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ISSN - 1519-0501                                                                                           DOI: 10.4034/1519.0501.2008.0082.0009




Manifestações Orofaciais e sua Correlação com a Classificação Clínica
 e Imunológica em Crianças Infectadas pelo HIV em João Pessoa,
                           Paraíba, Brasil
     Orofacial Manifestations and their Correlation to the Clinical and Immunological
      Classification in HIV-Infected Children in the city of João Pessoa, PB, Brazil


                                                       Sheyla Kátia Lúcio DORNELASI
                                                   Rita de Cássia Brandão BERTAZZOLIII
                                                       Maria Benalva de MEDEIROSIII
                                              Rita de Cássia Cavalcanti Gonçalves de BIASEIV
                                                       Marize Raquel Diniz da ROSAV

I
 Professora da Escola Técnica de Saúde da Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa/PB, Brasil.
II
  Bolsista DCR/CNPq e Pesquisadora do Núcleo de Estudos e Pesquisas Epidemiológicas da Universidade Estadual da Paraíba, Campina Grande/PB, Brasil.
III
   Médica Infectologista do Hospital Clementino Fraga, João Pessoa/PB, Brasil
IV
    Professora do Departamento de Clínica e Odontologia Social, Disciplina de Estomatologia da Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa/PB, Brasil.
V
  Professora do Departamento de Clínica e Odontologia Social, Disciplina de Patologia Bucal da Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa/PB, Brasil.




RESUMO                                                                          ABSTRACT
Objetivo: Verificar a prevalência de manifestações orofaciais e                 Objective: To evaluate the prevalence of orofacial manifestations
sua correlação com a classificação imunológica em pacientes                     and their correlation to the immunological classification in HIV-
pediátricos infectados pelo HIV.                                                infected pediatric patients.
Metodologia: Vinte e uma crianças HIV-positivas sendo 12 do                     Method: Twenty-one HIV-positive children (12 boys and 9 girls;
gênero masculino e 9 do gênero feminino, na faixa etária entre 2 e              age range = 2 to 12 years; mean age = 6.4 ±2.8 years) treated at
12 anos de idade, com média de idade de 6,4 anos (±2.8) atendidas               the Hospital Complex Clementino Fraga in the city of João Pessoa,
no Complexo Hospitalar Clementino Fraga, na cidade de João                      PB, Brazil, were enrolled in this study. The children were clinically
Pessoa/PB foram selecionadas para o estudo. As crianças foram                   examined for the presence of oral manifestations, considering the
examinadas clinicamente quanto à presença de manifestações orais,               lesions existing at the moment of clinical examination. Medical data,
sendo consideradas as lesões presentes no momento do exame                      including the form of HIV contamination, CD4 count, anti-retroviral
clínico. Dados médicos como forma de contaminação do HIV,                       therapy in use, and clinical classification of the child’s disease,
contagem de CD4, terapia anti-retroviral utilizada e classificação              were obtained from the hospital files and recorded in specific
clínica da doença de cada criança foram obtidas dos prontuários e               forms.
anotados em ficha específica.                                                   Results: Among the examined children, 95.2% (n=20) were
Resultados: 95,2% (n=20) infectaram-se por via vertical e todas                 vertically infected and all children were under anti-retroviral therapy.
as crianças faziam uso de terapia anti-retroviral. A linfadenopatia             The following manifestations were found in 15 patients (71.4%):
cérvico-facial (28,5%), hipertrofia de parótidas, (23,8%),                      cervicofacial lymphadenopathy (28.5%), parotid gland hypertrophy
candidíase pseudomembranosa (19%), queilite angular (19%) e                     (23.8%), pseudomembranous candidiasis (19%), angular cheilitis
eritema gengival linear (4,7%) foram manifestações encontradas                  (19%), and linear gingival erythema (4.7%). As regards the
em 15 pacientes (71,4%). De acordo com o grau de imunodepressão,                immunodepression level, 38% of the children were classified as
38% das crianças foram classificadas sem imunodepressão, 38%                    immunocompetent, 38% presented moderate immunodepression
com imunodepressão moderada e 23% com imunodepressão grave.                     and 23% had severe immunodepression. As to the oral lesions, the
A candidíase pseudomembranosa foi a lesão oral prevalente (60%)                 pseudomembranous candidiasis was prevalent (60%) among the
entre os pacientes com imunossupressão grave, e houve uma                       patients with severe immunodepression. There was a statistically
correlação estatisticamente significativa (p=0.039) entre a presença            significant correlation between the presence of oral manifestations
de manifestações bucais e o grau de imunossupressão.                            and the immunodepression level.
Conclusão: As manifestações orofaciais foram freqüentes entre                   Conclusion: The orofacial manifestations were frequent among
as crianças estudadas e que sua presença esteve associada ao                    the children in this study and their presence was associated to the
estado imunológico do paciente.                                                 level of immunodepression.




DESCRITORES                                                                     DESCRIPTORS
Infecção pelo HIV; Crianças; Manifestações orofaciais:                          HIV infection; Children; Orofacial manifestations; Immunosupression.
Imunossupressão.



Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008                                                                        179
DORNELAS et al. - Manifestações Orofaciais em Crianças Infectadas pelo HIV




INTRODUÇÃO                                                                      METODOLOGIA

                                                                                         Do universo de 31 crianças, na faixa etária de 2 a
         A Síndrome da Imunodeficiência Adquirida (Aids),                       12 anos, com diagnóstico confirmado para infecção pelo
considerada atualmente uma grave pandemia, é a                                  HIV, conforme critérios do CDC publicados em 1994,
manifestação clínica mais avançada da infecção pelo vírus                       atendidas no Complexo Hospitalar de doenças infecto-
da imunodeficiência humana (HIV).                                               contagiosas, João Pessoa, PB, foram selecionadas 21
         No Brasil, o primeiro relato de Aids pediátrica                        crianças que retornaram ao Hospital durante o período da
ocorreu em 19831 e a partir desses primeiros relatos foi                        pesquisa, sendo 12 do gênero masculino e 9 do gênero
possível evidenciar uma marcante mudança na história da                         feminino. Excluiu-se do estudo, as crianças que não
infecção-doença, com o aumento do número de mulheres                            preenchiam os critérios de diagnóstico estabelecidos pelo
em idade reprodutiva infectadas pelo HIV e conseqüente                          CDC23, bem como aquelas que após o exame clínico não
aumento da transmissão vertical desse vírus.                                    compareceram para a realização do exame para contagem
         A mais importante via de transmissão do HIV para                       do CD4.
crianças é a materno-infantil. As manifestações clínicas e                               As crianças foram avaliadas quanto à presença
a evolução da infecção pelo HIV em crianças são diferentes                      de manifestações bucais relacionadas à infecção pelo HIV
dos pacientes adultos, pois a infecção viral na fase precoce                    através de exame clínico extra e intra-bucal e classificadas
da vida com o sistema imunológico ainda em                                      quanto a presença de manifestações orofaciais de acordo
desenvolvimento pode causar conseqüências mais graves                           com a classificação estabelecida por Ramos-Gomez et al5.
e em menor intervalo de tempo2,3.                                                        Exame clínico minucioso foi realizado em
         Manifestações bucais e alterações dos tecidos                          consultório odontológico sob luz artificial, com uso dos
dentários têm sido associadas com a soropositividade para                       equipamentos de proteção individual e espelho clínico,
o HIV em crianças 3-6, enquanto outras pesquisas não                            sempre seguindo as normas de controle de infecção
demonstraram relação entre a infecção pelo vírus e o                            cruzada. Todas as crianças foram examinadas pela mesma
desenvolvimento dentário em crianças infectadas pelo                            pesquisadora e os dados obtidos foram anotados em ficha
HIV7,8.                                                                         clínica previamente elaborada. Quando necessário, as
         No entanto, desde os primeiros estudos                                 crianças eram agendadas para tratamento odontológico.
envolvendo pacientes pediátricos 3,9 a relação entre a                                   Informações sobre as condições clínico-
imunossupressão causada pela infecção e o aparecimento                          imunológicas como contagem de CD4, terapia anti-retroviral
de lesões na cavidade bucal foi estabelecida10-16.                              utilizada e classificação clínica da doença segundo o CDC8
         A freqüência das lesões apresenta-se variada nas                       de todas as crianças foram obtidas dos prontuários
diferentes populações em função do maior ou menor                               médicos.
acesso a cuidados médicos e odontológicos, medicação                                     O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da
e nutrição 4,17. As manifestações orofaciais mais comuns                        Universidade Federal da Paraíba e o Termo de
em crianças infectadas pelo HIV/Aids incluem: candidíase                        Consentimento Livre e Esclarecido foi obtido dos pais ou
oral, estomatite herpética, eritema gengival linear, gengivite,                 responsável antes do início da investigação.
herpes simples, linfodenopatia cérvico-facial e hipertrofia                              Os resultados foram apresentados através de
de parótida18-20.                                                               freqüências absolutas e relativas. A associação entre
         O eritema gengival linear e o aumento de parótida                      variáveis categóricas foi avaliada através do teste exato de
apresentam uma freqüência maior nas crianças do que                             Fisher-Freeman-Halton. As fontes de associação nas
nos adultos, em contrapartida, as neoplasias malignas,                          tabelas de contingência foram identificadas através da
como o sarcoma de Kaposi e o linfoma não-Hodgkin, têm                           técnica de resíduos ajustados. Em todos os testes, foi
sua incidência diminuída no primeiro grupo. O aumento de                        adotado o nível de significância de 5%.
parótida também parece estar associado com uma
progressão mais lenta da doença e aumento na expectativa
de vida3,5,21. Com a instituição mais efetiva da terapia anti-                  RESULTADOS
retroviral, a freqüência das manifestações orofaciais
diminuíram, principalmente após a inclusão de drogas                                     Na amostra pesquisada, 61% dos pacientes
inibidoras de protease no esquema terapêutico21,22.                             apresentaram comprometimento imunológico, segundo os
         Esse trabalho teve como objetivo verificar a                           critérios propostos pelo CDC (1994). Levando-se em
prevalência de manifestações orofaciais e sua correlação                        consideração o grau de imunodepressão, as crianças se
com a classificação imunológica de pacientes pediátricos                        mostraram distribuídas de maneira uniforme, com 38%
infectados pelo HIV atendidas no Complexo Hospitalar de                         (n=8) sem imunossupressão, 38% (n=8) com
Doenças Infecto-contagiosas na Cidade de João Pessoa,                           imunodepressão moderada e 23% (n=5) com
Paraíba, Brasil.                                                                imunodepressão grave (Tabela 1).


180                                                                          Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008
DORNELAS et al. - Manifestações Orofaciais em Crianças Infectadas pelo HIV




     Tabela 1. Classificação clínica e imunológica das crianças infectadas pelo HIV segundo critérios do CDC.
                                                                              Classificação Clínica                                                       Total
      Classificação
                                      N Sintomas                                             B Sintomas
       imunológica                                                A Sintomas leves                                  C Sintomas graves
                                          ausentes                                           moderados
                                      n              %               n            %         n             %              n            %              n            %
     1 (Ausente)                      4             80,0             4           40,0       0              0             0            0              8           38,0
     2 (Moderada)                     1             20,0             5           50,0       2            33,3            0            0              8           38,0
     3 (Grave)                        0                  0           1           10,0       4            66,7            0            0              5           23,0
            Total                     5             23,8             10        47,6         6            28,5            0            0              21       100,0



         Em relação à presença de manifestações                                                     Em todas as crianças que apresentaram alguma
orofaciais, os resultados do exame intra-bucal revelaram                                    manifestação orofacial observou-se também algum grau
que 74% dos pacientes, apresentaram algum tipo de                                           de imunossupressão, com exceção da hipertrofia de
manifestação.                                                                               parótidas, que foi a única manifestação que ocorreu em
         Observando a relação entre a classificação                                         pacientes com ausência de imunodepressão. Esses
imunológica dos pacientes e a presença ou não de                                            dados estão representados na Tabela 3.
manifestações orofaciais verifica-se que a grande parte
das crianças com imunodepressão moderada (87,5%) e                                          Tabela 3. Ocorrência das manifestações orofaciais
que todas com imunodepressão grave (100%)                                                   segundo o grau de imunossupressão.
apresentaram manifestação bucal, enquanto que a maior                                                                         Grau de Imunodepressão
                                                                                                Manifestaçoes
parte daquelas com ausência de imunodepressão não                                                                       Ausente (IA) Moderado (IM) Grave (IG)
                                                                                                   Orofaciais            n    %       n   %        n    %
apresentou qualquer tipo de lesão bucal (62,5%) conforme
                                                                                            Candidíase PM                 -      -        1    12,5          3     60,0
ilustrado na Tabela 2.
                                                                                            Linfadenopatia                -      -        4    50,0          2     40,0
Tabela 2. Classificação dos pacientes de acordo com o                                       Queilite Angular              -      -        2    25,0          2     40,0
grau de imunossupressão e presença de manifestação                                          Hipertrofia de Parótida 3          37,5       1    12,5          1     20,0
orofaciais.
                                                                                            Eritema Gengival Linear -            -        -      -           1     20,0
                                          Classificação Clínica
           Grau de                                                                                     Total             3     15,0       8    40,0          9     45,0
                                    Sim                    Não              Total
Imunossupressão                   n    %                 n   %            n    %
Ausente (IA)                      3        37,5          5   62,5         8     38,0
                                                                                            DISCUSSÃO
Moderado (IM)                     7        87,5          1   12,5         8     38,0
Grave (IG)                        5       100,0          -    -           5     23,0
                                                                                                     A amostra desse estudo foi composta por 21
            Total             15           71,4      15      28,6         21 100,0
                                                                                            crianças atendidas no Complexo Hospitalar Clementino
                                                                                            Fraga, sendo que 95,2% (20) delas foram infectadas pelo
         Quanto à prevalência das manifestações                                             HIV através da via vertical, o que corrobora com dados
orofaciais, a linfadenopatia foi a mais ocorrente, 40% (n=6),                               epidemiológicos brasileiros que apontam a transmissão
seguido da hipertrofia de parótida, 33% (n=5), candidiase                                   vertical como a principal via de transmissão do HIV em
pseudomembranosa, 27% (n=4), queilite angular 27% (n=4)                                     crianças23.
e eritema gengival linear 7% (n=1) como podem ser vistos                                             De acordo com a classificação clínica e
na Figura 1.                                                                                imunológica 24 dos pacientes examinados, os dados
                                                                                            registrados neste estudo corroboram com os de Castro18
50     %                                                                                    que examinando crianças portadoras do HIV e distribuindo-
                           40,0
40                                                                                          as de acordo com a classificação clínica e imunológica
                                                                  33,0
                                                             7654321                        verificou claramente que aquelas com maior
30           27,0                                 27,0
                                            0987654321
                                                             7654321
                                                             76543211
                                            0987654321
                                            0987654321       765432                         comprometimento imunológico estavam nas categorias
                                            0987654321       7654321
20                                          0987654321
                                            0987654321       7654321
                                                             7654321                        clínicas mais graves.
                                            0987654321       7654321
                                            0987654321
10
                                            0987654321
                                            0987654321       7654321             7,0                 A correlação entre lesão bucal, estágio da infecção
                                                                          0987654321
                                                             7654321      09
                                            0987654321                    0987654321
                                            0987654321
                                            0987654321       7654321
                                                             7654321      0987654321
                                                                             87654321       pelo HIV e parâmetros imunológicos em crianças HIV
                                                                                            positivas tem sido relatado por diversos autores9,13,16,25.
 321  Candidíase Pseudo-membranosa              Linfadenopatia
 321                                                 21                                              Na população estudada, quanto maior o grau de
 321  Quelite Angular321                Hipertrofia de Parótida
                                                     21
                     321
                     Eritema Gengival Linear
                     321                                                                    imunodepressão, maior foi a prevalência de manifestações
Figura 1. Freqüência de manifestações estomatológicas                                       orofaciais, concordando com os achados Del Toro et al.13 e
nas crianças infectadas pelo HIV.                                                           de Santos et al. 16 que verificaram a prevalência de

Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008                                                                                            181
DORNELAS et al. - Manifestações Orofaciais em Crianças Infectadas pelo HIV




manifestações bucais em 6,7% dos pacientes com IA,                              CONCLUSÃO
23,3% dos pacientes com IM e 70% daqueles com IG.
          A Tabela 2 mostra a classificação dos 21 pacientes,                            As manifestações estomatológicas nos pacientes
segundo o grau de imunodepressão e a ocorrência ou não                          pediátricos infectados pelo HIV que participaram desse
de manifestações orofaciais. O resultado do teste exato de                      estudo foram freqüentes e sua presença esteve associada
Fisher-Freeman-Halton (p=0,039) indica que, em termos                           ao grau de imunossupressão apresentado no momento
proporcionais, a presença de manifestações orofaciais foi                       da avaliação.
diferente nos três grupos de pacientes, constituídos de
acordo com o grau de imunodepressão. O desdobramento
dessa análise, realizado através da técnica dos resíduos                        REFERÊNCIAS
ajustados, revela que: a) a freqüência de manifestações
orofaciais foi menos freqüente entre os pacientes com grau                      1. Brasil. Ministério da Saúde. Coordenação Nacional de DST e
                                                                                AIDS. Boletim Epidemiológico AIDS. Brasília, 1998.
de imunodepressão ausente de que seria esperado por
                                                                                2. Glick, M. Orofacial disorders in children with HIV disease. Dent
acaso (p= 0,007); b) a freqüência de manifestações
                                                                                Clin North Am 2005; 49:259-71.
orofaciais não foi diferente do esperado por acaso no grupo
                                                                                3. Leggott PJ. Oral manifestations of HIV infection in children. Oral
de pacientes com grau de imunodepressão moderada                                Surg Oral Med Oral Pathol 1992; 73(2):187.
(p=0,201) e no grupo de pacientes com grau de                                   4. Flaitz C, Wullbrandt B, Sexton J, Bourdon T, Hicks J. Prevalence
imunodepressão grave (p=0,105).                                                 of orodental findings in HIV-infected Romanian children. Pediatr
                                                                                Dent, Chicago 2001; 23(1):44-50.
          A grande freqüência de linfadenopatia cérvico-facial,
                                                                                5. Ramos-Gomez FJ. Oral aspects of HIV infection in children. Oral
em pacientes HIV positivos, deve-se às alterações
                                                                                Dis 1997; 3(1):531-5.
imunológicas apresentadas por esses pacientes, já que
                                                                                6. Valdez IV, Pizzo PA, Atkinson JC. Oral health of pediatric aids
aqueles com maior grau de imunodepressão desenvolvem-                           patients: a hospital-based study. J Den Child 1994; 61(2):114-8.
na com maior freqüência 11,26 . Entre os pacientes                              7. Bertazzolli RCB. Estudo do desenvolvimento dentário de crianças
examinados, nenhum com ausência de imunodepressão                               portadoras do HIV através de exame clínico e radiográfico. [Tese].
apresentou linfadenopatia (Tabela 3).                                           São Paulo: Faculdade de Odontologia, Universidade de São Paulo,
                                                                                2006.
          No estudo realizado por Bosco e Birman 10, a
                                                                                8. Fernandes A, Cherubini K, Veeck EB, Grando LJ, Birman EG,
candidíase também apareceu como a terceira lesão mais                           Silva CLO. Avaliação radiográfica das anomalias dentárias de
prevalente (23,3%). A candidíase pseudomembranosa é                             número, forma, tamanho, posição e estrutura em crianças
relatada como a lesão mais freqüente entre os pacientes                         infectadas pelo HIV. Rev ABO Nac 2002; 10(2):93-7.
pediátricos 9,13,27. A grande variação na freqüência de                         9. Ketchem L, Berkowitz RJ, Mcliveen J, Forrester D, Rakusan T.
                                                                                Oral findings in HIV-seropositive children. Pediatr Dent 1990;
candidíase pode ser justificada pelo tipo de estudo realizado                   12(3):143-6.
(transversal ou longitudinal), grau de imunodepressão dos                       10. Bosco VL, Birman EG, Cury AE, Paula CR. Yeasts from the oral
pacientes estudados e uso de anti-retrovirais.                                  cavity of children with aids: exoenzyme production and antifungal
          No estudo realizado por Magalhães et al. 15 a                         resistance. Pesq Odontol Bras 2003; 17(3):217-22.
queilite angular também foi a terceira mais prevalente entre                    11. Bosco VL, Birman EG. Oral manifestations in children with AIDS
                                                                                and in controls. Pesq Odontol Bras 2000; 16(1):7-11.
as crianças examinadas apareceu em freqüência (29%)
                                                                                12. Costa RRS, VIllena RS, Sucasas PSC, Birman EG. Oral finding
bem próxima a encontrada nesta pesquisa. A prevalência                          in pediatric AIDS: a case control study in Brazilian children. J Dent
de queilite angular, na amostra pesquisada, pode ser                            Child 1998; 65(3):186-90.
considerada alta, posto que foi superior aos 10% descritos                      13. Del Toro A, Berkowitz B, Meyerowitz C, Frenkel LM. Oral findings
previamente 6,19,24. O aumento da glândula parótida vem                         in asymptomatic (P-1) and symptomatic (P-2) infected children.
                                                                                Pediatr Dent 1996; 18(2):114-6.
sendo associado a um melhor prognóstico do
                                                                                14. Fine DH, Tofsky N, Nelson EM, Schoen D, Barasch A. Clinical
desenvolvimento da doença11.
                                                                                implications of oral manifestations of HIV infection in children. Den
          Nos pacientes com IG, a lesão mais prevalente foi                     Clin North Am. 2003; 47:159-74.
a candidíase pseudomembranosa, acometendo 60%                                   15. Magalhães MG, Bueno DF, Serra E, Rhoner G. Oral
deles, naqueles com IM acometeu 12,5%, corroborando                             manifestations of HIV positive children. J Clin Pediatr Dent 2001;
com os estudos prévios 11,16 nos quais a maioria dos                            25(2):103-6.
                                                                                16. Santos LC, Castro GF, Souza IPR, Oliveira RH. Oral
pacientes com candidíase se encontravam com IG. A
                                                                                manifestations related to immunosuppression degree HIV- positive
candidíase também esteve associada a baixas contagens                           children. Braz Den J 2001; 12(2):135-8.
de linfócitos CD49,25.                                                          17. Pongsiriwet S, Iamaroon A, Kanjanavanti S, Pattanaporn K,
          A linfadenopatia cérvico-facial (LCF) esteve mais                     Krisanoprakornkit S. Oral lesions and dental caries status in
presente nos pacientes com IM (50%) do que naqueles                             perinatally HIV-infected children in Northern Thailand. Int J Pediatr
                                                                                Dent 2003; 13:180-5.
com IG (40%), diferentemente dos achados de Bundzman
                                                                                18. Castro GF. Correlação entre manifestações bucais e
et al.26 onde a LCF esteve presente em 61,3% dos pacientes                      classificação clínica e imunológica em crianças infectadas pelo
com IG e 19,4% daqueles com IM, e Bosco e Birman10 com                          HIV. [Dissertação]. Rio de Janeiro, Faculdade de Odontologia,
66,67% das crianças com IG e 19,4% com IM.                                      Universidade Federal do Rio de Janeiro, 1998.


182                                                                          Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008
DORNELAS et al. - Manifestações Orofaciais em Crianças Infectadas pelo HIV




19. Grando LJ, Yurgel LS, Machado DC, Silva CL, Menezes M,                   Recebido/Received: 23/09/07
Picolli C. Manifestações estomatológicas, contagem de linfócitos T
                                                                             Revisado/Reviewed: 11/01/08
D4 e carga viral de crianças brasileiras e norte-americanas
infectadas pelo HIV. Pesq Odontol Bras 2002; 16(1):18-25.                    Aprovado/Approved: 10/03/08

20. Fonseca R, Cardoso AS, Pomarico I. Frequency of oral
manifestations in children infected with human immunodeficiency
vírus. Quintessence Int 2000; 31(6):419-22.
21. Soares LF, Castro GFBA, Souza IPR, Pinheiro M. Pediatric HIV-            Correspondência/Correspondence:
related oral manifestations - a five-year retrospective study. Braz
                                                                             Marize Rosa
Oral Res 2004; 18(1):6-11.
                                                                             Rua Major Ciraulo, 270/500 - Ed. Leonardo da Vinci
22. Gaitán-Cepeda L, Martínez-Saavedra A, Martínez-Gonsáles M,
Casta M, Fragoso-Ríos R. Lesiones orales en niños VIH+/SIDA bajo             Manaíra       Joaõ Pessoa/PB         CEP: 58O38-290
dos diferentes tipos de terapias antirretrovirales. Bol Med Hosp
Infant 2001; 58:12-20.
23. Brasil. Ministério da Saúde. Coordenação Nacional de DST e
AIDS. Boletim Epidemiológico AIDS. Brasília, 2006.
24. CDC. Revised classification system for human immunodeficiency
virus (HIV) infection in children less than 13 years of age. MMWR
1994; 43(2) :1-10.
25. Ramos-Gomez FJ, Hilton JF, Canchola AJ, Greenspan D,
Greenspan JS, Maldonado YA. Risk factors for HIV related orofacial
soft-tissue manifestations in children. Pediatr Dent 1996; 18(2):121-
6.
26. Bundzman ER, Neves AA, Santos LC, Oliveira RHS. Relação
entre linfadenopatia, imunossupressão e manifestações orais em
crianças HIV+. Anais da Sociedade Brasileira de Pesquisas
Odontológicas 1996; 10:109-20.
27. Ramos-Gomez FJ, Petru A, Hilton JF, Maldonado I, Greenspan
D, Greenspan JS. Orofacial manifestations, caries, and periodontal
status in pediatric HIV infection. Pediatr Dent 1994; 16(2):159-60.




Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008                                                                      183

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Hiv 06

  • 1. ISSN - 1519-0501 DOI: 10.4034/1519.0501.2008.0082.0009 Manifestações Orofaciais e sua Correlação com a Classificação Clínica e Imunológica em Crianças Infectadas pelo HIV em João Pessoa, Paraíba, Brasil Orofacial Manifestations and their Correlation to the Clinical and Immunological Classification in HIV-Infected Children in the city of João Pessoa, PB, Brazil Sheyla Kátia Lúcio DORNELASI Rita de Cássia Brandão BERTAZZOLIII Maria Benalva de MEDEIROSIII Rita de Cássia Cavalcanti Gonçalves de BIASEIV Marize Raquel Diniz da ROSAV I Professora da Escola Técnica de Saúde da Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa/PB, Brasil. II Bolsista DCR/CNPq e Pesquisadora do Núcleo de Estudos e Pesquisas Epidemiológicas da Universidade Estadual da Paraíba, Campina Grande/PB, Brasil. III Médica Infectologista do Hospital Clementino Fraga, João Pessoa/PB, Brasil IV Professora do Departamento de Clínica e Odontologia Social, Disciplina de Estomatologia da Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa/PB, Brasil. V Professora do Departamento de Clínica e Odontologia Social, Disciplina de Patologia Bucal da Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa/PB, Brasil. RESUMO ABSTRACT Objetivo: Verificar a prevalência de manifestações orofaciais e Objective: To evaluate the prevalence of orofacial manifestations sua correlação com a classificação imunológica em pacientes and their correlation to the immunological classification in HIV- pediátricos infectados pelo HIV. infected pediatric patients. Metodologia: Vinte e uma crianças HIV-positivas sendo 12 do Method: Twenty-one HIV-positive children (12 boys and 9 girls; gênero masculino e 9 do gênero feminino, na faixa etária entre 2 e age range = 2 to 12 years; mean age = 6.4 ±2.8 years) treated at 12 anos de idade, com média de idade de 6,4 anos (±2.8) atendidas the Hospital Complex Clementino Fraga in the city of João Pessoa, no Complexo Hospitalar Clementino Fraga, na cidade de João PB, Brazil, were enrolled in this study. The children were clinically Pessoa/PB foram selecionadas para o estudo. As crianças foram examined for the presence of oral manifestations, considering the examinadas clinicamente quanto à presença de manifestações orais, lesions existing at the moment of clinical examination. Medical data, sendo consideradas as lesões presentes no momento do exame including the form of HIV contamination, CD4 count, anti-retroviral clínico. Dados médicos como forma de contaminação do HIV, therapy in use, and clinical classification of the child’s disease, contagem de CD4, terapia anti-retroviral utilizada e classificação were obtained from the hospital files and recorded in specific clínica da doença de cada criança foram obtidas dos prontuários e forms. anotados em ficha específica. Results: Among the examined children, 95.2% (n=20) were Resultados: 95,2% (n=20) infectaram-se por via vertical e todas vertically infected and all children were under anti-retroviral therapy. as crianças faziam uso de terapia anti-retroviral. A linfadenopatia The following manifestations were found in 15 patients (71.4%): cérvico-facial (28,5%), hipertrofia de parótidas, (23,8%), cervicofacial lymphadenopathy (28.5%), parotid gland hypertrophy candidíase pseudomembranosa (19%), queilite angular (19%) e (23.8%), pseudomembranous candidiasis (19%), angular cheilitis eritema gengival linear (4,7%) foram manifestações encontradas (19%), and linear gingival erythema (4.7%). As regards the em 15 pacientes (71,4%). De acordo com o grau de imunodepressão, immunodepression level, 38% of the children were classified as 38% das crianças foram classificadas sem imunodepressão, 38% immunocompetent, 38% presented moderate immunodepression com imunodepressão moderada e 23% com imunodepressão grave. and 23% had severe immunodepression. As to the oral lesions, the A candidíase pseudomembranosa foi a lesão oral prevalente (60%) pseudomembranous candidiasis was prevalent (60%) among the entre os pacientes com imunossupressão grave, e houve uma patients with severe immunodepression. There was a statistically correlação estatisticamente significativa (p=0.039) entre a presença significant correlation between the presence of oral manifestations de manifestações bucais e o grau de imunossupressão. and the immunodepression level. Conclusão: As manifestações orofaciais foram freqüentes entre Conclusion: The orofacial manifestations were frequent among as crianças estudadas e que sua presença esteve associada ao the children in this study and their presence was associated to the estado imunológico do paciente. level of immunodepression. DESCRITORES DESCRIPTORS Infecção pelo HIV; Crianças; Manifestações orofaciais: HIV infection; Children; Orofacial manifestations; Immunosupression. Imunossupressão. Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008 179
  • 2. DORNELAS et al. - Manifestações Orofaciais em Crianças Infectadas pelo HIV INTRODUÇÃO METODOLOGIA Do universo de 31 crianças, na faixa etária de 2 a A Síndrome da Imunodeficiência Adquirida (Aids), 12 anos, com diagnóstico confirmado para infecção pelo considerada atualmente uma grave pandemia, é a HIV, conforme critérios do CDC publicados em 1994, manifestação clínica mais avançada da infecção pelo vírus atendidas no Complexo Hospitalar de doenças infecto- da imunodeficiência humana (HIV). contagiosas, João Pessoa, PB, foram selecionadas 21 No Brasil, o primeiro relato de Aids pediátrica crianças que retornaram ao Hospital durante o período da ocorreu em 19831 e a partir desses primeiros relatos foi pesquisa, sendo 12 do gênero masculino e 9 do gênero possível evidenciar uma marcante mudança na história da feminino. Excluiu-se do estudo, as crianças que não infecção-doença, com o aumento do número de mulheres preenchiam os critérios de diagnóstico estabelecidos pelo em idade reprodutiva infectadas pelo HIV e conseqüente CDC23, bem como aquelas que após o exame clínico não aumento da transmissão vertical desse vírus. compareceram para a realização do exame para contagem A mais importante via de transmissão do HIV para do CD4. crianças é a materno-infantil. As manifestações clínicas e As crianças foram avaliadas quanto à presença a evolução da infecção pelo HIV em crianças são diferentes de manifestações bucais relacionadas à infecção pelo HIV dos pacientes adultos, pois a infecção viral na fase precoce através de exame clínico extra e intra-bucal e classificadas da vida com o sistema imunológico ainda em quanto a presença de manifestações orofaciais de acordo desenvolvimento pode causar conseqüências mais graves com a classificação estabelecida por Ramos-Gomez et al5. e em menor intervalo de tempo2,3. Exame clínico minucioso foi realizado em Manifestações bucais e alterações dos tecidos consultório odontológico sob luz artificial, com uso dos dentários têm sido associadas com a soropositividade para equipamentos de proteção individual e espelho clínico, o HIV em crianças 3-6, enquanto outras pesquisas não sempre seguindo as normas de controle de infecção demonstraram relação entre a infecção pelo vírus e o cruzada. Todas as crianças foram examinadas pela mesma desenvolvimento dentário em crianças infectadas pelo pesquisadora e os dados obtidos foram anotados em ficha HIV7,8. clínica previamente elaborada. Quando necessário, as No entanto, desde os primeiros estudos crianças eram agendadas para tratamento odontológico. envolvendo pacientes pediátricos 3,9 a relação entre a Informações sobre as condições clínico- imunossupressão causada pela infecção e o aparecimento imunológicas como contagem de CD4, terapia anti-retroviral de lesões na cavidade bucal foi estabelecida10-16. utilizada e classificação clínica da doença segundo o CDC8 A freqüência das lesões apresenta-se variada nas de todas as crianças foram obtidas dos prontuários diferentes populações em função do maior ou menor médicos. acesso a cuidados médicos e odontológicos, medicação O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da e nutrição 4,17. As manifestações orofaciais mais comuns Universidade Federal da Paraíba e o Termo de em crianças infectadas pelo HIV/Aids incluem: candidíase Consentimento Livre e Esclarecido foi obtido dos pais ou oral, estomatite herpética, eritema gengival linear, gengivite, responsável antes do início da investigação. herpes simples, linfodenopatia cérvico-facial e hipertrofia Os resultados foram apresentados através de de parótida18-20. freqüências absolutas e relativas. A associação entre O eritema gengival linear e o aumento de parótida variáveis categóricas foi avaliada através do teste exato de apresentam uma freqüência maior nas crianças do que Fisher-Freeman-Halton. As fontes de associação nas nos adultos, em contrapartida, as neoplasias malignas, tabelas de contingência foram identificadas através da como o sarcoma de Kaposi e o linfoma não-Hodgkin, têm técnica de resíduos ajustados. Em todos os testes, foi sua incidência diminuída no primeiro grupo. O aumento de adotado o nível de significância de 5%. parótida também parece estar associado com uma progressão mais lenta da doença e aumento na expectativa de vida3,5,21. Com a instituição mais efetiva da terapia anti- RESULTADOS retroviral, a freqüência das manifestações orofaciais diminuíram, principalmente após a inclusão de drogas Na amostra pesquisada, 61% dos pacientes inibidoras de protease no esquema terapêutico21,22. apresentaram comprometimento imunológico, segundo os Esse trabalho teve como objetivo verificar a critérios propostos pelo CDC (1994). Levando-se em prevalência de manifestações orofaciais e sua correlação consideração o grau de imunodepressão, as crianças se com a classificação imunológica de pacientes pediátricos mostraram distribuídas de maneira uniforme, com 38% infectados pelo HIV atendidas no Complexo Hospitalar de (n=8) sem imunossupressão, 38% (n=8) com Doenças Infecto-contagiosas na Cidade de João Pessoa, imunodepressão moderada e 23% (n=5) com Paraíba, Brasil. imunodepressão grave (Tabela 1). 180 Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008
  • 3. DORNELAS et al. - Manifestações Orofaciais em Crianças Infectadas pelo HIV Tabela 1. Classificação clínica e imunológica das crianças infectadas pelo HIV segundo critérios do CDC. Classificação Clínica Total Classificação N Sintomas B Sintomas imunológica A Sintomas leves C Sintomas graves ausentes moderados n % n % n % n % n % 1 (Ausente) 4 80,0 4 40,0 0 0 0 0 8 38,0 2 (Moderada) 1 20,0 5 50,0 2 33,3 0 0 8 38,0 3 (Grave) 0 0 1 10,0 4 66,7 0 0 5 23,0 Total 5 23,8 10 47,6 6 28,5 0 0 21 100,0 Em relação à presença de manifestações Em todas as crianças que apresentaram alguma orofaciais, os resultados do exame intra-bucal revelaram manifestação orofacial observou-se também algum grau que 74% dos pacientes, apresentaram algum tipo de de imunossupressão, com exceção da hipertrofia de manifestação. parótidas, que foi a única manifestação que ocorreu em Observando a relação entre a classificação pacientes com ausência de imunodepressão. Esses imunológica dos pacientes e a presença ou não de dados estão representados na Tabela 3. manifestações orofaciais verifica-se que a grande parte das crianças com imunodepressão moderada (87,5%) e Tabela 3. Ocorrência das manifestações orofaciais que todas com imunodepressão grave (100%) segundo o grau de imunossupressão. apresentaram manifestação bucal, enquanto que a maior Grau de Imunodepressão Manifestaçoes parte daquelas com ausência de imunodepressão não Ausente (IA) Moderado (IM) Grave (IG) Orofaciais n % n % n % apresentou qualquer tipo de lesão bucal (62,5%) conforme Candidíase PM - - 1 12,5 3 60,0 ilustrado na Tabela 2. Linfadenopatia - - 4 50,0 2 40,0 Tabela 2. Classificação dos pacientes de acordo com o Queilite Angular - - 2 25,0 2 40,0 grau de imunossupressão e presença de manifestação Hipertrofia de Parótida 3 37,5 1 12,5 1 20,0 orofaciais. Eritema Gengival Linear - - - - 1 20,0 Classificação Clínica Grau de Total 3 15,0 8 40,0 9 45,0 Sim Não Total Imunossupressão n % n % n % Ausente (IA) 3 37,5 5 62,5 8 38,0 DISCUSSÃO Moderado (IM) 7 87,5 1 12,5 8 38,0 Grave (IG) 5 100,0 - - 5 23,0 A amostra desse estudo foi composta por 21 Total 15 71,4 15 28,6 21 100,0 crianças atendidas no Complexo Hospitalar Clementino Fraga, sendo que 95,2% (20) delas foram infectadas pelo Quanto à prevalência das manifestações HIV através da via vertical, o que corrobora com dados orofaciais, a linfadenopatia foi a mais ocorrente, 40% (n=6), epidemiológicos brasileiros que apontam a transmissão seguido da hipertrofia de parótida, 33% (n=5), candidiase vertical como a principal via de transmissão do HIV em pseudomembranosa, 27% (n=4), queilite angular 27% (n=4) crianças23. e eritema gengival linear 7% (n=1) como podem ser vistos De acordo com a classificação clínica e na Figura 1. imunológica 24 dos pacientes examinados, os dados registrados neste estudo corroboram com os de Castro18 50 % que examinando crianças portadoras do HIV e distribuindo- 40,0 40 as de acordo com a classificação clínica e imunológica 33,0 7654321 verificou claramente que aquelas com maior 30 27,0 27,0 0987654321 7654321 76543211 0987654321 0987654321 765432 comprometimento imunológico estavam nas categorias 0987654321 7654321 20 0987654321 0987654321 7654321 7654321 clínicas mais graves. 0987654321 7654321 0987654321 10 0987654321 0987654321 7654321 7,0 A correlação entre lesão bucal, estágio da infecção 0987654321 7654321 09 0987654321 0987654321 0987654321 0987654321 7654321 7654321 0987654321 87654321 pelo HIV e parâmetros imunológicos em crianças HIV positivas tem sido relatado por diversos autores9,13,16,25. 321 Candidíase Pseudo-membranosa Linfadenopatia 321 21 Na população estudada, quanto maior o grau de 321 Quelite Angular321 Hipertrofia de Parótida 21 321 Eritema Gengival Linear 321 imunodepressão, maior foi a prevalência de manifestações Figura 1. Freqüência de manifestações estomatológicas orofaciais, concordando com os achados Del Toro et al.13 e nas crianças infectadas pelo HIV. de Santos et al. 16 que verificaram a prevalência de Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008 181
  • 4. DORNELAS et al. - Manifestações Orofaciais em Crianças Infectadas pelo HIV manifestações bucais em 6,7% dos pacientes com IA, CONCLUSÃO 23,3% dos pacientes com IM e 70% daqueles com IG. A Tabela 2 mostra a classificação dos 21 pacientes, As manifestações estomatológicas nos pacientes segundo o grau de imunodepressão e a ocorrência ou não pediátricos infectados pelo HIV que participaram desse de manifestações orofaciais. O resultado do teste exato de estudo foram freqüentes e sua presença esteve associada Fisher-Freeman-Halton (p=0,039) indica que, em termos ao grau de imunossupressão apresentado no momento proporcionais, a presença de manifestações orofaciais foi da avaliação. diferente nos três grupos de pacientes, constituídos de acordo com o grau de imunodepressão. O desdobramento dessa análise, realizado através da técnica dos resíduos REFERÊNCIAS ajustados, revela que: a) a freqüência de manifestações orofaciais foi menos freqüente entre os pacientes com grau 1. Brasil. Ministério da Saúde. Coordenação Nacional de DST e AIDS. Boletim Epidemiológico AIDS. Brasília, 1998. de imunodepressão ausente de que seria esperado por 2. Glick, M. Orofacial disorders in children with HIV disease. Dent acaso (p= 0,007); b) a freqüência de manifestações Clin North Am 2005; 49:259-71. orofaciais não foi diferente do esperado por acaso no grupo 3. Leggott PJ. Oral manifestations of HIV infection in children. Oral de pacientes com grau de imunodepressão moderada Surg Oral Med Oral Pathol 1992; 73(2):187. (p=0,201) e no grupo de pacientes com grau de 4. Flaitz C, Wullbrandt B, Sexton J, Bourdon T, Hicks J. Prevalence imunodepressão grave (p=0,105). of orodental findings in HIV-infected Romanian children. Pediatr Dent, Chicago 2001; 23(1):44-50. A grande freqüência de linfadenopatia cérvico-facial, 5. Ramos-Gomez FJ. Oral aspects of HIV infection in children. Oral em pacientes HIV positivos, deve-se às alterações Dis 1997; 3(1):531-5. imunológicas apresentadas por esses pacientes, já que 6. Valdez IV, Pizzo PA, Atkinson JC. Oral health of pediatric aids aqueles com maior grau de imunodepressão desenvolvem- patients: a hospital-based study. J Den Child 1994; 61(2):114-8. na com maior freqüência 11,26 . Entre os pacientes 7. Bertazzolli RCB. Estudo do desenvolvimento dentário de crianças examinados, nenhum com ausência de imunodepressão portadoras do HIV através de exame clínico e radiográfico. [Tese]. apresentou linfadenopatia (Tabela 3). São Paulo: Faculdade de Odontologia, Universidade de São Paulo, 2006. No estudo realizado por Bosco e Birman 10, a 8. Fernandes A, Cherubini K, Veeck EB, Grando LJ, Birman EG, candidíase também apareceu como a terceira lesão mais Silva CLO. Avaliação radiográfica das anomalias dentárias de prevalente (23,3%). A candidíase pseudomembranosa é número, forma, tamanho, posição e estrutura em crianças relatada como a lesão mais freqüente entre os pacientes infectadas pelo HIV. Rev ABO Nac 2002; 10(2):93-7. pediátricos 9,13,27. A grande variação na freqüência de 9. Ketchem L, Berkowitz RJ, Mcliveen J, Forrester D, Rakusan T. Oral findings in HIV-seropositive children. Pediatr Dent 1990; candidíase pode ser justificada pelo tipo de estudo realizado 12(3):143-6. (transversal ou longitudinal), grau de imunodepressão dos 10. Bosco VL, Birman EG, Cury AE, Paula CR. Yeasts from the oral pacientes estudados e uso de anti-retrovirais. cavity of children with aids: exoenzyme production and antifungal No estudo realizado por Magalhães et al. 15 a resistance. Pesq Odontol Bras 2003; 17(3):217-22. queilite angular também foi a terceira mais prevalente entre 11. Bosco VL, Birman EG. Oral manifestations in children with AIDS and in controls. Pesq Odontol Bras 2000; 16(1):7-11. as crianças examinadas apareceu em freqüência (29%) 12. Costa RRS, VIllena RS, Sucasas PSC, Birman EG. Oral finding bem próxima a encontrada nesta pesquisa. A prevalência in pediatric AIDS: a case control study in Brazilian children. J Dent de queilite angular, na amostra pesquisada, pode ser Child 1998; 65(3):186-90. considerada alta, posto que foi superior aos 10% descritos 13. Del Toro A, Berkowitz B, Meyerowitz C, Frenkel LM. Oral findings previamente 6,19,24. O aumento da glândula parótida vem in asymptomatic (P-1) and symptomatic (P-2) infected children. Pediatr Dent 1996; 18(2):114-6. sendo associado a um melhor prognóstico do 14. Fine DH, Tofsky N, Nelson EM, Schoen D, Barasch A. Clinical desenvolvimento da doença11. implications of oral manifestations of HIV infection in children. Den Nos pacientes com IG, a lesão mais prevalente foi Clin North Am. 2003; 47:159-74. a candidíase pseudomembranosa, acometendo 60% 15. Magalhães MG, Bueno DF, Serra E, Rhoner G. Oral deles, naqueles com IM acometeu 12,5%, corroborando manifestations of HIV positive children. J Clin Pediatr Dent 2001; com os estudos prévios 11,16 nos quais a maioria dos 25(2):103-6. 16. Santos LC, Castro GF, Souza IPR, Oliveira RH. Oral pacientes com candidíase se encontravam com IG. A manifestations related to immunosuppression degree HIV- positive candidíase também esteve associada a baixas contagens children. Braz Den J 2001; 12(2):135-8. de linfócitos CD49,25. 17. Pongsiriwet S, Iamaroon A, Kanjanavanti S, Pattanaporn K, A linfadenopatia cérvico-facial (LCF) esteve mais Krisanoprakornkit S. Oral lesions and dental caries status in presente nos pacientes com IM (50%) do que naqueles perinatally HIV-infected children in Northern Thailand. Int J Pediatr Dent 2003; 13:180-5. com IG (40%), diferentemente dos achados de Bundzman 18. Castro GF. Correlação entre manifestações bucais e et al.26 onde a LCF esteve presente em 61,3% dos pacientes classificação clínica e imunológica em crianças infectadas pelo com IG e 19,4% daqueles com IM, e Bosco e Birman10 com HIV. [Dissertação]. Rio de Janeiro, Faculdade de Odontologia, 66,67% das crianças com IG e 19,4% com IM. Universidade Federal do Rio de Janeiro, 1998. 182 Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008
  • 5. DORNELAS et al. - Manifestações Orofaciais em Crianças Infectadas pelo HIV 19. Grando LJ, Yurgel LS, Machado DC, Silva CL, Menezes M, Recebido/Received: 23/09/07 Picolli C. Manifestações estomatológicas, contagem de linfócitos T Revisado/Reviewed: 11/01/08 D4 e carga viral de crianças brasileiras e norte-americanas infectadas pelo HIV. Pesq Odontol Bras 2002; 16(1):18-25. Aprovado/Approved: 10/03/08 20. Fonseca R, Cardoso AS, Pomarico I. Frequency of oral manifestations in children infected with human immunodeficiency vírus. Quintessence Int 2000; 31(6):419-22. 21. Soares LF, Castro GFBA, Souza IPR, Pinheiro M. Pediatric HIV- Correspondência/Correspondence: related oral manifestations - a five-year retrospective study. Braz Marize Rosa Oral Res 2004; 18(1):6-11. Rua Major Ciraulo, 270/500 - Ed. Leonardo da Vinci 22. Gaitán-Cepeda L, Martínez-Saavedra A, Martínez-Gonsáles M, Casta M, Fragoso-Ríos R. Lesiones orales en niños VIH+/SIDA bajo Manaíra Joaõ Pessoa/PB CEP: 58O38-290 dos diferentes tipos de terapias antirretrovirales. Bol Med Hosp Infant 2001; 58:12-20. 23. Brasil. Ministério da Saúde. Coordenação Nacional de DST e AIDS. Boletim Epidemiológico AIDS. Brasília, 2006. 24. CDC. Revised classification system for human immunodeficiency virus (HIV) infection in children less than 13 years of age. MMWR 1994; 43(2) :1-10. 25. Ramos-Gomez FJ, Hilton JF, Canchola AJ, Greenspan D, Greenspan JS, Maldonado YA. Risk factors for HIV related orofacial soft-tissue manifestations in children. Pediatr Dent 1996; 18(2):121- 6. 26. Bundzman ER, Neves AA, Santos LC, Oliveira RHS. Relação entre linfadenopatia, imunossupressão e manifestações orais em crianças HIV+. Anais da Sociedade Brasileira de Pesquisas Odontológicas 1996; 10:109-20. 27. Ramos-Gomez FJ, Petru A, Hilton JF, Maldonado I, Greenspan D, Greenspan JS. Orofacial manifestations, caries, and periodontal status in pediatric HIV infection. Pediatr Dent 1994; 16(2):159-60. Pesq Bras Odontoped Clin Integr, João Pessoa, 8(2):179-183, maio/ago. 2008 183