de poliniza- calizadas tem um papel fundamental neste ção das abelhas, tais como tomate, melão, efeito, uma vez que a capacidade das abe- maçã, café, dentre outras (PINHEIRO & FREI- lhas retornarem depende da mesma. Assim, TAS, 2010; BRASIL, 2011). Pinheiro & Freitas em regiões de temperaturas baixas é menos (2010) fazem algumas orientações para a provável que as abelhas retornem à colmeia aplicação dos produtos pertencentes a esta antes da queda (knockdown) devido à ação classe de inseticidas visando reduzir o im- do defensivo (THOMPSON, 2003). Por outro pacto sobre as abelhas, aqui apresentados lado, em regiões de temperaturas elevadas no ANEXO 2. e grande intensidade luminosa (regiões de baixa latitude), o efeito residual dos pire- tróides pode ser bem menor, devido a rápi-28
  29. 29. Inseticidas competidores da acetilcolina pelos receptores que mediam o impulso nervoso – neonicotinóidesO imidacloprid talvez seja o inseticida mais adoras para as da colônia. Segundo o autor,utilizado no mundo para o controle de pra- uma vez que a distância é comunicada pelogas e é registrado no Brasil para um grande tempo de dança, o efeito do imidaclopridnúmero de culturas, sob várias formulações parece ser sobre a transmissão de sinal efe-(PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL, 2011). tuado pelos neurônios motores.Embora apresente ação neurotóxica, outrascaracterísticas físico-químicas da molécula Lambim et al. (2001) verificaram que Imi-conferem-no segurança para aplicações no dacloprid em doses tópicas agudas de 2,5,ambiente. Kirchner (1999), citado por Maus 5, 10 e 20 ng/abelha causou paralisia e(2003), conduziu um estudo de campo para aumentou a atividade locomotora na doseavaliar o efeito de doses subletais de imi- de 1,25 ng/abelha, resultados que, segun-dacloprid, via solução de sacarose, sobre o do Aliouane et al. (2009), estão em acordocomportamento forrageiro e orientação de com o fato de que os neonicotinóides agemvoo e verificou que em concentrações de como agonistas do sistema colinérgico, pro-20 ppb as abelhas melíferas perceberam o vocando excitação em baixas doses e efeitoscontaminante e rejeitaram parcialmente o tóxicos relevantes em altas doses.alimento fornecido. Este comportamentode defesa resultou na diminuição do recru- Decourtye et al. (1999) constataram quetamento de abelhas forrageadoras para ní- imidacloprid reduziu a capacidade da leitu-veis de solução com 50 ppb ou mais altos. ra olfativa em abelhas melíferas expostas in-Contudo, para níveis de 100 ppb, as abe- dividualmente a concentrações de 4-40 ppblhas que continuaram a acessar a solução (3-33% DL50) e a atividade de voo e a leiturade sacarose marcada não tiveram proble- olfativa em abelhas de colônias expostas amas, para distâncias em torno de 500 m, doses mais elevadas, 50 ppb via sacarose,em retornar para a colmeia. Isto também mas estes efeitos não foram correlaciona-contribuiu para a diminuição da atividade dos com aqueles constatados após aplica-de forrageamento, e, segundo Schmuck ções no campo. Referente a este fato, Maus(1999), talvez se deva mais a reação das et al. (2003) sugerem que os resultados ob-abelhas da colônia em não aceitar o néctar tidos em testes de laboratório sejam avalia-contaminado do que o efeito subletal so- dos com cuidado, dado o estresse artificialbre as mesmas. No entanto, Bortolotti et al. que as abelhas sofrem sob condições preva-(2003) verificaram que doses subletais de lecentes no laboratório, por não estarem noimidacloprid alteram o comportamento de seu ambiente natural, dentro do contextocampeiras de Apis mellifera, afetando o for- social da colônia.rageamento e dificultando o retorno à co-lônia. Kirchner (1998), citado por Schmuck Schmuck et al. (2001) estudaram o efeito(1999), observou que o imidacloprid afetou de abelhas melíferas sujeitas à exposiçãoo padrão da “dança do oito”, apresentando crônica de doses subletais de imidacloprid,um fraco efeito na precisão da direção e um via dieta, e constataram que a dose de 0,02significativo efeito na distância comunicada mg/kg (0,004 µg/abelha) afetou o ciclo deda fonte de alimento pelas abelhas forrage- postura de ovos da rainha e a quantidade 29
  30. 30. de larvas e de pupas de A. mellifera. Usando trado via dieta. Colin et al. (2004) também o mesmo procedimento, Tasei et al. (2000) estudaram o efeito de fipronil aplicado via verificaram que imidacloprid foi particular- dieta, em níveis de contaminação de 70% mente danoso para mamangavas do chão DL50, e constataram que a dose subletal de (Bombus terrestris L.), a baixas doses, na fai- 2 µg/kg reduziu a capacidade forrageira de xa de 10-25 µg/kg (0,002-0,005 µg/abelha), A. mellifera. O trabalho realizado com fipro- resultando em baixa emergência de larvas, nil por El Hassani et al. (2005) demonstra talvez como consequência da diminuição da como esse pesticida interfere com a ativida- quantidade de cria. de forrageira da abelha ao afetar a percep- ção gustativa, o aprendizado olfatório e ati- Visando aumentar o nível de esclarecimen- vidade motora. Segundo estudo realizado to acerca do incidente ocorrido na França, na Europa por Collin et al. (2004), depen- quando apicultores daquele país atribuíram dendo das culturas e cultivares usados, o severas perdas de colônias e de produção fipronil provocou mortalidade de 10 a 65% de mel ao imidacloprid aplicado via trata- das abelhas campeiras depois de 10 dias de mento de sementes, Maus et al. (2003) fi- sua aplicação. zeram uma extensiva revisão de literatura, visando analisar, interpretar e correlacionar A exposição repetida de A. mellifera a fi- os resultados de inúmeros trabalhos con- pronil, via oral, na dose subletal de 0,1 ng/ duzidos sob condições de laboratório, se- abelha (1/50 DL50) induziu completa morta- micampo e campo, de vários pesquisadores lidade após uma semana de exposição (ex- pertencentes às mais variadas instituições. posição subcrônica). Comparando-se esta Concluíram, com base nos estudos-chave dose, via oral, em termos de mortalidade, referenciados, que o NOAEC (concentração ela foi similar à dose de 2,2 µg/L de fipronil de efeitos adversos não observáveis) foi de em exposição subcrônica usada por Decour- 20 ppb e que, ao compará-lo com os níveis tye et al. (2005). Dado que a dose aguda de resíduos do produto e seus metabólitos de 0,1 ng/abelha, via dérmica, não diferiu no néctar e no pólen, abaixo de 5 ppb, o significativamente do controle, Aliouane et imidacloprid oferece um risco negligenciá- al. (2009) comentam que se pode concluir vel para A. mellifera. que fipronil em doses subletais pode tornar- se letal em exposições repetidas. Fipronil é outro inseticida nicotinóide con- siderado como de “ultima geração” e con- O fipronil também aumenta a atividade sumido amplamente no mundo e no Brasil locomotora das abelhas em baixas doses (BRASIL, 2011). Mayer & Lunden (1999) es- (ALLIOUANE et al., 2009). No campo, este tudaram os efeitos deste inseticida sobre fê- aspecto pode ter muita relevância, já que meas de A. mellifera, Megachile rotundata as abelhas-guarda podem interpretar a ex- e Nomia melanderi Cockerell, sob condições citação das abelhas contaminadas como de laboratório e de campo, e observaram um comportamento estranho e atacá-las que doses subletais na faixa de 100 a 500 (THOMPSON, 2003). ppm apresentaram efeito repelente, redu- zindo a taxa de visita das abelhas melíferas A formulação de grânulos dispersíveis em à colza (Brassica napus L.) em florescimen- água (GDA) do Imidacloprid e do fipronil e/ to, efeito este não observado sob condições ou sua utilização via tratamento de semen- de laboratório, quando o produto foi minis- tes (PINHEIRO & FREITAS, 2010; BRASIL,30
  31. 31. 2011), devido suas excelentes propriedades resposta à sacarose, resultados similares aossistêmicas, conferem certa segurança para obtidos por El Hassani et al. (2008), apósas abelhas. exposição aguda ao produto. Aliouane et al. (2009) comentam ainda que a exposiçãoO clothianidin é um inseticida semelhante de abelhas ao acetamiprid pode modificarao imidacloprid lançado pelo mesmo fabri- o equilíbrio da colônia e mudar o hábito decante em 2003. O início da sua comerciali- forrageadores de néctar com um alto limiarzação coincidiu com grande mortandade de de sacarose para forrageadores de pólenabelhas e levantou muitas suspeitas sobre com um baixo limiar de sacarose.esse produto e os demais nicotinóides. Atu-almente há indícios de que neonicotinóides Estudos com thiamethoxam mostraramcomo clothianidin, imidacloprid, fipronil e que a exposição repetida a uma dose quethiamethoxam possam, em associação a vá- não causa nenhum efeito quando aplicadorios outros fatores, estarem envolvidos com sob condições agudas (EL HASSANI et al.,a Desordem do Colapso das Colônias (DCC) 2008) resulta em alguns déficits comporta-que vem afetando as colônias de A. melli- mentais. A exposição repetida a 1 ng/abe-fera nos Estados Unidos e outros países ao lha de thiamethoxam, via oral, causou umredor do mundo. Diferente dos piretróides parcial decréscimo na resposta à sacarose,também suspeitos, isso levou vários países a efeito não constatado quando o produtobanirem todos ou alguns desses nicotonói- foi aplicado na mesma dose, sob condiçãodes (VOLLMER, 2008). aguda (ALIOUANE et al., 2009). Estes fatos têm uma relevada significância, já que, porNo que se refere a acetamiprid, El Hassani melhor reproduzirem as condições de apli-et al. (2008) constataram que doses tópicas cação dos pesticidas no campo, apontamagudas de 0,1 e 0,5 ng/abelha aumentaram para a possibilidade de redução na capturaa atividade locomotora, fato não constata- de néctar pelas abelhas forrageadoras, comdo por Aliouane et al. (2009), mesmo para marcante efeito sobre as colmeias.as maiores doses. Estes autores constata-ram também que repetidas exposições a Estudo comparativo realizado por Aliouanepequenas doses de acetamiprid não trans- et al. (2009) entre acetamiprid, fipronil eformaram a excitação motora em significa- thiamethoxam sugere que o acetamiprid se-tiva imobilidade ou pequena atividade de ria o menos tóxico dos três neonicotinóidesdeslocamento. testados para abelhas melíferas após expo- sições repetidas a doses subletais, resultadoDecourtye et al. (2005) constataram que que vai de encontro àquele obtido por Iwa-doses crônicas subletais de acetamiprid não sa et al. (2004), quando os neonicotinóidesinduziram maiores efeitos que doses agu- com grupo cyano em sua molécula foramdas no que se refere ao consumo de água significativamente menos tóxicos do que ose que produziram menos efeitos no que diz que apresentam o grupo nitro.respeito à atividade locomotora, resposta àsacarose e memória olfatória. Mas Aliouaneet al. (2009) observaram que acetamipridaplicado via oral, na dose de 0,1 µg/abe-lha, aumentou o consumo de água, e, viadérmica, um aumento não significativo na 31
  32. 32. Os diferentes efeitos dos neonicotinóides em função dos receptores nicotínicos Imidacloprid, acetamiprid e thiamethoxam abelhas melíferas, onde agem como modu- tem o mesmo alvo a nível celular, agindo ladores das sinapses excitatórias ( BICKER et principalmente como antagônicos dos re- al., 1985: BARBARA et al., 2005). Nas vias ceptores nicotínicos de acetilcolina dos in- olfatórias, conexões interneurônicas GABA setos (nAChRs) (MATSUDA et al., 2001). As contribuem para a representação neural composições das subunidades alfa e beta dos odores (STOPFER et al., 1997; SACHSE desses receptores definem os diferentes & GALIZIA, 2002). Contrário aos nAChRS, subtipos de receptores nicotínicos, que dife- receptores GABACl e GluCl são também en- rem nas suas propriedades farmacológicas contrados fora do sistema nervoso central, (NAUEN et al., 2001; DÉGLISE et al., 2002; na membrana dos músculos, onde regulam BARBARA et al., 2005). a neurotransmissão excitatória ao glutama- to na junção neuromuscular (MARRUS et Nas abelhas, como nos insetos em geral, a al., 2004; COLLET & BELZUNCES, 2007). composição dos nAChRs é desconhecida. Experimentos realizados com cultura de El Hassani et al. (2008) realizaram experi- neurônios cerebrais de abelhas melíferas mentos com doses subletais agudas oral ou tem demonstrado que imidacloprid é um dérmica de acetamiprid e thiamethoxam inibidor de nAChRs. Pelo menos dois tipos sobre abelhas melíferas e constataram que de nAChRs tem sido descritos no cérebro de thiamethoxam não induziu efeitos sobre o abelhas melíferas: alfa-bungarotoxina (alfa- comportamento, independentemente do BGT)-sensitiva e alfa-BGT-não-sensitiva. Os nível de dose e do modo exposição, enquan- trabalhos de Cano Lozano et al. (1996), to que acetamiprid provocou um aumento Cano Lozano et al. (2001), Dacher et al. na resposta à sacarose e mudanças de lo- (2005), Thany & Gauthier (2005) e Aliouane comoção, bem como diminuiu a memória et al. (2009) demonstram que estes recep- de longa duração, quando administrado via tores estão envolvidos nas leituras tátil e ol- oral. Experimentos com fipronil em similares fatória e de memória, as quais são funções condições mostraram um fraco decréscimo essenciais para o comportamento de forra- na resposta à sacarose e prejuízo na memó- geamento. Fipronil rompe a neurotransmis- ria olfativa após aplicação de doses tópicas são inibitória pelo bloqueio dos canais de subletais (EL HASSANI et al., 2005). cloro do ácido gama-amino-butírico (GABA- Cl) e dos canais de cloro do glutamato (Glu- Aliouane et al. (2009) detectaram que a Cl) (BARBARA et al., 2005; JANSSEN et al., dose de 0,1 ng/abelha de thiamethoxam, 2007). Como os mamíferos não possuem via dérmica, causou um decréscimo tempo- estes tipos de canais de cloro, justifica-se, rário de memória 24 horas após a leitura, pelo menos parcialmente, a ação seletiva do seguido por uma recuperação após 48 ho- fipronil sobre os insetos em relação aos ma- ras, significando que a memória de longo míferos (NARAHASHI et al., 2007). prazo não é afetada. Na mais alta dose, 1 ng/abelha, houve decréscimo na perfor- Receptores de canais de cloro do GABA e mance de leitura, mas sem repercussão do GluCl foram encontrados no cérebro de significativa na memória olfatória. Fipronil32

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