Estudo etiológico de 252 casos de diarréia aguda

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Estudo etiológico de 252 casos de diarréia aguda

  1. 1. ESTUDO ETIOLÓGICO DE 252 CASOS DE DIARRÉIA AGUDA INTERNADOS NO HOSPITAL UNIVERSITÁRIO DA UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO ANDRÉ A. OSMO1 , MARIA C. KORBAGE DE ARAÚJO1 , ELIANA BARISON1 , ALFREDO E. GILIO1 , ANNA LÚCIA B. C. BERNABÉ1 , RICARDO G. CARNEIRO1 , MARIA TEREZA Z. DA COSTA1 , ANTRANIK MANISSADJIAN2 E ELZA MAMIZUKA3 Divisão de Pediatria do Hospital Universitário da Universidade de São Paulo e Departamento de Pediatria da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo. 1 Assistentes 2 Professor Titular de Pediatria 3 Assistente da Disciplina de Microbiologia Clínica da Faculdade de Ciências Farmacêuticas da Universidade de São Paulo. Aceito para publicação em 12 de dezembro de 1982. RESUMO Os autores estudaram 252 casos de diarréia aguda no período de 10 meses, representando 36,5% de todas as interna- ções do Hospital Universitário. A faixa etária predominante foi a dos lactentes jovens (menos de seis meses), a grande maioria portadora de desnutrição e desidra- tação, que com freqüência se constituiram nos motivos da internação. As bactérias que encontraram foram: E. coli enteropato- gênicos clássicos (19,5%); Salmonellas (10,3%); Shigellas (2,4%); Yersínia entero- colítica (só um caso em associação com outro agente); Campylobacter (4,4%). No período em que se estudou a prevalência de Rotavirus, encontrou-se em 14% dos casos como agente único e 11% dos casos como agente associado (total de 25,6%). Foram também estudadas as caracterís- ticas clínicas e a sensibilidade antibiótica dos agentes. É de grande importância a verificação de que os E. coli enteropatogê- nicos clássicos só apresentaram boa sen- sibilidade ao Colistin, Amicacina e Cefo- xitin e que as Salmonellas (S. typhimurium em 82,5% dos casos), só apresentaram sen- sibilidade aceitável ao Cefoxitin e ao Colis- tin, apresentando alto índice de resistência a todos os aminoglicosideos, à Sulfa-trime- toprim e à Fosfomicina, antibióticos muito utilizados para o tratamento desse tipo de infecção. A taxa de mortalidade por diar- réia aguda foi de 2,7%, correspondendo quase sempre a disseminação hematogêni- ca do agente. As doenças diarréicas constituem em nosso meio a principal causa de mortalidade infantil. De acordo com os dados da "Investi- gação Interamericana de Mortalidade na In- fância", 43% dos óbitos ocorridos em crian- ças menores de um ano no Município de São Paulo, tiveram como causa básica ou associa- da, a gastrenterite, sendo que a maior parte desses óbitos ocorreu no verãon . A diarréia, principalmente quando asso- ciada à desnutrição e desidratação, represen- ta uma parcela significativa das internações nas enfermarias gerais da Pediatria. No Hospital Universitário — USP — de Agosto de 1981 a Maio de 1982, a diarréia INVESTIGAÇÃO
  2. 2. INVESTIGAÇÃO aguda foi responsável por 252 internações de um total de 690, representando 36,5%. Duran- te esse período, desenvolvemos um estudo clínico e etiológico das crianças internadas com diagnóstico de diarréia aguda. A origem dos pacientes foi predominantemente da área do Butantã (São Paulo), onde residem aproxi- madamente 200.000 habitantes não sofrendo qualquer espécie de triagem e, portanto, acre- ditamos ser uma amostra representativa do que deve ocorrer em outras localidades da cidade de São Paulo. Abreviações utilizadas: GECA: gastrenterocolite aguda ECEP: E. coli enteropatogênicas clássicas ECET: E. coli enterotoxigênicas ECEI: E. coli enteroinvasivas Toxina LT: termo lábil Toxina ST: termo estável Material e Métodos Estudaram-se 252 crianças internadas com diagnóstico de diarréia aguda no Hospi- tal Universitário — USP — no período de Agosto de 1981 a Maio de 1982. Conceituamos como portadores de diarréia aguda os pacien- tes que ao momento da internação referiam alteração do número e características das evacuações por um período inferior a 15 dias. Durante o período de estudo foram feitas 252 coproculturas, sendo as fezes obtidas, colocadas em solução glicerinada e tampo- nada e o processamento dessas amostras rea- lizado nos 60 minutos subseqüentes. O mate- rial foi semeado em ágar sangue, ágar EMB, ágar SS e caldo tetrationato e selenito. Os meios foram incubados por 24 horas. A partir dos caldos selenito e tetrationato foram feitas semeaduras em meios ágar SS e ágar verde- -brilhante, respectivamente. Após o cresci- mento, foram transferidas de cada placa, cerca de quatro a cinco colônias fermenta- doras ou não de lactose, para meios de iden- tificação preliminar como TSI e uréia de Christensen. A partir dos tubos em que as reações bio- químicas eram compatíveis com Salmonella, E. coli e Shigella, foram realizadas reações de aglutinação com anti-soros polivalentes (em placa de vidro) e posteriormente confirmadas através de provas bioquímicas. A determina- ção dos sorogrupos de f. coli enteropatogê- nica clássica foi realizada através do método de aglutinação, em placa de vidro, frente a soros hiperimunes específicos monovalentes. Foi pesquisada invasibilidade da f. coli atra- vés de aglutinação com soros específicos. Não foram pesquisados E. coli enterotoxigê- nicos nesse estudo, por dificuldades técnicas. As Shigellas foram tipadas com soros hiperi- munes específicos frente a cada espécie ou grupo. A sorotipagem das Salmonellas foi rea- lizada pelo Instituto Adolfo Lutz de São Paulo. A pesquisa de Yersínia enterocolítica foi rea- lizada através da coleta de colônias pequenas após a incubação em meio ágar SS — Deso- xicolato e prévia semeadura em meio sele- nito, incubado a 220°C por cinco dias. Durante o período de março a maio de 1982, em que ocorreram 111 casos de GECA, além das coproculturas foi realizada pesquisa de Rotavirus (78 estudos) e Campylobacter fetus (90 estudos). Para a pesquisa de Campy- lobacter, o material foi semeado em meio Skirrow modificado e após incubação, as colô- nias foram coradas com fuccina de Ziehl 1:10 e observadas ao microscópio para identificar formas típicas. Com a visualização de bacilos curvos, foram feitas as provas de oxidase e catalase e repicadas três a quatro colônias para outra placa com meio de Skirrow, na qual foram colocados discos de 30mcg de ácido nalidí- xico e de cefalotina, para diferenciação das espécies de Campylobacter. A detecção de Rotavirus nas fezes foi feita através de método ¡munoenzimático em fase sólida (RotazymeR — Abbott Laborato- ries). Para a realização do antibiograma foi uti- lizado o método de Kirby Bauer & cols, empre- gando-se discos impregnados com antibióti- cos nas seguintes concentrações: Amicacina (SOmcg), Ampicilina (10mcg), Cefoxitina (SOmcg), Cloranfenicol (SOmcg), Colistina (10mcg), Estreptomicina (10mcg), Fosfomicina (SOmcg), Gentamicina (10mcg), Kanamici- na (SOmcg), Neomicina (SOmcg), Sulfami- des (SOOmcg), Sulfametaxazol-trimetoprim (25mcg) e Tetraciclinas (SOmcg). A distribuição dos pacientes por idade foi a seguinte: 15 pacientes com idade de zero a um mês (5,6%); 152 pacientes com idade de um a seis meses (60,3%); 56 pacien- tes entre 6 a 12 meses (22,5%); 23 pacientes entre um e dois anos (9,1%); seis pacientes acima dos dois anos (1,4%). O estado nutri-
  3. 3. cional dos pacientes (avaliado segundo crité- rios de Gomez), era o seguinte: 56 eutróficos (22,2%), 92 desnutridos de primeiro grau (36,5%), 71 de segundo grau (28,2%) e 33 de terceiro grau (13,1%). O estado de hidratação à internação foi avaliado pelos sinais clínicos estabelecidos segundo o British Medical Research Coun- cil u , e os resultados foram os seguintes: 79 pacientes hidratados (31,3%), 80 portadores de desidratação de primeiro grau (31,7%), 86 de segundo grau (37,2%) e 7 de terceiro grau (2,8%). Dentre as complicações da diarréia, a acidóse metabólica foi diagnosticada através de gasometría arterial (pH<7,2); a dissemina- ção hematogênica foi considerada quando pelo menos uma hemocultura foi positiva com o mesmo agente presente na coprocul- tura; a intolerância à lactose foi avaliada pela presença de substâncias redutoras nas fezes segundo o "Clinitest" e pelo pH fecal; a diarréia prolongada foi conceituada como evo- lução superior a 15 dias e inferior a 30 dias e diarréia crônica quando a evolução foi supe- rior a 30 dias. Resultados A — Estudo Etiológico Nos 252 casos de diarréia aguda interna- dos em que somente foram realizadas copro- culturas, encontramos 49 casos de E. coli enteropatogênicos clássicos, nenhum caso de E coli invasora, 26 casos de Salmonella, seis casos de Shigella, um caso de Yersinia ente- rocolítica em associação com outro agente e 16 casos de associação de agentes. Não foi recuperado agente em 155 casos. A associa- ção mais freqüente foi de ECEP com Salmo- nella, em 10 casos (Tabela 1). No período de março a maio de 1982, a prevalência dos agentes encontrados é apre- sentada na tabela 2. B — Correlações Clínicas relativas às prin- cipais bactérias enteropatogénicas Em relação aos casos de ECEP, Salmo- nella, Shigella e associação de agentes, não encontramos variação significativa quanto à faixa etária, sexo, raça, estado nutricional e estado de hidratação à internação. Predomi- nando em todas elas os lactentes no primeiro
  4. 4. semestre de vida, os desnutridos (principal- mente primeiro e segundo graus) e os desi- dratados (principalmente primeiro e segundo graus). Quanto ao tempo de duração da diarréia (Tabela 3)F notamos uma tendência do ECEP para uma duração menor que 15 dias, enquan- to a Salmonella tende a dar diarréias de du- ração mais prolongada, o que se repete com os casos de associação de agentes. É inte- ressante notar que nos casos em que o agen- te não foi recuperado, excepcionalmente a diarréia tem evolução mais prolongada. Quanto à sintomatologia e complicações encontradas, que a ECEP e Salmonella são os agentes mais associados à presença de aci- dóse metabólica e intolerância a dissacárides, sendo a Salmonella o agente predominante nos casos em que se verificou septicemia (Tabela 4). As principais infecções associadas foram broncopneumonia e otite média aguda. C — Estudo Bacteriológico Os sorogrupos de ECEP encontrados em 70 cepas isoladas no período do trabalho foram as seguintes: 15 de 055, 12 de 0111, 10 de 086, 9 de 0119, 7 de 0127, 5 de 0125, 4 de 0126, 3 de 0128, 2 de 026 e 1 de 082, 059 e 0189. A sensibilidade antibiótica dessas cepas é apresentada na tabela 5. Os sorotipos de Salmonella encontrados em 34 cepas isoladas foram: S. typhimurium em 28 casos (82,5%), S. agona em três casos (8,8%), S. panamá em um caso (2,9%), S. te- nessee em um caso (2,9%) e S. bredeney em um caso (2,9%), em cinco casos não foi rea- lizada a tipagem. A sensibilidade antibiótica é apresentada na tabela 6. Os sorotipos de Shigella encontrados fo- ram: Shigella flexneri em cinco casos, Shi- gella sonnei em três casos, Shigella boydii em três casos e Shigella disenteriae em um caso. A sensibilidade antibiótica é apresen- tada na tabela 7, devendo ser ressaltado, porém, o pequeno número de casos. D — Mortalidade Durante o período de estudo sete crian- ças com diarréia aguda obituaram, apresen- tando uma taxa de 2,7% (7/252). As causas dos óbito, bem como os agentes enteropato- gênicos associados, são apresentadas na tabela 8.
  5. 5. Discussão No presente trabalho a pesquisa etioló- gica da diarréia aguda mostrou a presença de bactérias enteropatogênicas em 38,5% dos casos, durante a primeira fase da pesquisa. Esses dados estão próximos daqueles encon- trados por Murahovski & Trabulsi16617 , Car- valho 5 , Baldacci6 , Evans7 , Pickering8 , nos quais as enterobactérias potencialmente pato- gênicas achavam-se presentes de 40 a 60% dos casos. Devemos salientar que nesse estudo não pesquisamos as ECET, o que deve ter redu- zido a positividade dos achados, bem como, o Campylobacter fetus ss jejuni, que na se- gunda fase do estudo apareceu em 4,4% dos casos como agente isolado. No entanto, está ainda indefinida a impor- tância epidemiológica dos E. coli produtores de toxina em nosso meio, já que os resultados publicados até o momento são bastante con- flitantes. Com relação à incidência, Guerrant & cois.9 encontraram em Florianópolis, ECET em 50% dos casos; Giugliano & cois.8 , pes- quisando apenas a produção de enterotoxina LT em São Paulo, identificaram em apenas 2,1% dos casos e Trabulsi32 encontrou em São Paulo, ECET em 4,8% dos pacientes diar- réicos e 9,0% dos controles normais. Com relação ao tipo de toxina produzida, Trabulsi32 demonstrou que as amostras produtoras de enterotoxina LT ocorrem com a mesma fre- qüência em crianças normais e diarréicas, enquanto as produtoras de ST e LT ou somen- te ST são mais freqüentes nas crianças diar- réicas, aparecendo ambas em 4,9% dos casos diarréicos respectivamente. Os f. coli enteropatogênicos clássicos aparecem como a bactéria isolada mais fre- qüente em nosso trabalho, sendo recuperada de 19,5% dos pacientes, representando 60% das diarréias bacterianas, fato que confirma os achados referidos por outros autores 13>19 ' 22,27,28e29 e principalmente por Trabulsi 32 f que em São Paulo, de 1977 a 1979, encontrou 19,2% de ECEP em crianças com diarréia e somente 6,0% nos controles. Embora muitos autores1 '7 '10626 não admitam importância dos ECEP em nosso meio, como em outros países de condições higiênicas semelhantes, esses colibacilos continuam sendo a principal causa de diarréia infantil endêmica. A freqüência de cada sorogrupo de ECEP parece variar de área para área. Em nossa casuística os cinco sorogrupos por ordem de freqüência foram 055, 0111, 086, 0119 e 0127, totalizando cerca de 70% dos casos. Esses resultados confirmam os resultados encon- trados por Trabulsi32 em São Paulo, em que predominaram os sorogrupos 0111 e 0119 em cerca de 75% dos casos, bem como, por outros autores 19 . Com respeito à resistência aos antibióti- cos, verificamos que o sorogrupo 0119 só apresentou sensibilidade ao Colistin e Cefo- xitin, sendo resistente a todos os aminogli- cosídeos. Os sorogrupos 055, 0111 e 086 (os três mais freqüentes), apresentaram resistência a maior parte dos antibióticos, sendo sensíveis apenas à Amicacina, Colistin e Cefoxitin. Curiosamente, o sorogrupo 0127 foi o que apresentou maior resistência, inclusive ao Colistin apresentando apenas alguma sensibi- lidade à Gentamicma, Amicacina e ao Cefo- xitin. Esses achados estão de acordo com os descritos por Trabulsi32 . Os portadores de diarréia em que foi iso- lado o ECEP, apresentaram com freqüência febre (53%) e vômitos^(63%), sendo as com- plicações mais freqüentes e acidóse metabó- lica (22,5%) e o prolongamento da diarréia com intolerância a dissacárides (24,5%). A
  6. 6. disseminação do processo ocorreu em 8% dos casos e duas crianças em 49 (em que foi isolado de ECEP) evoluíram para óbito devido a septicemia. Durante o período de estudo não se con- seguiu isolar nenhuma cepa de E. coli entero- invasora, confirmando os dados verificados por Trabulsi32 , em que só a encontrou em 1,2% dos casos pesquisados de diarréia e colaborando com o conceito verificado de que os colibacilos invasores são pouco freqüentes na diarréia aguda da primeira infância. A segunda bactéria mais encontrada em nosso trabalho como agente isolado foi a Salmonella, em 10,3% dos casos represen- tando 32% das diarréias bacterianas e confir- mando os achados de outros autores6 '17632 , sobre a importância desse agente em nosso meio. O sorotipo predominante foi a Salmonella typhimurium, em 82,5% dos casos, fato que confirma os achados de vários autores em São Paulo6 '12 '23632 , e se reveste de grande importância, uma vez que grande parte dessas Salmonellas são de aquisição hospitalar, o que constituiu num verdadeiro problema de Saúde Pública em São Paulo. As Salmonellas isoladas apresentaram resistência a praticamente todos os antibióti- cos com exceção do Cefoxitin e do Colistin (sensibilidade de 91% e 89%, respectivamen- te). Fato importante a ressaltar é a grande resistência à Amicacina (somente 43% das cepas eram sensíveis), antibiótico até o mo- mento considerado de primeira linha para o tratamento de septicemia por Salmonella. Esse dado diverge das referências de Wakai & cois.33 e Ejzemberg & cois.6 em São Paulo. É provável que a redução da sensibilidade à Amicacina seja um fenômeno mais recente do que a época de realização desses últimos tra- balhos, fato que seria compatível com os me- canismos de resistência da Salmonella. As crianças portadoras de diarréia aguda por Salmonella apresentaram febre (77%) e vômitos (69%) com grande freqüência. Into- lerância à dissacárides (34,5%) com evolução para diarréia prolongada e septicemia (27%) foram as complicações mais freqüentes pre- dominando sobre os achados clínicos com infecções por outras enterobactérias. A fre- qüência alta de septicemia em infecções por Salmonella é um dado conhecido em nosso meio, embora nossos números sejam um pouco inferiores aos encontrados por Naka- su & cois.20 , 43% de septicemia e Ejzemberg & cois.6 — 36% de septicemia. Essa discre- pância pode ser explicada devido ao fato que esses autores restringiram sua análise para a S. typhimurium e em nossa casuística tive- mos outros tipos de Salmonella em 17,5% dos casos, e sabidamente a S. typhimurium é a que apresenta maior potencial de dissemina- ção em nosso meio. Nossa mortalidade nesses casos foi de 11,5%, bastante próxima aos dados referi- dos por Nakasu & cols.20 em gastrenterite por Salmonella. A Shigella foi encontrada como agente isolado em 2,4% dos casos de diarréia aguda, apresentando uma prevalência bem inferior à encontrada por Murahovski18 , Trabulsi32 e Carvalho5 , que encontraram valores de 6,5 até 11%. Prevalência semelhante à nossa foi encontrada por Wills34 no Rio de Janeiro. Essa variação de freqüência provavelmente deve relacionar-se a variação da área e tipo de população de cada estudo. O sorotipo mais freqüente foi a S. flex- neri, o que está de acordo com os dados refe- ridos por Trabulsi em São Paulo, onde encon- trou a S. flexnerl e S. sonnei como os dois sorotipos mais freqüentes1548630 . Os dados referentes à sensibilidade antibiótica deverão ser vistos com reservas devido ao pequeno número de casos. No global as Shigellas iso- ladas apresentaram sensibilidade semelhante à Ampicilina e ao Sulfa Trimetoprim. O quadro clínico da Shigella foi mais be- nigno que o dos outros agentes, ocorrendo febre (33%) e vômitos (42%) em menos que a metade dos casos e as complicações foram bastante infreqüentes, não ocorrendo nenhum caso de septicemia. Não houve óbitos de crianças portadoras de Shigella como agente único. A Yersínia enterocolítica só foi encon- trada em um caso, em associação com outro agente, o que pode ser explicado por nossas crianças situarem-se predominantemente abaixo de um ano de vida, uma vez que é sabido que sua maior incidência se situa entre o primeiro e o quinto ano de vida e no Brasil poucos casos têm sido isolados, contrastando com que é descrito nos países escandinavos e Canadá32 . O Campylobacter fetus ss ¡e¡uni foi iso- lado em 44% dos casos de diarréia aguda bacteriana, durante o período que foi pesqui- sado, constituindo-se na terceira bactéria mais freqüente de nossa casuística. Nossa prevalência está bem abaixo daquela verifi-
  7. 7. cada na África do Sul e Bangladesh2 , porém bastante próxima da encontrada na Bélgica4 , Canadá21 e Estados Unidos3 . Números pare- cidos foram encontrados por Riccardi & Fer- reira no Rio de Janeiro 25 . Isolamos Rotavirus em 25,6% dos casos pesquisados de março a maio de 1982, apare- cendo como agente único em 14% das diar- réias agudas internadas nesse período. Esses números estão de acordó com os referidos na literatura para as diarréias de verão em outros países e bem inferiores aos casos pesquisa- dos durante o invernó (70 a 80%)31 . Devemos notar que durante o período de estudo, o clima foi bastante quente, apesar de ser Outo- no, e ressaltar a dificuldade de estabelecer uma relação sazonal fora de países com cli- ma temperado. SUMMARY Ettòlogical study of 252 patients with acute diarrhea admitted at Hospital Univer- sitário of the University of São Paulo The authors studied 252 cases (36,5% of all patients admitted in the Hospital Universitário) of acute diarrhea in a period of 10 months. Most of the patients were children less than 6 months old, hospitali- zed due to malnutrition and dehydration. The bacteria found were: classic enteropa- thogenic E. coli (19,5%); Salmonellas (10,3%); Shigellas (2,4%); enterocolitic Yersinia (only one case associated with another agent); Campylobacter (4,4%). In the period in which the prevalence of Rotavirus was studied, 14% of the cases presented only one agent and 11 % associa- ted agents (total 25,6%). The clinical characteristics and the sensitivity to antibiotics of the agents were also studied. It is important to em- phasize that the classia enteropathogenic E. coli only presented good sensitivity to Colistin, Amicacin and Cefoxitin and that the Salmonellas (S. typhimurium in 82,5% of the cases) only presented mild sensiti- vity to Cefoxitin and Colistin, being highly resistant to all aminoglucosides, to sulpha- -trimetoprim and to phosphomicin, frequen- tly used to treat those infectious diseases. The mortality rate due to acute diarrhea was 2,7%, in almost every case corres- ponding to hematogenic dissemination of the agent. REFERÊNCIAS 1. BRANCHI, I. & COLS. — Estudio Etiologico de las Diarreas Infantiles. Arch. Red. Uruguay 47: 121, 1976. 2. BLASER, M. J. & BARTH RELLWR, L. — Campylo- bacter enteritis. N. Engl. J. Med. 305: 1444, 1981. 3. BLASER, M. J. et al. — Campylobacter enteritis: clinical and epidemiological features. Ann. Inter. Med. 91: 179, 1979. 4. BUTZLER, J. P. et al. — Related vibrio in stools. J. Red. 82: 493, 1973. 5. CARVALHO, A. E. S. R. — Estudo etiológico da doença diarréica. Tese Fac. Med. Recife 1978. 6. EJZEMBERG, B. et al. — Septicemia por Salmonella typhimurium — sensibilidade antibiótica e correlação entre hemocultura e coprocultura. Pediat. (SP) 4: 211, 1982. 7. EVANS, D. G. — Enteropathogens associated with pediatric diarrhea in Mexico. J. Pediat. 91: 65, 1977. 8. GIUGLIANO, L. G. et al. — Produção de enteroto- xina L. T. por amostras de E. coli. Revista Microb. S. Paulo 9: 11, 1978. 9. GUERRANT, R. L. et al. — Role of toxigenic and invasive bacteria in acute diarréia of childhood. N. Engl. J. Med. 293: 567, 1975. 10. GURWITH, M. J. et al. — Clinical and laboratory assessment of the pathogenicity of serotyped entero- pathogenic E. coli. J. Infect. Dis. 735: 736, 1977. 11. Instituto de Saúde (Governo do Estado de São Paulo) — Mortalidade materna e na infância no Esta- do de São Paulo. 2.a ed. 1976. 12. LEVI, G. C. — Infecção pela Salmonella typhimu- rium. Ped: prát. 51: 13, 1980. 13. MAIYA, S. M. et al. — Aetiology of acute gastro- enteritis in infancy. Arch. Dis. Child. 52: 482, 1977. 14. MARCONDES, E., coord. Desidratação. São Paulo. Sarvier, 1976, p. 83. 15. MANTELLI, A. C. & TRABULS1, L. R. — Enteritis por Shigella, Salmonella e E. coli enteropatogênico no Municipio de Botucatu. Rev. Assoc. Med. Brasil. 16: 1, 1970. 16. MURAHOVSCHI, J. & CIOCHETTI, D. — Estudo sobre a etiología das diarréias agudas do lactente. J. Pediat. (Rio) 28: 1, 1963. 17. MURAHOVSCHI, J. — Contribuição ao estudo do valor dos antimicrobianos no tratamento das diarréias agudas do lactente. Tese. FMUSP, São Paulo, 1969. 18. MURAHOVSCHI, J. & TRABULSI, L R. — Ententes por Shigella. Red. prát. 37: 13, 1966. 19. MURAHOVSCHI, J. et al. — Comparação da pre- valência de bactérias enteropatogênicas em lactentes internados com e sem gastrenterite aguda. São Paulo, Congresso Pan Americano de Pediatria. Anais, Vol. II. p. 37. 20. NAKASU, E. V. et al. — Quadro clínico e mor- talidade na infecção por Salmonella typhimurium. Ped. prát. 51: 17, 1980. 21. PAI, C. H. et al. — Campylobacter gastroenteritis in children, J. Ped. 94: 589, 1979. 22. PANDE, R. C. — Bacteriology of infantile diarrhea. Indian J. Path. Microb. 19: 169, 1976. 23. PESSOA, G. V. A. et al. -— Ocorrência de bacté- rias enteropatogênicas em São Paulo. — Sorotipos de
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