Las proteínas efectoras de hongos fitopatógenos pueden agruparse en efectores extracelulares, secretados en el apoplasto o xilema de hospederos y efectores citoplasmáticos, que son translocados al interior de las células vegetales

1. Efectores en hongos y oomicetos/Texto
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Efectores en hongos y oomicetos
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1 Contenido
• Cómo ocurre la infección
• Reconocimiento de efectores
• Efectores en hongos
• Efectores en oomicetos
• Referencias
2 Cómo ocurre la infección
Las proteínas efectoras de hongos fitopatógenos pue-
den agruparse en efectores extracelulares, secretados en
el apoplasto o xilema de hospederos y efectores citoplas-
máticos, que son translocados al interior de las células
vegetales.
Aunque no existe una secuencia consenso entre los efec-
tores de hongos fitopatógenos, como sucede con el motivo
RXLR presente en casi todos los efectores de oomicetos,
la mayoría suelen ser proteínas pequeñas con múltiples
residuos de cisteína. Dichos residuos suelen estar involu-
crados en la formación de puentes disulfuro que brindan
una mayor estabilidad a la proteína (15).
Existen más de 10.000 especies fúngicas, que presentan
diferentes estrategias fitopatógenas (1). Dependiendo de
la estrategia del patógeno (biótrofos, necrotrofo o hemi-
biotrofo), las estrategias de infección pueden variar. Los
hongos biótrofos producen una hifa especializada lla-
mada haustorio para extraer los nutrientes de la célula
del hospedero mientras permanece vivo (39). Los hon-
gos necrotrofos secretan toxinas y enzimas que matan
las células del hospedero y obtienen los nutrientes del te-
jido ya muerto (23). Los efectores de hongos contienen
señales, para ser secretadas a través de una endomem-
brana. Tanto hongos como oomicetos tienen sistemas de
secreción muy similares.
3 Reconocimiento de efectores
3.1 Modelo de gen por gen
El modelo de gen por gen propuesto por Flor, (1942)
argumenta que por cada efector de avirulencia AVR
existe un gen de resistencia (R) en la planta capaz de
reconocerlo; la interacción entre estos productos génicos
lleva a la activación de la defensa del huésped, lo que es
conocido como respuesta hipersensible o HR (18).
3.2 Modelo del gen guardián
Sin embargo, una implicación importante del modelo de
gen por gen es que la planta debe producir una proteína
de resistencia para cada efector (proceso biológicamen-
te costoso), por lo que las plantas también han desarro-
llado proteínas de resistencia capaces de reconocer blan-
cos modificados por efectores. Este modelo de gen “guar-
dián” es un reconocimiento indirecto que permite detec-
tar blancos en común de distintos efectores; es decir, una
misma proteína de resistencia puede llegar a reconocer
múltiples efectores que tengan el mismo blanco en co-
mún (15).
3.3 Modelo del señuelo
El modelo del gen guardían presenta un problema con-
ceptual cuando existen poblaciones polimórficas para
un gen de resistencia determinado. En el caso de que el
gen de resistencia no sea funcional, sobre el blanco del
efector existirá una presión de selección que lo forzará
a reducir su afinidad de unión por el efector. En el caso
contrario, en que la proteína de resistencia está presente,
el blanco aumentará su afinidad para facilitar los proce-
sos de detección por parte de la proteína guardiana (de
resistencia). Estas dos presiones evolutivas son opuestas
e inestables.
Con el objetivo de solucionar esta contradicción, se ha
planteado que el hospedero puede desarrollar genes se-
ñuelos similares al blanco para atraer al efector, pero que
no están implicados en el proceso funcional del blanco.
De esta manera el efector es detectado pero éste no pue-
de intervenir el sistema de la planta. Se plantean dos me-
canismos de generación de señuelos: por duplicación y
evolución independiente o por mimetismo del blanco.
1

2. 2 4 EFECTORES EN HONGOS
Ejemplos que sustenta este modelo son los genes Pto,
Bs3, RCR3, y RIN4 (63).
4 Efectores en hongos
4.1 Efectores extracelulares
Conocidos también como efectores apoplásticos. Este ti-
po de moléculas actualmente se les atribuye dos tipos de
funciones: la primera corresponde a un grupo de enzimas
encargadas de degradar la pared celular conocidas como
CWDEs, y el segundo comprende proteínas inductoras
de necrosis y proteínas que inducen etileno, conocidas
como NEP-1, las cuales participan en la inducción de
muerte celular en dicotiledóneas. Algunos de los efec-
tores mejor caracterizados son los de Cladosporium ful-
vum y Fusarium oxysporum.
• Cladosporium fulvum
Dentro de los efectores extracelulares vale la pena men-
cionar los pertenecientes a Cladosporium fulvum y Fusa-
rium oxysporum.
C. fulvum, un hongo que infecta el tomate, posee 4 genes
de avirulencia que codifican proteínas pequeñas secreta-
das, ricas en cisteína, dentro de las cuales se han estudia-
do Avr2, Avr4, Avr4E y Avr9 cuyo reconocimiento está
mediado por las proteínas Cf (de C. fulvum) del tomate:
Cf-2, Cf-4, Cf-4E y Cf-9 respectivamente (16; 28; 56).
También se han identificado otras proteínas extracelula-
res (Ecps por sus siglas en inglés) de esta especie, como
Ecp1, Ecp2, Ecp4 y Ecp5 son reconocidas por proteínas
de resistencia del tipo Cf-Ecp que elicitan una respues-
ta hipersensible (HR) en el hospedero, para detener la
propagación de la infección. Sin embargo, aún no se han
descubierto proteínas de resistencia contra Ecp6 y Ecp7
que activen la HR en tomate (6; 14; 34).
Avr2 inhibe proteasas cisteína del tomate, como Rcr3,
Pip1 y TDI-65, que se presume son importantes en la
defensa basal de hospedero (17; 33; 53; 58; 62). Hasta
finales del 2009 no se habían podido encontrar homólo-
gos de efectores Avr’s o Ecp’s en bases de datos públicas,
con excepción de Avr4 y Ecp6 que contienen dominios
LysM, principalmente por los pocos genomas disponi-
bles de hongos fitopatógenos (6).
• Fusarium oxysporum
Otro tipo de efectores extracelulares estudiados son los
efectores tipo Six de Fusarium oxysporum.
El nombre viene de “secretado en xilema” y son produ-
cidos por F. oxysporum durante su infección al tomate.
Estas proteínas son requeridas para una virulencia com-
pleta en tomate, pero también pueden activar la respues-
ta inmune inducida por efectores “ETI”.
Las proteínas de resistencia complementarias Six1 (re-
nombrado Avr3), son necesarias para la virulencia, estas
también puede inducir ETI si interactúa con la proteína
I-3 del tomate (26; 48).
Six3 (renombrado Avr2) contribuye a la virulencia pero
también puede suscitar ETI si interactúa con I-2 (25). Es-
tos efectores residen en un cromosoma exclusivo de F.
oxysporum f. sp. lycopersici y no se encuentran en otros
linajes de F. oxysporum, por lo que se cree fueron adqui-
ridos por un individuo de esta especie y pasados mediante
transferencia horizontal a otras cepas de la misma especie
(48).
Cómo parte de la co-evolución entre patógeno y hospe-
dero, F. Oxysporum f. sp. lycopersici adquirió el gen Six4
(renombrado Avr1) que permite suprimir la resistencia
mediada por I-3 e I-2; cuando cepas de F. Oxysporum f.
sp. Lycopersici, avirulentas en plantas de tomate con I-3
e I-2, eran transformadas con Avr1 se lograba restablecer
la virulencia.
Por lo tanto, Avr1 se adquirió para compensar el recono-
cimiento de Avr2 y Avr3, en plantas con genes de resis-
tencia I-2 e I-3. I-2 reconoce Avr2 directamente (muta-
ciones puntuales en Avr2 devuelven la virulencia) e I-3
probablemente reconoce sustratos degradados por Avr3
(gen guardián) (24).
4.2 Efectores citoplasmáticos
Además de los efectores secretados en el apoplasto, exis-
ten una gran diversidad de efectores que se translocan al
interior de la célula hospedera para cumplir sus funcio-
nes en el citoplasma vegetal. Este tipo de efectores se
denominan citoplasmáticos y han sido ampliamente es-
tudiados en Magnaporthe oryzae.
• Magnaporthe oryzae
Este es un hongo fitopatógeno del arroz. Tiene efectores
de la familia Pwl (por ser patógenos contra el pasto llo-
rón o weeping lovegrass en inglés). Esta familia de genes
de rápida evolución se caracteriza por codificar proteínas
pequeñas secretadas ricas en glicina que generalmente se
encuentran en patógenos del arroz.
Otra familia de efectores importante incluye los Avr-Pita.
Estos efectores muestran homología con metaloproteasas
(dependientes del metal zinc) y no son indispensables pa-
ra la virulencia en arroz (27; 41). Las proteínas de resis-
tencia afines a estos efectores se conocen como Pi-ta y es-
te reconocimiento es determinado por la diferencia en un
residuo (Ala-918) de la proteína Pi-ta (27). Actualmente
se han descrito tres miembros en esta familia (Avr-Pita1,
Avr-Pita2 y Avr-Pita3). Aunque Avr-Pita1 y Avr-Pita2
están presentes en M. Oryzae y M. Grisea, Avr-Pita3 so-
lamente se encuentra en M. Oryzae (31).
También existen efectores exclusivos de apresorios: Ace
1 es un polipéptido con dos enzimas, una poliqueto sin-

3. 3
tasa (PKS) y una péptido sintasa no-ribosomal (NRPS),
que normalmente están ligadas a la producción de meta-
bolitos secundarios (5; 12). Ace1 parece mediar también
la avirulencia de forma indirecta al producir un metabo-
lito secundario que activa Pi33 (5; 19).
4.2.1 Toxinas
No todos los hongos dependen de los nutrientes extraí-
dos de las células vivas mediante la formación de haus-
torios; los necrótrofos proliferan sobre células hospede-
ras muertas. En este último caso estos producen efectores
conocidos como toxinas selectivas de hospedero (HSTs),
que interactúan con receptores de susceptibilidad. Esta
interacción, sin embargo, no es una resistencia gen por
gen desarrollado por el hospedero para frenar el proce-
so de infección, como sucede con el reconocimiento de
efectores en hongos biótrofos por proteínas de resistencia.
Los efectores comprenden moléculas de bajo peso mo-
lecular que actúan como factores de virulencia, los cuales
son activos en plantas susceptibles a la infección del pató-
geno. Existen teorías donde se plantea un menor tiempo
de co-evolución entre efectores de hongos necrótrofos y
sus hospederos con respecto a efectores de hongos bió-
trofos. Esta categoría comprende moléculas de bajo pe-
so molecular que actúan como factores de virulencia, los
cuales son activos en plantas susceptibles a la infección
del patógeno.
Stagonospora nodorum y Pyrenophora tritici-repentis son
dos hongos fitopatógenos que codifican diversas proteínas
necrogénicas. Si ToxA es codificado por un gen de S. No-
dorum que comparte gran similaridad con el gen PtrToxA
de P. tritici-repentis, agente causal de la mancha parda
del trigo que posee el gen de susceptibilidad Tsn1; mu-
tantes de trigo que no tienen Tsn1 se vuelven insensibles
a PtrToxA y SnToxA, lo que confirma el grado de simi-
litud entre estas proteínas al sugerir que interactúan con
el mismo blanco (36).
ToxA interactúa con un sitio de unión de alta afinidad pre-
sente en la membrana plasmática de células mesófilas del
trigo mediante el dominio Arg-Gly-Asp (RGD). Se cree
que esta interacción, mediada por el dominio RGD, es
requerida para la internalización de la toxina (37). Tam-
bién se ha visto que ToxA puede interactuar con la pro-
teína 1 de unión a ToxA de cloroplastos (ToxABP1 por
sus siglas en inglés) que posee similitud con los dominios
fosfatidilinositol presentes en proteínas animales involu-
cradas en procesos de endocitosis (38).
Algo bien interesante de destacar es que este dominio
RGD también se ha encontrado en proteínas efectoras del
Oomiceto Phytophthora infestans que interactúan con la
membrana plasmática de células hospederas (AvrBlb1)
(52; 59).
Toxinas Selectivas de Hospedero (HST) en Hongos Fitopatógenos
4.2.2 Efectores en hongos mutualistas
Los efectores mutualistas, se encuentran en el grupo de
los hongos micorrízicos. (Kloppholz et al. 2011) mostra-
ron que el efector SP7 secretado por el hongo Glomus in-
traradices interactúa con el factor de transcripción vegetal
ERF19, el cual es inducido cuando las raíces están siendo
colonizadas por un fitopatógeno, suprimiendo la muerte
celular programada. Otro ejemplo el es efector MiSSP7
producido por el hongo Laccaria bicolor, producido du-
rante el proceso de colonización de las raíces de la planta
(44).
5 Efectores en oomicetos
Los efectores secretados por oomicetos, tanto apoplásti-
cos como citoplasmáticos, son proteínas modulares com-
puestas por una sección dedicada a la orientación de la
proteína y la otra siendo una sección funcional (51) (Fi-
gura 1).
Figura 1. (Efectores secretados en Oomicetos). Tipos de efectores
según localización

4. 4 5 EFECTORES EN OOMICETOS
Los efectores apoplásticos tienen péptidos señal en su
parte N-terminal para la secreción, seguidos de uno o
más módulos funcionales C-terminales. Los efectores ci-
toplasmáticos tienen una región N-terminal utilizada para
secreción y translocación dentro de las células del hospe-
dero y una región C-terminal en la que se concentra la
actividad bioquímica efectora.
Los efectores citoplasmáticos se caracterizan también
por tener motivos conservados en su región N-terminal
que siguen al péptido señal. En la región C-terminal de
estos efectores se observan a menudo altos niveles de po-
limorfismo y selección positiva, lo que es consistente con
la afirmación que establece que esta región es la que eje-
cuta la función efectora al interior de la célula, interac-
tuando y coevolucionando con proteínas de resistencia al
interior de la célula hospedera (22; 51).
5.1 Mecanismos de ingreso del parásito al
hospedero
La infección, al menos en el caso de P. infestans, co-
mienza con la propagación de esporangios por medio
del viento, los cuales liberan zoosporas en la superficie
de la planta. Luego, las zoosporas reconocen tejidos en
el hospedero utilizando varios mecanismos, entre ellos el
reconocimiento de la carga de la superficie de la planta
y el reconocimiento de sustancias químicas específicas,
como isoflavonas inespecíficas, como aminoácidos que
son exudadas por la planta (22). La concentración de es-
tas sustancias es informativa para el patógeno, pues es un
indicador de los sitios óptimos para infección.
También puede observarse un fenómeno llamado auto-
agregación, en el cual las zoosporas atraen más zoospo-
ras por quimiotaxis (55), incrementando así la frecuencia
de infecciones exitosas (22). La percepción de estas sus-
tancias por parte de las zoosporas hace que estas se en-
quisten y formen apresorios para ingresar a la planta. En
el interior de la planta, partes especializadas se forman
para adquirir nutrientes de la planta (haustorios). Cuan-
do estas estructuras penetran las células vegetales perma-
necen recubiertas por una capa lipídica derivada de la
membrana plasmática vegetal, esta capa lipídica (mem-
brana extra-haustorial) será atravesada luego por las pro-
teínas efectoras del parásito para mediar la virulencia y
las respuestas hipersensibles de la planta (22).
5.2 Ingreso de los efectores a la célula hos-
pedera
El ingreso de los efectores en las células hospederas se
da mediante motivos conservados presentes entre el pép-
tido señal y el dominio efector de las proteínas efectoras
citoplasmáticas (22).
Esta idea fue sugerida, en principio, dada la similitud que
existe entre las proteínas secretadas por oomycetes fito-
patógenos y las proteínas señal de varias especies parási-
tas causantes de la malaria. La similitud entre estas es-
tructuras sugiere una función conservada en la capacidad
de oomycetes y parásitos de la malaria para producir en-
fermedad en el hospedero (47).
Los parásitos causantes de la malaria requieren la presen-
cia de motivos RXLXE/D/Q para translocar sus proteí-
nas efectoras al interior de los eritrocitos de su hospedero
(61). Recientemente ha sido demostrado que, al introdu-
cir el motivo RXLR en reemplazo del motivo RXLXE en
Plasmodium sp., el patosistema de éste organismo funcio-
na normalmente (61).
5.3 Efectores en oomycetes hemibiótrofos
Dos formas generales de catalogar las proteínas efectoras
es como apoplásticas y citoplasmáticas (21). Las primeras
son acumuladas en el espacio intercelular las segundas son
transportadas al interior de la célula (8).
5.3.1 Efectores apoplásticos
Estos tipos de efectores que interactúan con estructuras
extracelulares y receptores superficiales de la planta es-
tán implicados en varias funciones (51). En el caso de
Phytophthora infestans se ha encontrado que estos son
los efectores mas regulados durante la fase de infección
(51).
Enzimas Inhibitorias Éstas inhiben la acción de cier-
tas proteínas que posee la planta para protegerse de in-
fecciones. En el caso de Phytophthora, este patógeno ha
desarrollado proteínas que inhiben la actividad de gluca-
nasas y proteasas secretadas por la planta (29).
Inhibidores de Glucanasas Ejemplos de inhibidores
de glucanasas son los GIP1 y 2 en P. sojae, patógeno de
la soya (49). Estos están encargados de inhibir la degra-
dación en la pared celular de glucanos ß−1,3 y ß−1,6.
Al ser degradados por endoglucanasas se libera oligosa-
cáridos que generan una respuesta inmune en la planta
(29).
Inhibidores de serín proteasas Dos proteínas EPI1 y
EPI10 se presume que inhiben la actividad de P69, una
proteína de tomate que degrada varios proteínas secreta-
das por P. infestans durante la infección. Estas proteínas
inhibitorias forman parte de la familia Kazal (57).
Inhibidores de cisteín proteasas EPIC1 y EPIC2 son
dos inhibidores de cisteín proteasas presentes en P. infes-
tans. Éstas se presumen que están implicadas en la inhibi-
ción de proteasas tipo papaína presentes en tomate (29).

5. 5.4 Efectores en oomycetes biótrofos 5
Proteínas pequeñas ricas en cisteínas Son proteínas
secretadas de menos de 150 aminoácidos con un número
impar de residuos de cisteína y que están relacionadas con
avirulencia e inducción de la defensa de la planta (35).
Elicitinas Estas proteínas inducen muerte celular y
otras respuestas de defensa en la planta. Ejemplos de estas
son INF1 en P. infestans (30). Estas proteínas son ancla-
das a la superficie del P. infestans en donde interactúan
con las células del hospedero. Se cree que la función de
éstas es transportar esteroles (29). En cuanto el desenca-
denamiento de una respuesta de hipersensibilidad ciertos
ensayos en tabaco sugieren que esas elicitinas se unen a
receptores de membrana que inducen esta respuesta (43).
PcF y proteínas relacionadas Ésta es una proteína se-
cretada en P. cactorum que genera necrosis en tomate y
fresa. Esta proteína activa una enzima de defensa en la
planta (42). Existen otras familias de genes similares a
PcF como SCR74 y SCR91 que presentan un alto poli-
morfismo y que son altamente inducidas durante la infec-
ción (29).
Familia tipo NEP1 Esta familia está ampliamente dis-
tribuida en patógenos y es altamente conservada entre és-
tos. Ésta presenta actividad inductora de muerte celular
y necrosis en la planta. En el caso de Phytophtora, induce
respuesta de defensa tanto en variedades de plantas sus-
ceptibles como resistentes en la fase necrótrofa y podría
por tanto facilitar la colonización de la planta (29; 46).
“Transglutaminasa GP42 (PEP13)"
En P. sojae se encuentran glicoproteínas como GP42 que
al unirse a receptores de membrana de la planta generan
una respuesta inmune incluyendo la síntesis de fitoalexi-
nas y muerte celular (40; 50). Estudios bioquímicos de
GP42 indican que esta proteína es una transglutaminasa
dependiente de calcio (10).
5.3.2 Efectores citoplasmáticos
Éstos son transportados al interior de las células de la
planta por medio de vesículas y haustorios (invaginacio-
nes que invaden los tejidos de la planta).
Efectores RXLR En organismos como el tizón tar-
dío (Phytophthora infestans), oomiceto que ataca la papa
(Solanum tuberosum), la mayoría de efectores reportados
presentan el dominio RXLR. Estos efectores son secreta-
dos y transportados al interior de las células de las planta
(9). Además, se encuentran en regiones del genoma de
oomicetos ricas en repeticiones (51).
Estructuralmente se caracteriza por poseer un dominio
con aminoácidos RXLR en su extremo C-terminal (7).
Dentro de los efectores RXLR se encuentran ciertas pro-
teínas de avirulecia ‘AVr’ que pueden ser detectadas por
proteínas de resistencia (R) en la papa, (cuando una pro-
teína del patógeno puede ser detectada por la planta, se
genera una repuesta inmune por parte de la planta, lo que
se conoce como avirulencia). Este es el caso de AVR3a,
una proteína que induce muerte celular y que puede ser
reconocida por una proteína de resistencia en la papa,
R3a, desencadenando una respuesta de hipersensibilidad
en la planta (51).
Efectores Crinkler (CRN) Estos efectores también se
encuentran en P. Infestans en regiones del genoma ricas
en repeticiones. Estructuralmente se caracterizan por un
dominio LFLAK N- terminal de aproximadamente 50
aminoácidos con funciones similares de secreción e in-
troducción dentro de las células como es el caso del mo-
tivo RXLR. Son efectores que producen muerte celular
en papa y aunque son pocos los inducidos en la fase e in-
fección sus niveles de expresión en estos pocos son muy
altos (51).
5.4 Efectores en oomycetes biótrofos
Efectores en oomycetes biotrofos obligados. Este grupo
corresponde a aquellos microorganismos capaces de ge-
nerar enfermedades devastantes en hospederos suscepti-
bles estableciendo una relación dinámica con las células
vivas de la planta a través del cual manipulan el metabo-
lismo celular del hospedero para soportar su crecimiento
y reproducción (51).
Similar a los genes Avr de los hongos, los oomycetes co-
difican pequeñas proteínas que son secretadas al medio
extracelular de las células del hospedero conocidas como
efectores. Dentro de este grupo los organismos más reco-
nocidos corresponden a Hyaloperonospora arabidopsidis
y Albugo candida.
• Hyaloperonospora arabidopsidis (Hpa).
Este patógeno es un biotrofo obligado, el cual es capaz de
generar infección en hospederos como Arabidopsis tha-
liana (32; 54). Hpa corresponde al grupo de patógenos
conocidos como “mildeos vellosos”, el cual comprende
alrededor de 800 especies que causan enfermedades a
cientos de especies de plantas (11). Junto con P. infestans,
P. ramorum, P. sojae, y P. capsici, Hpa se encuentra se-
cuenciado (y http://phytophthora.vbi.vt.edu phytophtho-
ra.vbi.vt.edu) incrementando el interés que se tiene acer-
ca de este organismo.
La secuenciación del genoma de Hyaloperonospora ara-
bidopsidis (Hpa) reveló la presencia de aproximadamen-
te 134 a 140 efectores candidatos para este organismo
(HaRxLs), involucrados en supresión de la inmunidad en
Arabidopsis (4).

6. 6 6 REFERENCIAS
Hasta el momento los análisis genéticos de los efectores
involucrados en el proceso de infección han sido difíciles
por la incapacidad de cultivar estos organismos in vitro
lo que ha dificultado la caracterización funcional de estos
efectores.
Hasta el momento se reconocen los efectores ATR1 y
ATR13 para este patógeno. El efector ART13 ha sido clo-
nado mostrando altos niveles de polimorfismos. ATR13
codifica 187 aminoácidos que no son homólogas a otras
proteínas conocidas y se encuentra formado por una serie
de dominios que involucra una secuencia péptidos señal
N-terminal, un motivo RxLR asociado en el transporte de
las proteínas al interior de las células de la planta, 4 repe-
ticiones de 11 aminoácidos altamente conservados y por
último presenta un dominio C-terminal. La variación en-
contrada en el efector ATR13 involucra tanto la secuencia
de aminoácidos y el número de repeticiones de los ami-
noácidos.
Adicionalmente la variación y polimorfismos encontra-
dos en ATR13 muestran que el efector se encuentra ba-
jo procesos de selección diversificadora durante la co-
evolución del patosistema H. parasitica –Arabidopsis (2).
Adicionalmente Fabro et al., 2011 evaluaron el rol de 64
efectores en la supresión de PTI y/o ETI. Los resulta-
dos obtenidos a partir de ensayos con Pst DC3000 (Pst-
LUX) muestran que la mayoría de HaRxLs candidatos
incrementan la susceptibilidad de diferentes accesiones
de Arabidopsis al patógeno.
Otros efectores identificados en Hpa corresponde a ATR5
identificados usando cruces genéticos entre cepas del pa-
tógeno virulentas y no virulentas (3).
• Mecanismos de acción de los efectores detecta-
dos en Hpa.
Los estudios realizados por Sohn et al., 2007 utilizan-
do ensayos de inoculación de Accesiones de Arabidop-
sis mediante el sistema heterólogo por Pst DC3000 T3SS
muestran que tanto ATR1 como ATR13 suprime PTI en
el hospedero durante una interacción compatible y puede
dirigir ETI en accesiones de Arabidopsis resistentes.
El efector ATR13 es reconocido en Arabidopsis thalia-
na por el gen de resistencia (RPP13), una proteína NBS-
LRR de la clase coiled-coil 1 (2). El reconocimiento de
este efector conduce a la inducción de vías de defensa y
la producción de HR.
Allen et al., 2004 encontró a través de ensayos de ex-
presión transitoria en Arabidopsis que RPP13 reconoce
el efector ATR13 de las cepas Emco5, Maks9, Aswa1 y
Goco1, pero no reconoce el efector en las cepas Emoy2
y Hind4 de H. parasitica.
Los estudios realizados por Sohn et al., 2007 muestran
que el efector ATR13 se encuentra involucrado en la su-
presión de depósitos de calosa en las paredes celulares de
Arabidopsis, esto es similar a lo que se ha reportado en
HopM1 para Pst, aunque su función puede ser similar se
ha reconocido que estos dos últimos tienen distintos mo-
dos de acción en Arabidopsis.
Adicionalmente Shohn et al., 2007 reporta para el caso
de ATR13Maks9 una disminución en la producción de
ROS, lo que sugiere que diferentes alelos de ATR13 pue-
den estar involucrados en la supresión de los pasos inicia-
les involucrados en PTI, estos pueden estar involucrados
en mecanismos de supresión asociados a ROS en plantas
susceptibles. Estudios adicionales muestran que ATR 13
juega un rol importante en la supresión de PTI activado
por efectores de oomycetos similares a Nep-1 y CBEL L
(20; 45).
El oomycete Albugo candida es un parásito obligado,
causante de la enfermedad conocida como roya blanca
que afecta muchas plantas, en este caso las pertenecien-
tes a la familia de las crucíferas, a las que causan enfer-
medades de una gran importancia económica (13; 60).
La secuenciación de A. candida a partir de tejidos de
hojas infectadas permitió identificar 15,824 genes pre-
dichos, muchos de estos genes carecen de similitud con
secuencias de otros oomycetes, y al parecer tiene muy po-
co repertorio de genes relacionados con patogenicidad en
otros oomycetes obligados como H. arabidopsidis inclu-
yendo genes que codifican proteínas efectoras tipo RxLR,
genes similares a CRINKLER y elicitinas.
Recientemente identificaron a partir del secretoma de Al-
bugo candida un total de 929 proteínas. Adicionalmente
se ha encontrado que A. candida contiene un pequeño
grupo de genes que codifican para proteínas secretadas
con algún motivo RXLR (Ac-RXL), no obstante los re-
sultados obtenidos soportan un origen independiente de
los efectores de A. Candida involucrados en la evolución
de la biotrofía.
6 Referencias
1. Agrios, G. N. 2005. Plant Pathology. Elsevier Academic
Press., San Francisco.
2. Allen RL, B.-E. P., Grenvitte-Briggs LJ, Meitz JC, Reh-
many AP, et al. 2004. Host-parasite coevolutionary con-
flict between Arabidopsis and downy mildew. Science
306:1957–1960.
3. Bailey K, C. V., Holton N, Byrne-Richardson J, Sohn K,
et al. . 2011. Molecular Cloning of ATR5Emoy2 from
Hyaloperonospora arabidopsidis, an avirulence determi-
nant that triggers RPP5-mediated defense in Arabidopsis.
Mol Plant Microbe Interact 24::827–838.
4. Baxter L, T. S., Ishaque N, Boot N, Cabral A, et al. 2010.
Signatures of adaptation to obligate biotrophy in the Hya-
loperonospora arabidopsidis genome. Science 330:1549–
1551.
5. Bohnert, H. U., Fudal, I., Dioh, W., Tharreau, D., Notteg-
hem, J.L. and Lebrun, M.H. . 2004. A putative polyketide

7. 7
synthase/peptide synthetase from Magnaporthe grisea sig-
nals pathogen attack to resistant rice. Plant Cell 16:2499-
2513.
6. Bolton, M. D. a. T., B.P.H. 2008. The complexity of nitro-
gen metabolism and nitrogen-regulated gene expression
in plant patho- genic fungi. Physiol. Mol. Plant Pathol.
72:104–110.
7. Bos, J. I., T. D. Kanneganti, et al. 2006. The C-terminal
half of Phytophthora infestans RXLR effector AVR3a
is sufficient to trigger R3a-mediated hypersensitivity and
suppress INF1-induced cell death in Nicotiana bentha-
miana. Plant J 48(2)::165-176.
8. Bos, J. I., T. D. Kanneganti, et al. . 2006. The C-terminal
half of Phytophthora infestans RXLR effector AVR3a
is sufficient to trigger R3a-mediated hypersensitivity and
suppress INF1-induced cell death in Nicotiana bentha-
miana. Plant J 48(2): :165-176.
9. Bradeen, J. M., M. Iorizzo, et al. . 2006. Higher copy num-
bers of the potato RB transgene correspond to enhanced
transcript and late blight resistance levels. Mol Plant Mi-
crobe Interact 22(4)::437-446.
10. Brunner, F., S. Rosahl, et al. . 2002. Pep-13, a plant
defense-inducing pathogen- associated pattern from Phy-
tophthora transglutaminases. EMBO J 21(24): 6681-
6688.
11. Clark J, P. S.-P. 2000. Encyclopedia of Microbiology
Academic Press 2:117–129.
12. Collemare, J., Pianfetti, M., Houlle, A.E., Morin, D.,
Camborde, L., Gagey, M.J., Barbisan, C., Fudal, I., Le-
brun, M.H. and Borhnert, H.U. . 2008. Magnaporthe gri-
sea avirulence gene ACE1 belongs to an infection-specific
gene cluster involved in secondary metabolism. New Phy-
tol. 179:196–208.
13. Choi YJ, S. H., Ploch S, Thines M. 2008. Evidence for un-
charted biodiversity in the Albugo candida complex, with
the description of a new species. Mycol Res 112::1327-
1334.
14. De Kock, M. J. D., Brandwagt, B.F., Bonnema, G., De
Wit, P.J.G.M. and Lindhout, P. . 2005. The tomato Orion
locus comprises a unique class of Hcr9 genes. Mol. Breed.
15:409–422.
15. De Wit, P., Mehrabi, R., Van Den Burg, H., Stergiopoulos
I. 2009. Fungal effector proteins: past, present and future. .
MOLECULAR PLANT PATHOLOGY 10(6):735–747.
16. De Wit, P. J. G. M., Lauge, R., Honee, G., Joosten,
M.H.A.J., Vossen, P., Kooman-Gersmann, M., Vogel-
sang, R. and Vervoort, J.J.M. . 1997. Molecular and bio-
chemical basis of the interaction between tomato and its
fungal pathogen Cladosporium fulvum. . Antonie Van
Leeuwenhoek 71:137–141.
17. Doehlemann, G., van der Linde, K., Amann, D., Sch-
wammbach, D., Hof, A., Mohanty, A., Jackson, D. and
Kahmann, R. . 2009. Pep1, a secreted effector protein
of Ustilago maydis, is required for successful invasion of
plant cells. PLoS Pathog. 5:e1000290.
18. Flor, H. H. 1942. Inheritance of pathogenicity in Melam-
psora lini. Phytopathology 32:653–669.
19. Fudal, I., Bohnert, H.U., Tharreau, D. and Lebrun, M.H. .
2005. Trans- position of MINE, a composite retrotranspo-
son, in the avirulence gene ACE1 of the rice blast fungus
Magnaporthe grisea. Fungal. Genet. Biol. 42:761–772.
20. Gaulin E, D. N., Lafitte C, Torto-Alalibo T, Martinez Y,
et al. 2006. Cellulose Binding Domains of a Phytophthora
Cell Wall Protein Are Novel Pathogen-Associated Mole-
cular Patterns. Plant Cell 18:1766-1777.
21. Haas, B. J., S. Kamoun, et al. . 2006. Genome sequence
and analysis of the Irish potato famine pathogen Phytopht-
hora infestans. Nature 461(7262): :393-398.
22. Haldar K, K. S., Hiller NL, Bhattacharje S, van Ooij C
2006. Common infection strategies of pathogenic eukar-
yotes. Nat Rev Microbiol 4::922-931 doi:nrmicro1549
[pii] 10.1038/nrmicro1549.
23. Horbach, R., Navarro-Quesada, A.R., Knogge, W., and
Deising, H.B. . 2011. When and how to kill a plant cell: in-
fection strategies of plant pathogenic fungi. . J Plant Phy-
siol 168:51-62.
24. Houterman, P. M., Cornelissen, B.J.C. and Rep, M.
(2008) Suppression of plant resistance gene-based im-
munity by a fungal effector. PLoS Pathog. 4, e1000061.
doi:1000010.1001371/journal.ppat.1000061. 2008. Sup-
pression of plant resistance gene-based immunity by
a fungal effector. . PLoS Pathog. :4, e1000061. doi:
1000010.1001371/journal.ppat.1000061.
25. Houterman, P. M., Ma, L., van Ooijen, G., de Vroomen,
M.J., Cornel- issen, B.J.C., Takken, F.L.W. and Rep, M.
2009. The effector protein Avr2 of the xylem-colonizing
fungus Fusarium oxysporum activates the tomato resis-
tance protein I-2 intracellularly. . Plant J. 58:970–978.
26. Huang, C. C. a. L., P. . 1997. Screening for resistance in
wild Lycopersicon species to Fusarium oxysporum f. sp.
lycopersici race 1 and race 2. . Euphytica 93:145–153.
27. Jia, Y., McAdams, S.A., Bryan, G.T., Hershey, H.P. and
Valent, B. (2000), D. i. o. r. g. a. a. g. products, and confers
rice blast resistance. EMBO J. 19. 2000. Direct interaction
of resistance gene and avirulence gene products confers
rice blast resistance. EMBO J. 19:4004–4014.
28. Joosten, M. H. A. J. a. D. W., P.J.G.M. . 1999. The
tomato–Cladosporium fulvum interaction: a versatile ex-
perimental system to study plant– pathogen interactions.
Annu. Rev. Phytopathol. c 37:335–367.

8. 8 6 REFERENCIAS
29. Kamoun, S. 2006. A catalogue of the effector secreto-
me of plant pathogenic oomycetes. Annu Rev Phytopathol
44::41-60.
30. Kamoun, S., P. van West, et al. . 1998. Resistance of nico-
tiana benthamiana to phytophthora infestans is mediated
by the recognition of the elicitor protein INF1. Plant Cell
10(9): :1413-1426.
31. Khang, C. H., Park, S.Y., Lee, Y.H., Valent, B. and
Kang, S. . 2008. Genome organization and evolution of
the AVR-pita avirulence gene family in the Magnaport-
he grisea species complex. Mol. Plant–Microbe Interact.
21:658–670.
32. Koch E, S. A. 1990. Arabidopsis is susceptible to infection
by a downy mildew fungus. The Plant Cell May 2 (5):437-
445.
33. Kruger, J., Thomas, C.M., Golstein, C., Dixon, M.S.,
Smoker, M., Tang, S., Mulder, L. and Jones, J.D.G.
. 2002. A tomato cysteine protease required for Cf-2-
dependent disease resistance and suppression of autone-
crosis. Science 296:744–747.
34. Laugé, R., Goodwin, P.H., De Wit, P.J.G.M. and Joosten,
M.H.A.J. 2000. Specific HR-associated recognition of se-
creted proteins from Cladosporium fulvum occurs in both
host and non-host plants. Plant J. 23:735–745.
35. Lauge, R. a. P. J. D. W. 1998. Fungal avirulence genes:
structure and possible functions. Fungal Genet Biol 24(3):
:285-297.
36. Liu, Z. H., Friesen, T.L., Ling, H., Meinhardt, S.W., Oli-
ver, R.P., Rasmus- sen, J.B. and Faris, J.D. . 2006. The
Tsn1–ToxA interaction in the wheat– Stagonospora no-
dorum pathosystem parallels that of the wheat–tan spot
system. Genome 49:1265–1273.
37. Manning, V. A., Hamilton, S.M., Karplus, P.A. and Ciuf-
fetti, L.M. . 2008. The Arg-Gly-Asp-containing, solvent-
exposed loop of Ptr ToxA is required for internalization.
Mol. Plant–Microbe Interact. 21:315–325.
38. Manning, V. A., Hardison, L.K., and Ciuffetti, L.M. .
2007. Ptr ToxA interacts with a chloroplast-localized pro-
tein. Mol Plant Microbe Interact 20:168–177.
39. Mendgen, K., and Hahn, M. . 2002. Plant infection and
the establishment of fungal biotrophy. Trends Plant Sci
7:352–356.
40. Nurnberger, T., D. Nennstiel, et al. . 1994. High affinity
binding of a fungal oligopeptide elicitor to parsley plas-
ma membranes triggers multiple defense responses. Cell
78(3): :449-460.
41. Orbach, M. J., Farrall, L., Sweigard, J.A., Chumley, F.G.
and Valent, B. . 2000. A telomeric avirulence gene de-
termines efficacy for the rice blast resistance gene Pi-ta.
Plant Cell. 12:2019–2032.
42. Orsomando, G., M. Lorenzi, et al. . 2003. PcF protein
from Phytophthora cactorum and its recombinant homo-
logue elicit phenylalanine ammonia lyase activation in to-
mato. Cell Mol Life Sci 60(5): :1470-1476.
43. Osman, H., S. Vauthrin, et al. . 2001. Mediation of elicitin
activity on tobacco is assumed by elicitin-sterol comple-
xes. Mol Biol Cell 12(9): :2825-2834.
44. Plett JM, K. M., Kale SD, Kohler A, Legue V, Brun
A,Tyler BM, Pardo AG, Martin F. . 2011. A secreted ef-
fector protein of Laccaria bicolor is required for symbiosis
development. . Curr Biol 21:1197-1203.
45. Qutob D, K. B., Brunner F, Küfner I, Engelhardt S, et al. .
2006. Phytotoxicity and Innate Immune Responses Indu-
ced by Nep1-Like Proteins. Plant Cell 12::3721– 3744.
46. Qutob, D., S. Kamoun, et al. . 2002. Expression of a Phy-
tophthora sojae necrosis- inducing protein occurs during
transition from biotrophy to necrotrophy. Plant J 32(3):
:361-373.
47. Rehmany AP, G. A., Rose LE, Allen RL, Armstrong MR,
Whisson SC, Kamoun S, Tyler BM, Birch PR, Beynon JL
2005. Differential recognition of highly divergent downy
mildew avirulence gene alleles by RPP1 resistance genes
from two Arabidopsis lines. . Plant Cell 17::1839-1850
doi:tpc.105.031807 [pii] 10.1105/tpc.105.031807.
48. Rep, M., van der Does, H.C., Meijer, M., van Wijk, R.,
Houterman, P.M., Dekker, H.L., De Koster, C.G. and
Cornelissen, B.J.C. . 2004. A small, cysteine-rich protein
secreted by Fusarium oxysporum during colonization of
xylem vessels is required for I-3-mediated resistance in
tomato. Mol. Microbiol. 53:1373–1383.
49. Rose, J. K. C., K. S. Ham, et al. 2002. Molecular clo-
ning and characterization of glucanase inhibitor proteins:
Coevolution of a counter defense mechanism by plant pat-
hogens. Plant Cell 14(6): :1329-1345.
50. Sacks, W., T. Nurnberger, et al. . 1995. Molecular charac-
terization of nucleotide sequences encoding the extrace-
llular glycoprotein elicitor from Phytophthora megasper-
ma. Mol Gen Genetic 246(1): :45-55.
51. Schornack S, H. E., Cano LM, Bozkurt TO, Oliva R,
Van Damme M, Schwizer S, Raffaele S, Chaparro-Garcia
A, Farrer R, Segretin ME, Bos J, Haas BJ, Zody MC,
Nusbaum C, Win J, Thines M, Kamoun S 2009. Ten
things to know about oomycete effectors. Mol Plant Pat-
hol 10::795-803 doi:10.1111/j.1364-3703.2009.00593.x
MPP593 [pii].
52. Senchou, V., Weide, R., Carrasco, A., Bouyssou, H., Pont-
Lezica, R., Govers, F. and Canut, H. . 2004. High affinity
recognition of a Phy- tophthora protein by Arabidopsis via
an RGD motif. Cell. . Mol. Life Sci. 61:502–509.
53. Shabab, M., Shindo, T., Gu, C., Kaschani, F., Pansuriya,
T., Chintha, R., Harzen, A., Colby, T., Kamoun, S. and

9. 9
van der Hoorn, R.A. . 2008. Fungal effector protein AVR2
targets diversifying efense-related cys proteases of tomato.
Plant Cell 20:1169–1183.
54. Slusarenko AJ, S. N. 2003. Downy mildew of Arabidop-
sis thaliana caused by Hyaloperonospora parasitica (for-
merly Peronospora parasitica). . Molecular Plant Patho-
logy 4:159–170.
55. Thomas DD, P. 1990. Chemotactic auto-aggregation in
the water mould Achlya. Journal of General Microbiology
136::847-853 doi:10.1099/00221287-136-5-847.
56. Thomma, B. P. H., Van Esse, H.P., Crous, P.W. and De
Wit, P.J.G.M. 2005. Cladosporium fulvum (syn. Passalo-
ra fulva), a highly specialized plant pathogen as a model
for functional studies on plant pathogenic Mycosphaere-
llaceae. Mol. Plant Pathol. 6:379–393.
57. Tian, M., B. Benedetti, et al. . 2005. A Second Kazal-
like protease inhibitor from Phytophthora infestans inhi-
bits and interacts with the apoplastic pathogenesis-related
protease P69B of tomato. Plant Physioly 138(3): :1785-
1793.
58. van Esse, H. P., van’t Klooster, J.W., Bolton, M.D., Yade-
ta, K., Van-Baarlen, P., Boeren, S., Vervoort, J., De Wit,
P.J.G. and Thomma, B.P.H.J. . 2008. The Cladosporium
fulvum virulence protein Avr2 inhibits host proteases re-
quired for basal defense. Plant Cell 20:1948–1963.
59. Vleeshouwers, V. G. A., Rietman, H., Krenek, P., Cham-
pouret, N., Young, C., Oh, S.K., Wang, M., Bouwmees-
ter, K., Vosman, B., Visser, R.G.F., Jacobsen, E. and Go-
vers, F., Kamoun, S. and Van der Vossen, E.A.G. . 2008.
Effector genomics accelerates discovery and functional
profiling of potato disease resistance and Phytophthora
infestans avirulence genes. PLoS ONE, 3.:doi:10.1371/
journal.pone.0002875.
60. Voglmayr H, R. A. 2006. Phylogenetic relationships of
Albugo species (white blister rusts) based on LSU rDNA
sequence and oospore data. Mycol Res 110::75-85.
61. Whisson SC, B. P., Moleleki L, Avrova AO, Morales
JG, Gilroy EM, Armstrong MR, Grouffaud S, van West
P, Chapman S, Hein I, Toth IK, Pritchard L, Birch PR.
2007. A translocation signal for delivery of oomycete ef-
fector proteins into host plant cells. Nature 450::115-118
doi:nature06203 [pii] 10.1038/nature06203.
62. Yoshida, K., Saitoh, H., Fujisawa, S., Kanzaki, H., Mat-
sumura, H., Yoshida, K., Tosa, Y., Chuma, I., Takano, Y.,
Win, J., Kamoun, S. and Terauchi, R. 2009. Association
genetics reveals three novel avirulence genes from the ri-
ce blast fungal pathogen Magnaporthe oryzae. Plant Cell
21:1573–1591.
63. van der Hoorna, R. and Kamoun, S. From Guard to De-
coy: A New Model for Perception of Plant Pathogen Ef-
fectors. 2008. The Plant Cell 20, 8: 2009-2017.

10. 10 7 TEXT AND IMAGE SOURCES, CONTRIBUTORS, AND LICENSES
7 Text and image sources, contributors, and licenses
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• Efectores en hongos y oomicetos/Texto completo Fuente: http://es.wikibooks.org/wiki/Efectores%20en%20hongos%20y%
20oomicetos/Texto%20completo?oldid=239803 Colaboradores: Ortisa
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efectores_seg%C3%BAn_localizaci%C3%B3n.png Licencia: CC BY-SA 3.0 Colaboradores: Trabajo propio Artista original: Doboteror
• Archivo:Toxinas_Selectivas_de_Hospedero_(HST)_en_Hongos_Fitopatógenos.tiff Fuente: http://upload.wikimedia.org/wikipedia/
commons/9/97/Toxinas_Selectivas_de_Hospedero_%28HST%29_en_Hongos_Fitopat%C3%B3genos.tiff Licencia: CC BY-SA 3.0 Co-
laboradores: Trabajo propio Artista original: Doboteror
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